劉志誠， 陳 洋， 田俊策， 盧增斌， 舒慶堯， 胡 萃， 彭于發(fā)， 葉恭銀

1浙江大學(xué)昆蟲科學(xué)研究所，水稻生物學(xué)國家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，農(nóng)業(yè)部作物病蟲分子生物學(xué)重點(diǎn)開放實(shí)驗(yàn)室；2浙江大學(xué)原子核農(nóng)業(yè)科學(xué)研究所，浙江 杭州310029;3中國農(nóng)業(yè)科學(xué)院植物保護(hù)研究所,植物病蟲生物學(xué)國家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，北京100193

轉(zhuǎn)cry1Ab基因粳稻對(duì)稻田節(jié)肢動(dòng)物群落的影響

劉志誠1， 陳 洋1， 田俊策1， 盧增斌1， 舒慶堯2， 胡 萃1， 彭于發(fā)3， 葉恭銀1

1浙江大學(xué)昆蟲科學(xué)研究所，水稻生物學(xué)國家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，農(nóng)業(yè)部作物病蟲分子生物學(xué)重點(diǎn)開放實(shí)驗(yàn)室；2浙江大學(xué)原子核農(nóng)業(yè)科學(xué)研究所，浙江 杭州310029;3中國農(nóng)業(yè)科學(xué)院植物保護(hù)研究所,植物病蟲生物學(xué)國家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，北京100193

在將稻田節(jié)肢動(dòng)物群落按營養(yǎng)關(guān)系分為植食類、寄生類、捕食類、腐食類和其他類等5個(gè)功能團(tuán)的基礎(chǔ)上，從功能團(tuán)優(yōu)勢(shì)度、群落結(jié)構(gòu)參數(shù)及群落相異性等方面，經(jīng)2年3點(diǎn)的調(diào)查就2個(gè)轉(zhuǎn)cry1Ab基因粳稻(Bt粳稻)品系KMD1和KMD2對(duì)稻田節(jié)肢動(dòng)物群落結(jié)構(gòu)的影響做了評(píng)價(jià)。結(jié)果表明：在大多數(shù)情況下，Bt粳稻與對(duì)照間各功能團(tuán)優(yōu)勢(shì)度、群落結(jié)構(gòu)參數(shù)[物種豐富度(S)、Shannon-Wiener多樣性指數(shù)(H′)、均勻性指數(shù)(J)、優(yōu)勢(shì)集中性指數(shù)(C)]及其時(shí)間動(dòng)態(tài)無明顯差異；Bt粳稻與對(duì)照間植食類、寄生類、捕食類亞群落，及整個(gè)節(jié)肢動(dòng)物群落的相似性也較高。綜合分析認(rèn)為，Bt粳稻對(duì)稻田節(jié)肢動(dòng)物群落結(jié)構(gòu)無明顯的負(fù)面影響。

Bt粳稻；cry1Ab基因； 節(jié)肢動(dòng)物； 功能團(tuán)； 群落結(jié)構(gòu)

隨著轉(zhuǎn)Bt基因抗蟲棉花等的商業(yè)化應(yīng)用，截至2009年全球種植轉(zhuǎn)基因抗蟲作物的面積已達(dá)2170萬hm2(James,2010)，人們也越來越關(guān)注轉(zhuǎn)基因作物種植的生態(tài)安全性問題，這些問題主要涉及轉(zhuǎn)基因抗蟲作物對(duì)作物生態(tài)系統(tǒng)生物多樣性、生物群落結(jié)構(gòu)的影響等。目前，關(guān)于Bt棉花(Dhawanetal.,2009; Headetal.,2005; Sistersonetal.,2004; Whitehouseetal.,2005; 崔金杰和夏敬源,2000) 、Bt玉米(Bitzeretal.,2005; Obryckietal.,2001)、Bt馬鈴薯(Riddick amp; Barbosa,1998)的安全性有些探討，但大多數(shù)是評(píng)價(jià)轉(zhuǎn)基因抗蟲作物對(duì)幾種主要天敵生物學(xué)特性或種群數(shù)量的影響，而缺乏對(duì)群落水平的全面系統(tǒng)評(píng)價(jià)。就Bt水稻而言，在決策是否商業(yè)化應(yīng)用前及時(shí)評(píng)估其生態(tài)安全性頗為必要。迄今，一些培育得到的抗蟲Bt水稻表現(xiàn)出對(duì)螟蟲良好的抗蟲性(Chenetal.,2010; Dattaetal.,1998; Shuetal.,2000; Tuetal.,2000; Yeetal.,2001、2003)，但在其生態(tài)安全性評(píng)價(jià)方面，僅就Bt水稻對(duì)非靶標(biāo)害蟲(Akhtaretal.,2010; Chenetal.,2007)和蜘蛛(Tianetal.,2010; 劉志誠等,2002)的優(yōu)勢(shì)種田間種群動(dòng)態(tài)的影響做了評(píng)價(jià)，尚需進(jìn)行更全面的研究。

稻田節(jié)肢動(dòng)物群落是一個(gè)以水稻為中心，由多種植食性昆蟲、天敵(如寄生性昆蟲、捕食性昆蟲和蜘蛛等)、腐食性昆蟲和其他節(jié)肢動(dòng)物通過食物鏈相互聯(lián)系而組成的復(fù)雜網(wǎng)絡(luò)系統(tǒng)。稻田節(jié)肢動(dòng)物的種類和數(shù)量相當(dāng)豐富，若將整個(gè)節(jié)肢動(dòng)物群落劃分為不同的功能團(tuán)，并以此來探討群落的結(jié)構(gòu)和多樣性變化，即可使復(fù)雜的網(wǎng)絡(luò)結(jié)構(gòu)簡單化，不同類群間的關(guān)系更加明晰(劉雨芳等,1999)。因此，有關(guān)稻田節(jié)肢動(dòng)物群落結(jié)構(gòu)的定量研究，多按照分類單元(如科、屬等)或生活習(xí)性將節(jié)肢動(dòng)物歸類成不同功能團(tuán)而進(jìn)行(Heongetal.,1991; Schoenlyetal.,1998; 郝樹廣等,1998)。在這種系統(tǒng)中，任何營養(yǎng)層的某個(gè)物種生物量或物種組成的變化，都有可能通過食物鏈的營養(yǎng)流或化學(xué)信息流對(duì)其他營養(yǎng)層產(chǎn)生直接或間接的影響。因此，當(dāng)Bt水稻種植于稻田生態(tài)系統(tǒng)后，因其對(duì)第二營養(yǎng)層螟蟲(靶標(biāo)害蟲)等植食性鱗翅目昆蟲的高致死作用，以及其本身物理性狀、農(nóng)藝性狀、營養(yǎng)物質(zhì)、揮發(fā)性和非揮發(fā)性次生化合物可能發(fā)生的非預(yù)期變化，極有可能對(duì)有關(guān)營養(yǎng)層的節(jié)肢動(dòng)物種類組成、數(shù)量與發(fā)生動(dòng)態(tài)等產(chǎn)生不同程度的影響，進(jìn)而引起稻田生態(tài)系統(tǒng)中節(jié)肢動(dòng)物群落結(jié)構(gòu)發(fā)生變化。但事實(shí)究竟如何，目前尚難定論。為此，我們就Bt粳稻在不同稻田生態(tài)系統(tǒng)中對(duì)節(jié)肢動(dòng)物群落結(jié)構(gòu)的影響做了2年3點(diǎn)的調(diào)查與研究。

1 材料與方法

1.1 供試水稻

轉(zhuǎn)基因抗蟲Bt粳稻為純合品系的“克螟稻1號(hào)(KMD1)”和“克螟稻2號(hào)(KMD2)”，其中，2000和2001年所用材料分別為R8、R9代。它們均采用農(nóng)桿菌介導(dǎo)法獲得，含cry1Ab基因和ubiquitin啟動(dòng)子基因，室內(nèi)和田間條件下對(duì)螟蟲等8種鱗翅目害蟲表現(xiàn)高抗(Shuetal.,2000; Yeetal.,2001、2003)。對(duì)照為未轉(zhuǎn)基因的親本粳稻品種秀水11(CK)。

1.2 試驗(yàn)設(shè)計(jì)與調(diào)查方法

2000～2001年在浙江省選取3個(gè)試驗(yàn)點(diǎn)。按轉(zhuǎn)基因作物安全管理要求，試驗(yàn)圃四周設(shè)置溪溝、蔬菜田或生育期與Bt粳稻不一致的水稻田作為自然隔離帶。浙江大學(xué)實(shí)驗(yàn)農(nóng)場水稻區(qū)和蔬菜區(qū)(無水稻種植史)設(shè)杭州點(diǎn)I和II，試驗(yàn)連續(xù)進(jìn)行2年，同一田塊中分設(shè)3個(gè)小區(qū)，每個(gè)材料為1個(gè)小區(qū)，每個(gè)小區(qū)面積為333 m2。對(duì)照區(qū)設(shè)于KMD1和KMD2小區(qū)間。2000年在安吉設(shè)置一點(diǎn)，就KMD1和對(duì)照做比較，兩者小區(qū)面積均為1000 m2。各點(diǎn)的各小區(qū)分別單本插種各自的供試水稻材料。肥水管理按常規(guī)操作，水稻全生育期不施任何農(nóng)藥。移栽后30 d開始，每15 d取樣調(diào)查1次，至水稻黃熟收割前10 d。每區(qū)采用對(duì)角線法選取5點(diǎn)，先用采樣框(0.5 m×0. 5 m×0.9 m)罩住稻株，再用參照劉雨芳等(1999)改裝的吸蟲器采集取樣。取樣后立即用75%酒精保存，攜回室內(nèi)，除去雜物，挑出節(jié)肢動(dòng)物，再用80%酒精保存。最后在體視鏡下進(jìn)行科、種的分類鑒定和計(jì)數(shù)。常見種鑒定至種，其他鑒定至科。

1.3 功能團(tuán)的劃分與群落多樣性分析

參照郝樹廣等(1998)、Heongetal.(1991)和Schoenlyetal.(1998)將稻田節(jié)肢動(dòng)物按營養(yǎng)關(guān)系劃分為植食類、寄生類、捕食類、腐食類、其他類等5個(gè)功能團(tuán)，計(jì)算并分析各功能團(tuán)在調(diào)查所得節(jié)肢動(dòng)物個(gè)體總數(shù)中的優(yōu)勢(shì)度。

優(yōu)勢(shì)度/%=Ni/N×100

式中，Ni為群落中第i個(gè)物種(科)的個(gè)體總數(shù)量，N為全部種(科)的個(gè)體總數(shù)量。

以科為單位，分別計(jì)算Bt粳稻和對(duì)照稻田節(jié)肢動(dòng)物群落結(jié)構(gòu)的有關(guān)參數(shù)，并比較分析Bt粳稻與對(duì)照間群落結(jié)構(gòu)的相異性。有關(guān)計(jì)算公式如下：

式中，ni為第i個(gè)優(yōu)勢(shì)類群在群落中的重要值；N為群落的總重要值。

式中，n為樣本中的物種數(shù)量；xij、xik分別為樣本j和樣本k中第i個(gè)類群的個(gè)體數(shù)。

各參數(shù)的計(jì)算用DPS(唐啟義和馮明光,1997)軟件進(jìn)行。

2 結(jié)果與分析

2.1 功能團(tuán)組成及其優(yōu)勢(shì)度

經(jīng)2年3點(diǎn)調(diào)查，共獲節(jié)肢動(dòng)物個(gè)體37054頭，隸屬12目81科，歸屬5個(gè)功能團(tuán)。其中，植食類包括7目27科昆蟲，常見種有白背飛虱Sogatellafurcifera、褐飛虱Nilaparvatalugens、黑尾葉蟬Nephotettixcincticeps、稻縱卷葉螟Cnaphalocrocismedinalis和二化螟Chilosuppressalis；寄生類包括2目16科昆蟲，常見種為繭蜂和金小蜂；捕食類包括7目27科昆蟲或蜘蛛，常見種有擬水狼蛛Piratasubpiraticus、食蟲溝瘤蛛U(xiǎn)mmeliatainsecticeps、錐腹肖蛸Tetragnathamaxillosa和黑肩綠盲蝽Cyrtorrhinuslividipnnis等；腐食類共有3目8科昆蟲，以鱗跳蟲、圓跳蟲或蠓為主；其他類共有1目5科，常見種為蚊和搖蚊。

表1 轉(zhuǎn)cry1Ab基因粳稻與對(duì)照間節(jié)肢動(dòng)物功能團(tuán)優(yōu)勢(shì)度的比較

2.2 群落結(jié)構(gòu)參數(shù)及其時(shí)間動(dòng)態(tài)

在杭州點(diǎn)，Bt粳稻與對(duì)照的節(jié)肢動(dòng)物群落結(jié)構(gòu)參數(shù)(S、H′、J、C)如表2所示。在安吉點(diǎn)，KMD1的各參數(shù)值分別為52、4.27、0.75和0.08，對(duì)照為55、4.41、0.76和0.07?？梢?，Bt粳稻與對(duì)照的群落結(jié)構(gòu)參數(shù)基本接近，有的甚至相同。

表2 轉(zhuǎn)cry1Ab基因粳稻與對(duì)照間節(jié)肢動(dòng)物群落結(jié)構(gòu)參數(shù)的比較

就S、H′、J、C的時(shí)間動(dòng)態(tài)趨勢(shì)而言，Bt粳稻與對(duì)照間除個(gè)別時(shí)間略有差異外，大多數(shù)沒有差別(圖1～2)。

2.3 節(jié)肢動(dòng)物群落相似性

在杭州點(diǎn)，Bt粳稻與對(duì)照間節(jié)肢動(dòng)物群落的Bray-Curtis距離系數(shù)如表3所示。在安吉點(diǎn)，KMD1的植食類、寄生類、捕食類亞群落，及整個(gè)節(jié)肢動(dòng)物群落與對(duì)照相應(yīng)的亞群落或群落間的Bray-Curtis距離系數(shù)分別為0.19、0.49、0.12、0.15。綜合分析可知，Bt粳稻與對(duì)照間植食類、寄生類、捕食類亞群落和整個(gè)節(jié)肢動(dòng)物群落的相異性指數(shù)范圍分別為0.09～0.29、0.11～0.61、0.12～0.38和0.09～0.30。除2000年杭州Ⅰ和安吉點(diǎn)的Bt粳稻的寄生類亞群落與對(duì)照間相異性較高外，其他均較低，即兩者間相似性較高。

A: 杭州ⅠHangzhouⅠ; B: 杭州ⅡHangzhouⅡ; C: 安吉 Anji。

A: 杭州ⅠHangzhouⅠ; B: 杭州ⅡHangzhouⅡ。

表3 轉(zhuǎn)cry1Ab基因粳稻與對(duì)照間節(jié)肢動(dòng)物群落的Bray-Curtis距離系數(shù)(B)

A、B分別表示KMD1、KMD2的亞群落或群落與對(duì)照間的比較，C表示KMD1與KMD2間亞群落或群落的比較。
A, B indicate comparison between the sub-communities or communities of KMD1, KMD2 and those of the control, respectively. C indicates comparison between the sub-communities or communities of KMD1 and those of KMD2.

KMD1與KMD2節(jié)肢動(dòng)物群落結(jié)構(gòu)間的Bray-Curtis距離系數(shù)介于Bt粳稻與對(duì)照間距離系數(shù)的變幅范圍內(nèi)或略高(表3)。這種差異可能與節(jié)肢動(dòng)物在田塊中的分布不完全均一而導(dǎo)致的取樣誤差有關(guān)。這也從一個(gè)側(cè)面說明了Bt粳稻與對(duì)照間亞群落的相異性較低，其相異性可能在一定程度上是由取樣誤差所致。

3 討論

本研究結(jié)果表明，Bt粳稻與對(duì)照間的各功能團(tuán)優(yōu)勢(shì)度、群落結(jié)構(gòu)參數(shù)(S、H′、J、C)及其時(shí)間動(dòng)態(tài)在大多數(shù)情況下無明顯差異；Bt粳稻與對(duì)照間植食類、寄生類、捕食類亞群落和整個(gè)節(jié)肢動(dòng)物群落的相似性一般較高。故可認(rèn)為，多數(shù)情況下Bt粳稻對(duì)稻田節(jié)肢動(dòng)物群落結(jié)構(gòu)無明顯的負(fù)面影響。這可能與稻田中Bt粳稻的靶標(biāo)害蟲如螟蛾科和夜蛾科昆蟲在植食類節(jié)肢動(dòng)物功能團(tuán)中的優(yōu)勢(shì)度較低，而非靶標(biāo)害蟲如飛虱科、葉蟬科的優(yōu)勢(shì)度較高有關(guān)。據(jù)我們2年3點(diǎn)調(diào)查結(jié)果表明，即使在對(duì)照區(qū)螟蛾科成蟲優(yōu)勢(shì)度也僅為1.55%～3.87%，夜蛾科成蟲優(yōu)勢(shì)度為0.31%～0.51%，而飛虱科和葉蟬科優(yōu)勢(shì)度各為12.24%～47.35%和17.72%～71.69%。正因如此，Bt粳稻對(duì)第二營養(yǎng)層靶標(biāo)害蟲及其天敵的作用在較大程度上被高優(yōu)勢(shì)度的第二營養(yǎng)層的非靶標(biāo)害蟲在節(jié)肢動(dòng)物群落中的地位所彌補(bǔ)或掩蓋，從而表現(xiàn)出對(duì)整個(gè)節(jié)肢動(dòng)物無明顯的負(fù)影響。這與Bt棉對(duì)昆蟲群落、害蟲和天敵亞群落有明顯影響，導(dǎo)致亞群落或群落結(jié)構(gòu)不如非轉(zhuǎn)基因常規(guī)棉穩(wěn)定的結(jié)果(崔金杰和夏敬源,2000)不同。這可能與Bt棉和Bt粳稻對(duì)其非靶標(biāo)害蟲發(fā)生影響的程度不一致有關(guān)。其中，Bt棉導(dǎo)致了棉蚜Aphisgossypii、白粉虱Trialeurodesvaporariorum、棉葉蟬Empoascabiguttula、棉盲蝽Lyguslucorum、棉薊馬Thripstabaci和朱砂葉螨Tetranychuscinnabrinus等非靶標(biāo)害蟲的發(fā)生明顯加重(Luetal.,2010;崔金杰和夏敬源,1998、2000)，進(jìn)而使得這些害蟲的天敵種類或數(shù)量發(fā)生變化(崔金杰和夏敬源,2000)；而Bt粳稻(KMD1、KMD2)在多數(shù)情況下不會(huì)引起非靶標(biāo)害蟲飛虱和葉蟬種群數(shù)量的顯著變化(Chenetal.,2007; 劉志誠等,2002;周霞等,2005)，因此對(duì)其天敵種類或數(shù)量也不會(huì)產(chǎn)生明顯的影響。

盡管總體而言，Bt粳稻對(duì)稻田節(jié)肢動(dòng)物群落無明顯的影響，但有時(shí)Bt粳稻稻田中寄生蜂的優(yōu)勢(shì)度低于對(duì)照(差異未達(dá)顯著水平)，亞群落結(jié)構(gòu)與對(duì)照間的相異性也較高，這在一定程度上反映了Bt粳稻對(duì)寄生蜂可能會(huì)有負(fù)面影響。但這種負(fù)面作用不及Bt棉(崔金杰和夏敬源,2000)和Bt玉米(Obrycki,2001)明顯，Bt棉和Bt玉米均能導(dǎo)致其對(duì)應(yīng)的靶標(biāo)害蟲棉鈴蟲Helicoverpaarmigera和歐洲玉米螟Ostrinianubilalis的寄生蜂個(gè)體數(shù)顯著減少。這可能與Bt粳稻靶標(biāo)害蟲(螟蟲等)占整個(gè)節(jié)肢動(dòng)物群落的比率較低有關(guān)。因此，有關(guān)Bt粳稻對(duì)各類寄生蜂的影響尚有待進(jìn)一步深入研究，并宜對(duì)靶標(biāo)害蟲寄生蜂的優(yōu)勢(shì)種類從個(gè)體生長發(fā)育和種群動(dòng)態(tài)角度做逐一評(píng)價(jià)分析。

此外，值得提出的是，本研究因生物安全管理的要求，試驗(yàn)小區(qū)面積相對(duì)較小，易出現(xiàn)小區(qū)間節(jié)肢動(dòng)物的相互擴(kuò)散，進(jìn)而造成試驗(yàn)誤差；同時(shí)，本研究只進(jìn)行2年的試驗(yàn)，轉(zhuǎn)基因水稻對(duì)生態(tài)環(huán)境的影響是一個(gè)長期的過程，故條件許可時(shí)，還有必要擴(kuò)大試驗(yàn)面積和進(jìn)行長期檢測，以驗(yàn)證或完善本文的有關(guān)評(píng)價(jià)結(jié)果。

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Impactoftransgeniccry1AbjaponicariceonthearthropodcommunityofricepaddiesinChina

Zhi-cheng LIU1, Yang CHEN1, Jun-ce TIAN1, Zeng-bin LU1, Qing-yao SHU2, Cui HU1, Yu-fa PENG3, Gong-yin YE11

InstituteofInsectSciences,StateKeyLaboratoryofRiceBiology,MinistryofAgricultureKeyLaboratoryofMolecularBiologyofCropPathogensandInsects,ZhejiangUniversity;2InstituteofNuclearAgriculturalSciences,ZhejiangUniversity,Hangzhou,Zhejiang310029,China;3StateKeyLaboratoryforBiologyofPlantDiseasesandInsectPests,InstituteofPlantProtection,ChineseAcademyofAgriculturalSciences,Beijing100193,China

The community of arthropods in rice paddies was sampled at three locations over two years. The arthropods captured were divided into five feeding guilds: phytophages, parasitoids, predators, detritivores and others. The effects of two transgenicBacillusthuringiensiscry1Abjaponicalines (KMD1 and KMD2) were evaluated in terms of guild dominance, family composition and dominance, as well as several indicdes of diversity. The control community was the one present on the untransformed parental rice line Xiushui 11. Compared with the control paddies, the guild dominance, species richness (S), Shannon-Wiener′s diversity index (H′) , evenness index (J) and Simpson′s dominance index (C), and the temporal dynamics ofBtrice paddies showed no significant difference at the most situation. The dissimilarities between phytophagous sub-communities, parasitoid sub-communities, predator sub-communities and arthropod communities as a whole inBtrice plots and the control were apparently low. It was apparent that the transgeniccry1Abjaponicarice has no negative effect on the rice paddy arthropod community.

Btjaponicarice;cry1Ab gene; arthropod; guild; community

2011-01-16接受日期2011-02-10

國家重大基礎(chǔ)研究發(fā)展計(jì)劃(973)(2007CB109202)；國家轉(zhuǎn)基因生物培育重大專項(xiàng)(2008ZX08011-01)

葉恭銀，E-mail:chu@zju.edu.cn