黑番茄凍干粉對小鼠輻射防護作用的研究

韓曉龍, 宋錦萍, 朱德兵, 李紅毅, 黃賤英

（1.中國航天員科研訓(xùn)練中心航天營養(yǎng)與食品工程重點實驗室，北京 100094；2.中國航天員科研訓(xùn)練中心航天醫(yī)學(xué)基礎(chǔ)與應(yīng)用國家重點實驗室，北京 100094）

黑番茄凍干粉對小鼠輻射防護作用的研究

韓曉龍1, 宋錦萍2, 朱德兵1, 李紅毅1, 黃賤英1

（1.中國航天員科研訓(xùn)練中心航天營養(yǎng)與食品工程重點實驗室，北京 100094；2.中國航天員科研訓(xùn)練中心航天醫(yī)學(xué)基礎(chǔ)與應(yīng)用國家重點實驗室，北京 100094）

對黑番茄凍干粉的輻射防護作用進行探討，同時對于其調(diào)控機制進行研究。60Co γ射線對ICR小鼠進行一次性全身照射5 Gy，黑番茄凍干粉1.5，3.0，4.5 g/（kg·d）-1干預(yù)14 d。對于胸腺指數(shù)、脾臟指數(shù)、WBC、骨髓有核細胞計數(shù)、脾淋巴細胞、細胞因子水平和I-κB和NF-κB表達情況進行測定。4.5 g/kg組胸腺指數(shù)有明顯升高（P＜0.05）。3.0 g/kg組的骨髓有核細胞數(shù)與輻射對照組相比具顯著性升高（P＜0.05），1.5 g/kg組的脾淋巴細胞轉(zhuǎn)化與輻射對照組相比，有顯著差異（P＜0.01）。4.5 g/kg組能夠減緩輻射誘導(dǎo)的血清IL-1α和IL-10的增高趨勢（P＜0.05）。肝臟MDA水平在輻照后表現(xiàn)出明顯的升高（P＜0.05），4.5 g/kg組，肝臟和血清GSH-Px水平均有顯著的增高（P＜0.05）。3.0 g/kg組與輻射對照組相比表現(xiàn)出明顯的增高。而其他兩組并沒有表現(xiàn)出顯著的變化（P＞0.05）。黑番茄凍干粉有一定的輻射防護功效，其機制可能通過對于NF-κB與I-κB兩個基因表達情況的調(diào)節(jié)，進而對于炎性因子的分泌和免疫器官產(chǎn)生調(diào)節(jié)作用。

黑番茄凍干粉；輻射防護；I-κB；NF-κB

編者按：載人航天工程是關(guān)系國家安全和體現(xiàn)國家綜合實力的重大戰(zhàn)略工程。保障航天員在太空健康生活和高效工作是載人航天工程的核心內(nèi)容之一，然而航天特因環(huán)境（失重、狹小活動空間、輻射、晝夜節(jié)律改變等）會給航天員身心健康造成不良影響，科學(xué)合理的營養(yǎng)保障是其身心健康的基礎(chǔ)。隨著我國空間站工程的實施，超過180天的長期航天飛行對航天員身心健康的影響就會更加凸顯。本期兩篇文章分別從輻射和鐵過載對機體的影響出發(fā)，開展了天然抗氧化劑的功能作用研究，這將為航天功能食品的研制提供重要參考。（主持人：陳斌研究員）

輻射作用于人體或其他生物體時，通過電離作用使受照細胞被殺死或發(fā)生變異，導(dǎo)致各種健康危害，包括造血器官損傷、白內(nèi)障、癌癥、輻射遺傳效應(yīng)等［1］。輻射主要通過以下方式發(fā)揮效應(yīng)：輻射直接作用于DNA、蛋白質(zhì)和脂類，引起分子變性和細胞結(jié)構(gòu)變性；作用于機體內(nèi)水分子，使其電離激發(fā)，產(chǎn)生大量自由基［2］，間接使組織細胞變性、壞死，最終引起免疫、造血、神經(jīng)和內(nèi)分泌系統(tǒng)的損害［3］。特別是在腫瘤的放射治療中，這種傷害更為嚴重［4］。

免疫器官是生物體放射敏感的靶器官之一。免疫器官對輻射的反應(yīng)，表現(xiàn)為免疫細胞數(shù)量減少、抗體形成抑制和細胞因子網(wǎng)絡(luò)調(diào)節(jié)失常，最終導(dǎo)致免疫功能障礙，繼而引起一系列并發(fā)癥。

黑番茄原產(chǎn)自南美洲，因其果色黑紅而得名，營養(yǎng)價值高，特別適合鮮食，還含有大量的茄紅素及抗氧化劑。其番茄紅素（28.04 mg/kg），花青素（89.71 mg/kg），維生素C（27.94 mg/g），維生素E（218.6 mg/g）質(zhì)量比均比普通的番茄要高［5］。

本實驗擬通過評價黑番茄凍干粉對小鼠的輻射防護作用進行探討，同時對于保護作用的調(diào)控機制進行研究。

1 材料與方法

1.1 實驗動物與分組

6～8 周ICR小鼠，體重18～22 g，共50只，均分為5組，每組10只。分別為：A，正常對照組；B，輻射對照組；C，輻射+黑番茄低劑量組（1.5 g/（kg·d）-1）；D，輻射+黑番茄中劑量組（3.0 g/（kg·d）-1）；E，輻射+黑番茄高劑量組（4.5 g/（kg·d）-1）。黑番茄凍干粉購自甘肅大漠紫光生物科技有限公司，水溶后每天灌胃一次，正常對照組灌胃蒸餾水。

1.2 輻射種類與劑量

60Co γ射線一次性全身照射5 Gy。除正常對照組，其他各組均進行輻射。照射前分別按分組設(shè)定劑量經(jīng)口給予小鼠受試物14 d。

1.3 胸腺及脾臟稱重及指數(shù)計算

拉頸處死小鼠，無菌取胸腺和脾臟，稱量胸腺和脾臟質(zhì)量，計算胸腺和脾臟指數(shù)；胸腺指數(shù)=胸腺質(zhì)量（mg）/體重（g）；脾臟指數(shù)=脾臟質(zhì)量（mg）/體重（g）。

1.4 外周血白細胞（WBC）計數(shù)

血采至EDTA抗凝管中，利用CASY自動細胞計數(shù)儀進行外周血白細胞計數(shù)。

1.5 骨髓有核細胞計數(shù)

取一側(cè)股骨，用2 mL生理鹽水沖洗骨髓有核細胞至離心管中，裂解紅細胞并稀釋后，細胞計數(shù)儀計數(shù)，計算骨髓有核細胞總數(shù)。

1.6 脾淋巴細胞制備及培養(yǎng)

拉頸處死小鼠，無菌取脾，研磨過篩，制備脾淋巴細胞懸液，離心去上清，加1 mL紅細胞裂解液，吹散，室溫放置2～3 min后，加培養(yǎng)基中止反應(yīng)；用RPMI 1640培養(yǎng)液清洗細胞3次，進行計數(shù)，用RPMI 1640培養(yǎng)液懸浮細胞，調(diào)整細胞密度為4×109/L。

1.7 T淋巴細胞增殖的測定

取上述制備的小鼠脾淋巴細胞，加入96孔板，每樣均分為對照組和刺激增殖組，刺激增殖組加ConA，終質(zhì)量濃度為5 mg/L；每樣加5個復(fù)孔，放至37℃、體積分數(shù)為0.05%CO2培養(yǎng)箱中培養(yǎng)69 h。

CellTilter 96比色法測定T淋巴細胞增殖，加入CellTilter 96試劑，繼續(xù)培養(yǎng)3 h，在酶標測定儀波長為492 nm處測定光密度（A）值。所得A值即表示淋巴細胞活性。

T淋巴細胞增殖（A）=加ConA刺激孔A值-未加ConA對照孔A值。

1.8 血清中細胞因子水平的測定

基于微球技術(shù)的多參數(shù)檢測技術(shù)（CBA）能夠從單一樣本中同時檢測多種目的蛋白，操作簡單，省時省力，樣本需要量小，與以往的技術(shù)相比具有更高的靈敏度、更好的重復(fù)性和更寬的測量范圍。由于本實驗中可采集的小鼠血清量較少，用常用的檢測方法（如ELISA法）最多能檢測4～5種細胞因子，并不能夠表現(xiàn)復(fù)雜的細胞因子免疫調(diào)節(jié)網(wǎng)絡(luò)，故選用流式微球技術(shù)同時測定血清中細胞因子的水平。

采用流式微球矩陣（cytometric bead array，CBA）技術(shù)。使用Bender Medsystems試劑盒中的細胞因子標準品按照梯度法稀釋成7種濃度加上空白對照管，制備細胞因子標準曲線。吸取待測血清25 μL置于待檢管，同時加入25 μL捕獲微球、50 μL Biotin結(jié)合抗體。室溫避光孵育2 h后，洗2次，棄上清，加入50 μL PE。再室溫避光孵育1 h后，洗2次，棄上清，加入300 μL洗液后，上流式細胞儀檢測。使用BD CellQuest軟件包收集數(shù)據(jù)。分別對IL-1α、IL-6和IL-10進行測定。

1.9 SOD、MDA和GSH-Px含量的測定

股動脈取血，用于檢測血清SOD；取肝臟組織塊制成體積分數(shù)為10%組織勻漿，離心機離心取上清液，冰箱冷藏，用于測定。血清和肝臟超氧化物歧化酶（SOD）、肝臟丙二醛（MDA）和肝臟谷胱甘肽過氧化物酶（GSH-Px）含量的測定依照試劑盒說明進行。

1.10 I-κB和NF-κB表達情況的測定

用TRIzol（invitrogen）提取總RNA，將勻漿樣品在15～30℃放置5 min。加入0.2 mL氯仿，蓋好管蓋，劇烈振蕩15 s，室溫放置3 min，離心取上清。等體積異丙醇沉淀RNA，離心去上清，體積分數(shù)為75%酒精洗滌，風(fēng)干后DEPC處理水溶解。RNA含量的測定用260 nm吸光度（A260），RNA純度用260 nm和280 nm吸光度的比值（A260/A280）來驗證。其完整性使用瓊脂糖凝膠電泳法進行驗證。采用ABI 7700型PCR儀（applied biosystems）進行測定。先分別獲得樣本基因和參照基因CT的平均值即均值CT，再按公Folds=2-ΔΔCt計算各組的Folds值。

1.11 數(shù)據(jù)統(tǒng)計處理

數(shù)據(jù)均以平均值±標準差表示，采用SPSS 17.0軟件進行統(tǒng)計學(xué)處理和方差分析。

2 結(jié)果與分析

2.1 對胸腺指數(shù)與脾臟指數(shù)的影響

經(jīng)5 Gy60Co γ射線照射后，除輻射+黑番茄高劑量組外，所有受輻射組小鼠胸腺指數(shù)與正常對照組相比均顯著下降（P＜0.01）（見表1），4.5 g/kg組與輻射對照組相比，胸腺指數(shù)有明顯升高（P＜ 0.05）。

表1 對胸腺指數(shù)與脾臟指數(shù)的影響Tab.1 Effect of black tomato powder on thymus and spleen indices of mice

與之相似，經(jīng)5 Gy60Co γ射線照射后，所有受輻射組小鼠脾臟指數(shù)與正常對照組相比均顯著下降（P＜0.01），3.0 g/kg組與輻射對照組相比，脾臟指數(shù)有顯著升高（P＜0.01）。

2.2 對外周血WBC總數(shù)、骨髓有核細胞數(shù)和脾淋

巴細胞轉(zhuǎn)化的影響

經(jīng)5 Gy60Co γ射線照射后，所有受輻射組小鼠外周血WBC總數(shù)、骨髓有核細胞數(shù)和脾淋巴細胞轉(zhuǎn)化與正常對照組相比均顯著下降（P＜0.01），見表2。

表2 各組小鼠外周血WBC總數(shù)、骨髓有核細胞數(shù)和脾淋巴細胞轉(zhuǎn)化的變化Tab.2 Proliferation of splenocytes in mouse orally administered black tomato powder

黑番茄凍干粉對輻射后小鼠上述3個指標均有一定提升作用，以下兩組具統(tǒng)計學(xué)意義：3.0 g/kg組的骨髓有核細胞數(shù)與輻射對照組相比具顯著性升高（P＜0.05）。

2.3 血清中細胞因子水平的測定結(jié)果

血清中細胞因子水平的測定結(jié)果如圖1。從結(jié)果來看，在進行輻照后，小鼠的血清IL-1α、IL-6和IL-10水平有顯著的升高。在本實驗中，黑番茄4.5 g/kg組能夠減緩輻射誘導(dǎo)的血清IL-1α和IL-10的增高趨勢（P＜0.05）。

2.4 SOD、MDA和GSH-Px水平的測定結(jié)果

肝臟GSH-Px水平在輻照后表現(xiàn)出明顯的降低趨勢（P＜0.05），在3.0 g/kg和4.5 g/kg組GSH-Px水平表現(xiàn)出明顯的增高趨勢（P＜0.05），但是與正常對照組相比仍然較低（P＞0.05）。肝臟MDA水平在輻照后表現(xiàn)出明顯的升高（P＜0.05），在3.0 g/kg和4.5 g/kg組MDA水平表現(xiàn)出明顯的降低趨勢（P＜0.05）。在輻射后血清和肝臟SOD的水平都有明顯的降低（P＜0.05），3.0 g/kg和4.5 g/kg組肝臟SOD水平有明顯的升高（P＜0.05），血清SOD水平在4.5 g/kg組有顯著的升高（P＜0.05），見圖2。

2.5 I-κB和NF-κB表達情況的測定結(jié)果

對于I-κB和NF-κB表達情況而言，NF-κB的水平在3.0 g/kg和4.5 g/kg組都有明顯降低（P＜0.05），而輻射對照組表現(xiàn)出顯著的增高（P＜0.05）。對于I-κB而言輻照對照組表現(xiàn)出顯著的降低（P＜0.05），而3.0 g/kg組與輻射對照組相比表現(xiàn)出明顯的增高（見圖3）。而其他兩組并沒有表現(xiàn)出顯著的變化（P＞0.05）。

圖1 血清中細胞因子水平的測定結(jié)果Fig.1 Serum cytokine secretion

圖2 SOD、MDA和GSH-Px含量的測定結(jié)果Fig.2 Measurement of SOD，MDA and GSH-Px

3 結(jié) 論

造血組織和免疫組織是對輻射高度敏感的組織，造血功能障礙和免疫功能下降是輻射損傷的最早和主要表現(xiàn)［6-7］，本研究表明，小鼠受到5 Gy60Co γ射線照射后，胸腺指數(shù)、脾臟指數(shù)均顯著下降，表現(xiàn)出明顯的輻射損傷效應(yīng)［8-9］。在進行黑番茄凍干粉干預(yù)后，4.5 g/kg組與輻射對照組相比，胸腺指數(shù)有明顯升高，3.0 g/kg組與輻射對照組相比，脾臟指數(shù)有顯著升高。以上結(jié)果說明黑番茄凍干粉可能具有一定的保護作用，主要的免疫器官得到了一定程度的保護。

圖3 I-κB和NF-κB表達情況的測定結(jié)果Fig.3 mRNA levels of NF-κB p65 subunit and I-κB

輻射作用于機體后，出現(xiàn)形態(tài)變化最早的就是造血、血液系統(tǒng)，輻射對血液和骨髓造血系統(tǒng)的影響是放射生物學(xué)研究的一個十分重要的領(lǐng)域［10-11］。造血系統(tǒng)損傷程度直接關(guān)系到輻射劑量的估算及輻射損傷的估算、治療和預(yù)后。造血干細胞是產(chǎn)生各種血細胞的最原始的細胞，是維持機體正常造血、保障造血損傷后重建造血的關(guān)鍵細胞。由于造血干細胞對輻射具有很高的敏感性，受照后造血干細胞急劇減少，使外周血中成熟血細胞來源匱乏，故外周血中白細胞數(shù)會降低［3-4］。本研究結(jié)果表明：黑番茄凍干粉對5 Gy60Co γ射線照射后引起的外周白細胞總數(shù)、骨髓有核細胞數(shù)和脾淋巴細胞轉(zhuǎn)化下降均有明顯保護作用，表明黑番茄凍干粉對于造血系統(tǒng)具有較為明顯的保護作用。

本研究結(jié)果表明，3.0，4.5 g/（kg·d）-1連續(xù)14 d口服黑番茄凍干粉對5 Gy60Co γ射線照射后引起的胸腺指數(shù)、脾臟指數(shù)、外周白細胞總數(shù)、骨髓有核細胞數(shù)和脾淋巴細胞轉(zhuǎn)化下降均有明顯的提升作用，表明黑番茄凍干粉有一定的輻射防護作用。黑番茄富含花青素、番茄紅素、VC、VE等功能性成分，有明確的抗氧化和清除自由基作用，本實驗選用的黑番茄凍干粉可能通過淬滅自由基，影響體內(nèi)抗氧化酶系統(tǒng)等而發(fā)揮抗輻射活性。

自由基介導(dǎo)的間接損傷在電離輻射引發(fā)的生物效應(yīng)中占主要作用，約80%以上的電離輻射損傷均由自由基引起，其中羥自由基又是誘發(fā)損傷的主要自由基，由其介導(dǎo)的組織損傷約占60%～70%［12］。如果在受照時或受照后能及時有效地清除自由基，便可以在很大程度上減輕電離輻射對機體的損傷作用［2，12］。本研究結(jié)果表明：黑番茄凍干粉能夠?qū)OD和GSH-Px進行調(diào)節(jié)，降低自由基對于機體造成的損傷。通過對于MAD水平的檢測也從另外一個角度對以上結(jié)論進行了證明。

免疫細胞之間存在錯綜復(fù)雜的調(diào)節(jié)關(guān)系，細胞因子是傳遞這種調(diào)節(jié)信號必不可少的信息分子［4］。細胞因子在輻射損傷過程中發(fā)揮保護作用的可能機制有：1）通過誘導(dǎo)線粒體酶的作用，降低輻射引起的過氧化損傷，如IL1、TNF-α、IL-6；2）通過誘導(dǎo)Bcl-2，降低細胞凋亡反應(yīng)；3）誘導(dǎo)正常的G0期早期祖細胞進入細胞周期，到達相對輻射不敏感的s期晚期，如IL-1、SCF；4）輻射后，造血細胞表面造血因子受體蛋白及基因表達水平升高；5）降低血管通透性，限制輻射后炎性反應(yīng)所致的組織損傷［13-14］。

IL-10在輻射所致的免疫抑制中起著重要作用，它會在免疫應(yīng)答及炎癥反應(yīng)時對免疫細胞活性產(chǎn)生抑制作用，并降低其表達的免疫分子產(chǎn)量，從而使免疫系統(tǒng)及個體水平保持平衡［9］。IL-10由激活的單核細胞、激活的T細胞、角質(zhì)化細胞產(chǎn)生，可降低APC的共刺激功能以及抗原提呈細胞（antigen presenting cell，APC）分泌IL-12，抑制細胞介導(dǎo)的免疫反應(yīng)，導(dǎo)致外周耐受［6，9］。用抗IL-10單抗可阻斷輻射誘導(dǎo)的免疫抑制效應(yīng)和致炎效應(yīng)，上調(diào)主要組織相容性復(fù)合物（major histocompatibility complex，MHC），恢復(fù)APC功能，上調(diào)IL-12，從而恢復(fù)機體免疫功能，達到輻射防護的效果。IL-10還能夠通過改變抗原提呈及抑制IFN-γ的分泌影響Th1細胞的激活［3，9］。在本實驗中，黑番茄4.5 g/kg組能夠減緩輻射誘導(dǎo)的血清IL-10水平的升高趨勢，從而抵抗IL-10的免疫抑制作用，從而對機體產(chǎn)生保護作用。大劑量化療、放療或感染，可使受體自身釋放出許多炎性細胞因子如TNF和IL-1等，這些細胞因子主要引起組織相容性復(fù)合物和一些粘附分子的識別活性增加，造成輸入的異體T細胞對供、受體間不同的識別能力增強［6，9］。因此我們還對血清中早期炎性反應(yīng)細胞因子IL-1α水平進行了測定，發(fā)現(xiàn)黑番茄3 g/kg組能夠緩解輻射誘導(dǎo)的血清IL-1α水平的升高，從而對于機體產(chǎn)生保護作用。

NF-κB是一個核內(nèi)的轉(zhuǎn)錄因子，與其抑制蛋白I-κB家族的成員結(jié)合并以復(fù)合物的形式存在于胞漿中。當被活化后，NF-κB與I-κB解離，進入細胞核中，調(diào)節(jié)基因的表達。I-κB與NF-κB是一條重要的信號途徑，調(diào)控細胞內(nèi)的炎癥反應(yīng)。實驗結(jié)果顯示AD大鼠組I-κB表達量降低，NF-κB被活化表達增加，提示炎癥反應(yīng)的發(fā)生［15-18］。黑番茄凍干粉作用后，表現(xiàn)為I-κB表達量增加，NF-κB表達量降低，表明黑番茄凍干粉可以抑制I-κB—NF-κB這條信號通路，抑制由輻射所造成的炎癥反應(yīng)，起到了對機體和組織的作用。

綜上所述，黑番茄凍干粉有一定的輻射防護功效，其機制可能通過對于NF-κB與I-κB兩個基因表達情況的調(diào)節(jié)，進而對于炎性因子的分泌和免疫器官產(chǎn)生調(diào)節(jié)作用。

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Radioprotective Effects of Black Tomato Powder in Mice After Whole Body Irradiation

HAN Xiaolong1， SONG Jinping2， ZHU Debing1， LI Hongyi1， HUANG Jianying1
（1.Key Laboratory of Space Nutrition and Food Engineering，China Astronaut Research and Training Center，Beijing 100094，China；2.State Key Laboratory of Space Medicine Fundamentals and Application，China Astronaut Research and Training Center，Beijing 100094，China）

The radioprotective effects and molecular mechanisms of black tomato powder（BTP）in mice were investigated in this study.ICR mice irradiated by 5 Gy60Coγ were treated with BTP（1.5，3.0，and 4.5 g/kg body weight）.After 14 days'treatment，thymus and spleen indices，white blood cells' number（WBC），bone marrow cells'number，spleen lymphocytes，cytokine levels，NF-κB，and I-κB were investigated.The results revealed that the thymus index was significantly（P＜0.05）higher in mice treated by 4.5 g/kg BTP while mice in the 3.0 g/kg BTP treatment group had the significantly（P＜0.05）higher bone marrow cells'number compared with the irradiation（IR）control group.Compared with the IR control group，the spleen lymphocytes in the 1.5 g/kg BTP treatment group were significantly（P＜0.01）different.The 4.5 g/kg BTP treatment also inhibited the increasing of IL-1α和IL-10.Moreover，the 3.0 g/kg and 4.5 g/kg BTP treatment decreased the hepatic MDA contents and increased the hepatic GSH-Px and SOD contents.Meanwhile，the 4.5 g/kg BTP treatment could also increase the serum SOD content.The radioprotective effects of BTP might be due to the modulation of the expression of NF-κB and I-κB，which could further modulate the proinflammatory cytokines release and immune responses.

black tomato powder；radioprotective effects；I-κB；NF-κB

檀彩蓮）

TS235.4；TS255.5；R151.3

A

10.3969/j.issn.2095-6002.2015.01.004

2095-6002（2015）01-0018-07

韓曉龍，宋錦萍，朱德兵，等.黑番茄凍干粉對小鼠輻射防護作用的研究［J］.食品科學(xué)技術(shù)學(xué)報，2015，33（1）：18-24.

HAN Xiaolong，SONG Jinping，ZHU Debing，et al.Radioprotective effects of black tomato powder in mice after whole body irradiation［J］.Journal of Food Science and Technology，2015，33（1）：18-24.

2014-12-30

國家自然科學(xué)基金資助項目（30471225）；國家“十一五”科技支撐計劃項目（2006BAD27B09；2006BAD04A12）；國家“863”計劃項目（2007AA10Z320）。

韓曉龍，男，助理研究員，博士，主要從事航天營養(yǎng)與生活保障方面的研究。