張詩語，曾菊平，吳先福，彭龍慧，劉興平

(江西農(nóng)業(yè)大學(xué)林學(xué)院，南昌 330045)

鱗翅目為昆蟲綱的第二大目，全世界已知種類約20 萬種，其中蛾類是該目中最大的多數(shù)為農(nóng)林害蟲的類群。相對其它昆蟲種類而言，蛾類具有壽命短，成蟲交配頻率少等特點，近年來常常被用于開展昆蟲交配策略、精子競爭、性別選擇及其進化等方面的研究。此外，蛾類在生殖過程中主要依賴嗅覺作用利用性信息素進行配偶定位、識別和交配等過程(Foster and Ayers，1996)，開發(fā)對環(huán)境友好型的合成性信息素并通過交配干擾(mating disruption)的方式直接應(yīng)用于防治實踐的相關(guān)研究也成為當(dāng)前的熱點(孟憲佐，2000;Mori and Evenden，2012)。因而全面調(diào)查和了解蛾類昆蟲的交配策略及其生殖適應(yīng)性，在理論研究上有助于豐富我們對蛾類昆蟲交配行為和配偶選擇的全面理解，在應(yīng)用實踐中為監(jiān)測和評估行為調(diào)控措施對蛾類昆蟲的生態(tài)治理提供基本信息。

對于行兩性生殖的昆蟲而言，不同的昆蟲種類在進化過程中能夠選擇合適的交配策略以確保其獲得最大的繁殖成功和自身及后代的適應(yīng)性并形成獨特的交配系統(tǒng)。昆蟲的交配系統(tǒng)通常包括單配制(或稱一雌一雄制Monogamy，是指雌蟲一生僅與一個雄性配偶交配)、多配制(包括一雄多雌制Polygyny 和一雌多雄制Polyandry，是指雄蟲或雌蟲一生能與多個配偶交配)和濫交制(Promiscuity，即雌雄蟲均能與多個配偶交配)三種典型的交配策略(Thornhill and Alcock，1984)。傳統(tǒng)的性別選擇理論認(rèn)為昆蟲雌雄間的交配策略存在明顯的差異。雄蟲的生殖成功通常受到與之交配的雌蟲數(shù)量的限制，因而最佳的雄蟲交配策略是通過獲得盡可能多的配偶來擴大其生殖利益，而雌蟲的生殖利益則受到交配時雄蟲所轉(zhuǎn)移的物質(zhì)資源的限制，通常認(rèn)為一次或少數(shù)幾次交配就足于獲得最大的生殖利益(Trivers，1972;Jennions and Kokko，2010)。然而最近幾十年來對昆蟲的實例研究發(fā)現(xiàn)，許多種類的雌蟲在一個生殖季節(jié)里能夠發(fā)生多次交配行為 (Arnqvist and Nilsson，2000)。當(dāng)前已有許多學(xué)者通過理論和實例研究探討了雌蟲多次交配行為所獲得的利益和代價(Arnqvist and Nilsson，2000;劉興平等，2008;Slatyer et al.，2012)?，F(xiàn)有的研究表明雌性蛾類同樣具有單配制和多配制兩種交配策略且兩種交配策略的雌蛾在一個生殖季節(jié)里均能發(fā)生多次交配行為(Drummond 1984;表1)。然而，對于蛾類的多次交配行為帶來哪些生殖適應(yīng)性利益，以及多次交配行為所帶來的利益在不同交配策略的蛾類之間是否有差異等等問題目前還沒有確切的答案，有些研究認(rèn)為多次交配行為對蛾類的生殖適應(yīng)性具有正相關(guān)性，而有些則認(rèn)為兩者呈負(fù)相關(guān)甚至沒有影響(見表1)。

為了更為明確地了解多次交配行為對蛾類生殖適應(yīng)性的影響，本文通過搜集國內(nèi)外有關(guān)蛾類昆蟲的交配策略對雌蟲生殖適應(yīng)性影響的實例研究性文獻(xiàn)，利用當(dāng)前在醫(yī)學(xué)、社會學(xué)和生態(tài)學(xué)等領(lǐng)域得到廣泛應(yīng)用的Meta 分析方法，分析比較了不同交配策略的蛾類中多次交配行為的作用，旨在評價多次交配行為是否會影響蛾類昆蟲的雌性產(chǎn)卵量、卵的孵化率和雌蛾壽命等生殖適應(yīng)性參數(shù)，以及多次交配行為對不同的交配策略的蛾類的影響是否存在差異，從而提供蛾類多次交配與雌蟲生殖適應(yīng)性關(guān)系的綜合定量估計，為鱗翅目蛾類的生殖行為生態(tài)學(xué)研究和該類害蟲的生態(tài)防控提供理論依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 文獻(xiàn)檢索及篩選標(biāo)準(zhǔn)

利用國內(nèi)外網(wǎng)絡(luò)數(shù)據(jù)庫CNKI、Black-Willy、Springer、Web of Science、Google scholar 等，設(shè)定關(guān)鍵詞(多次交配、重復(fù)交配、一雌多雄、適應(yīng)性、產(chǎn)卵量、孵化率、壽命、(螟)蛾類等)，采用檢索和回溯檢索相結(jié)合方法，檢索鱗翅目蛾類昆蟲有關(guān)多次交配試驗的中英文文獻(xiàn)，檢索年限至2015年。在進行數(shù)據(jù)提取之前，對所有收集到的文獻(xiàn)資料進行再次評價，符合以下條件者視為有效文獻(xiàn):1)文獻(xiàn)必須是實例研究資料，即針對某一種蛾類昆蟲的多次交配行為的實驗研究;2)研究報道中必須具備對照組(交配1 次)和實驗組(交配2 次或以上);3)數(shù)據(jù)資料中應(yīng)至少包含多次交配對蛾類某一種生殖適應(yīng)性參數(shù)(如產(chǎn)卵量、孵化率或壽命等)的影響;4)文獻(xiàn)資料的數(shù)據(jù)應(yīng)是具體的數(shù)值(包括圖表)，數(shù)據(jù)包含平均值和標(biāo)準(zhǔn)差(或標(biāo)準(zhǔn)誤);5)具有重復(fù)報道的數(shù)據(jù)只選用其中一篇。根據(jù)以上標(biāo)準(zhǔn)，本文選取了相關(guān)文獻(xiàn)共24 篇作為再分析的對象，共涉及8 科的25 種蛾類(表1)。

1.2 蛾類交配策略的界定

目前對昆蟲交配策略所屬類型的界定主要有兩種，一是Arnqvist 等 (2000)和McNamara 等(2008)根據(jù)雌蟲的交配頻率來界定其交配策略，他們認(rèn)為一個種群中如果雌蟲平均交配次數(shù)低于1.5 次，則這一種類屬單配制交配策略，而高于這個閾值則為多配制的交配策略。二是Torres-Vila 等(2004)根據(jù)雌蟲的多次交配的比例來劃分交配策略，即種群中多次交配的比例＜40%時為單配制交配策略，而當(dāng)多次交配的比例＞40%時為多配制交配策略。本文同時以這兩種標(biāo)準(zhǔn)來區(qū)分雌性蛾類的交配策略。

表1 多次交配對雌性蛾類的生殖適應(yīng)性的影響Table 1 The effect of multiple mating on reproductive fitness in female moths

1.3 Meta 分析統(tǒng)計方法

1.3.1 數(shù)據(jù)提取

衡量昆蟲生殖適應(yīng)性的指標(biāo)眾多，本研究通過對已有文獻(xiàn)資料結(jié)果的歸納總結(jié)，選取了雌蛾總產(chǎn)卵量、卵的孵化率和雌蛾壽命等作為反映雌蛾生殖適應(yīng)性的3個指標(biāo)。人工摘錄文獻(xiàn)中交配頻率和生殖適應(yīng)性參數(shù)的數(shù)據(jù)結(jié)果，包括該蟲的交配策略、實驗樣本量(n)、平均值(M)、標(biāo)準(zhǔn)誤(SE)或標(biāo)準(zhǔn)差(SD)和統(tǒng)計量(P 值)等。為了分析蛾類昆蟲多次交配的利益與代價，將各篇文獻(xiàn)中交配一次的實驗處理設(shè)為對照組，交配2 次或以上設(shè)為實驗組。若文獻(xiàn)中含有多個多次交配的處理(即交配2 次、3 次或更多次)，則將這些處理中的平均值和標(biāo)準(zhǔn)誤或標(biāo)準(zhǔn)差進行加權(quán)處理從而獲得多次交配處理組的平均值或標(biāo)準(zhǔn)差并作為實驗組。在少數(shù)文獻(xiàn)中，僅提供了總的樣本量，我們則將總樣本量一分為二平分到處理組和對照組中。如果原文有表格且已給出樣本數(shù)量、平均值和標(biāo)準(zhǔn)誤(或標(biāo)準(zhǔn)差)，則直接抄錄;如果為圖形，則通過圖像處理方法進行數(shù)字化轉(zhuǎn)換，得到相應(yīng)的交配頻率-適應(yīng)性參數(shù)的數(shù)據(jù)。

1.3.2 數(shù)據(jù)分析方法

本文所有的數(shù)據(jù)利用Excel 和Review Manager 5.2軟件進行統(tǒng)計分析。首先，我們采用Torres-Vila和Jennions (2004)的方法，將提取到的各篇文獻(xiàn)中實驗組或?qū)φ战M的均值和標(biāo)準(zhǔn)差，利用Excel 統(tǒng)計每篇文獻(xiàn)中相應(yīng)參數(shù)的效應(yīng)值(以Hedge's d 表示)和方差(以Var (d)表示)。具體計算公式如下:

式中，Me，Mc分別為一個獨立研究中實驗組和對照組的平均值。SDe，SDc分別為實驗組和對照組的標(biāo)準(zhǔn)差，ne，nc分別為實驗組和對照組的樣本量。

其方差為:

其次，利用Review Manager 5.2 統(tǒng)計各參數(shù)的合并效應(yīng)值和95%置信區(qū)間，并進行異質(zhì)性檢驗和合并效應(yīng)值的Z 檢驗。異質(zhì)性檢驗值的計算方法通常采用以下公式:

式中，di為每項研究的效應(yīng)值，Wi為每項研究的權(quán)重，Qw為異質(zhì)性檢驗值，Qw服從自由度df為總研究數(shù)減去1的卡方(χ2)分布。若異質(zhì)性檢驗結(jié)果為P ＞0.10 時，多個研究具有同質(zhì)性，可選擇固定效應(yīng)模型;若多個研究結(jié)果為P≤0.10時，多個研究不具有同質(zhì)性，可選擇隨機效應(yīng)模型。若置信區(qū)間在0 至1 之間則說明多次交配對測定參數(shù)具有明顯的正相關(guān)性，若置信區(qū)間在-1 至0 之間則說明多次交配對測定參數(shù)具有明顯的負(fù)相關(guān)性，否則兩者之間不存在相關(guān)性。

2 結(jié)果與分析

2.1 多次交配對雌蛾產(chǎn)卵量的影響

對25 種多配制蛾類的分析發(fā)現(xiàn)，有21 種雌性蛾類多次交配后導(dǎo)致產(chǎn)卵量的增加，其中48%的種類多次交配與產(chǎn)卵量之間呈明顯的正相關(guān)關(guān)系，而只有8%的種類存在負(fù)相關(guān)關(guān)系。對所有蛾類多次交配和產(chǎn)卵量的關(guān)系進行Meta 分析，結(jié)果如表2 所示，多次交配明顯增加了雌蛾的產(chǎn)卵量(d=0.42;95%CI:0.32～0.51)。效應(yīng)值檢驗結(jié)果表明多次交配對蛾類產(chǎn)卵量具有正相關(guān)性(Z=8.77，P＜0.00001)。比較兩種交配策略的多次交配對產(chǎn)卵量的影響發(fā)現(xiàn)(表2，圖1A)，19 種多配制雌蛾經(jīng)多次交配后產(chǎn)卵量明顯增加 (d=0.45，95% CI:0.35～0.56)，6 種單配制蛾類的多次交配也導(dǎo)致產(chǎn)卵量的增加但未顯示差異(d=0.18，95% CI:-0.07～0.42)。效應(yīng)值檢驗同樣表明，多次交配與多配制蛾類的產(chǎn)卵量呈正相關(guān)性(Qw=131.72，df=18;Z=8.89，P＜0.00001)，而對單配制蛾類的產(chǎn)卵量沒有影響(Qw=23.82，df=5;Z=1.42，P=0.16)。兩種交配策略之間的產(chǎn)卵量同樣存在明顯差異(χ2=4.14，df=1，P=0.04)。

表2 蛾類昆蟲多次交配與生殖適應(yīng)性參數(shù)之間相互關(guān)系的效應(yīng)值分析Table 2 Effect size analysis for the relationship between multiple mating and reproductive output in moths based on random effects models

2.2 多次交配對雌蛾卵孵化率的影響

對20 種蛾類的統(tǒng)計發(fā)現(xiàn)75%的雌蛾多次交配后導(dǎo)致孵化率的增加，其中30%的種類多次交配后孵化率顯著增加，合并效應(yīng)值d為0.46 (95%CI:0.12～0.79)。效應(yīng)值檢驗結(jié)果表明多次交配對蛾類孵化率存在明顯的正相關(guān)關(guān)系(Z=8.77，P＜0.00001，表2)。進一步對兩種交配策略蛾類的多次交配結(jié)果表明(表2，圖1B)，多次交配明顯增加多配制種類的孵化率(d=0.51，95% CI:0.40～0.62;Z=9.01，P＜0.00001)，而多次交配雖然導(dǎo)致單配制種類的卵孵化率增加，但沒有明顯差異(d=0.15，95% CI:-0.14～0.44;Z=1.00，P=0.32)。兩種交配策略之間的卵孵化率同樣存在明顯差異(χ2=5.21，df=1，P=0.02)。

2.3 多次交配對雌性蛾類壽命的影響

對參與統(tǒng)計的22 種蛾類進行分析表明，只有18.18%的種類導(dǎo)致多次交配后導(dǎo)致壽命顯著延長，而59.09%的種類多次交配后導(dǎo)致壽命縮短。多次交配與雌蛾壽命關(guān)系的Meta 分析結(jié)果如表2所示，合并效應(yīng)值d為-0.07 (95%CI:-0.29～0.15)，說明多次交配導(dǎo)致雌蟲壽命降低，但效應(yīng)值檢驗結(jié)果表明多次交配并未顯著影響雌蟲壽命(Z=0.63，P=0.53)。然而，進一步分析兩種不同交配策略的蛾類的多次交配發(fā)現(xiàn) (表2，圖1C)，多次交配行為導(dǎo)致多配制雌蛾壽命的增加但沒有明顯差異(d=0.02，95% CI:-0.16～0.20;Z=0.21，P=0.84)，而導(dǎo)致單配制雌蛾壽命的降低但也不存在明顯差異(d=-0.58，95%CI:-1.41～0.24;Z=1.39，P=0.16)。兩種交配策略之間的雌蛾壽命同樣不存在明顯差異(χ2=1.98，df=1，P=0.16)。

3 結(jié)論與討論

基于對當(dāng)前有關(guān)多次交配對蛾類生殖適應(yīng)性影響的文獻(xiàn)進行Meta 分析，結(jié)果表明雌蛾的多次交配明顯增加了雌蛾的產(chǎn)卵量和卵的孵化率，而導(dǎo)致壽命的下降。然而，多次交配對兩種不同交配策略蛾類的生殖適應(yīng)性具有不同的影響，其中多次交配導(dǎo)致多配制蛾類產(chǎn)卵量和卵的孵化率明顯的增加，壽命延長但沒有顯著差異;而對單配制蛾類而言，多次交配對雌蛾相應(yīng)的適應(yīng)性參數(shù)均沒有明顯的影響(表2，圖1)。

圖1 多次交配對兩種交配策略的雌蛾產(chǎn)卵量(A)，卵孵化率(B)和雌蛾壽命(C)的影響Fig.1 The effect of multiple mating on female fecundity (A)，fertility (B)and longevity (C)in two types of mating strategy of moth species

當(dāng)前有3 種主要的假說來解釋昆蟲的多次交配行為。第一，多次交配行為導(dǎo)致雌蟲獲得了更多的由雄蟲轉(zhuǎn)移給雌蟲的資源，從而提高了雌蟲的產(chǎn)卵量，或卵的孵化率，或延長了雌蟲壽命。Arnqvist and Nilsson (2000)對122 篇研究性文獻(xiàn)中78 種昆蟲種類的分析表明，在一些具有營養(yǎng)性婚食的種類中，多次交配的雌蟲明顯產(chǎn)更多的后代，但在一些沒有提供營養(yǎng)性婚食的種類中多次交配卻導(dǎo)致雌蟲產(chǎn)卵量和孵化率的降低。第二種解釋是多次交配可能是雌蟲的一種“便利性交配”的策略，這種策略主要是因為雌蟲接受一次交配比阻止一次交配要花費更少的代價。在這種情況下，雌蟲的多次交配可能并沒有獲得產(chǎn)卵量或孵化率的利益(Arnqvist et al.，2005)。第三種解釋是雌蟲的多次交配行為獲得了基因利益，多次交配通過精子競爭為雌蟲提供了交配后配偶選擇的機會，以此提高后代的基因多樣性(Tregenza and Wedell，2002)。然而，Sv?rd and McNeil (1994)通過實例研究證實蛾類的多次交配不太可能增加后代的基因多樣性，因為多數(shù)情況下蛾類不發(fā)生多次交配，就算雌蛾會發(fā)生多次交配，隨后交尾的雄蛾精子在精子競爭中并不存在優(yōu)勢。

對于蛾類昆蟲來說，多次交配對兩種不同交配策略的蛾類的生殖適應(yīng)性具有明顯不同的影響。本文的分析表明，多次交配導(dǎo)致多配制蛾類產(chǎn)卵量和卵孵化率的明顯增加，而在單配制蛾類中，產(chǎn)卵量和孵化率并不隨交配次數(shù)的增加而增加(表2，圖1A 和B)。Ridley (1988)曾報道了多次交配行為對多配制昆蟲產(chǎn)卵量的增加作用明顯高于單配制昆蟲種類。本文對多次交配與產(chǎn)卵量之間的相關(guān)關(guān)系的分析與Torres-Vila 等(2004)對41 種鱗翅目種類的Meta 分析結(jié)果一致。對于多配制昆蟲而言，多次交配和多配制昆蟲產(chǎn)卵量和卵孵化率之間的正相關(guān)關(guān)系可能有以下幾種解釋:1)多次交配行為使雌蛾獲得了更多的使卵受精及刺激產(chǎn) 卵的精 子數(shù)量 (Jiménez-Pérez et al.，2003)。多配制蛾類的多次交配行為獲得孵化率利益進一步表明精子缺乏是引起蛾類多次交配的一個主要原因，通過多次交配，雌蛾獲得足夠的精子，從而保證其一生的生殖成功 (Drummond，1984)。2)多次交配行為使雌蛾獲得了更多的雄蟲在交配過程中轉(zhuǎn)移的營養(yǎng)性物質(zhì)和其它附腺物質(zhì)(LaMunyon，1997)。大量的證據(jù)表明，鱗翅目昆蟲的雄蟲在交配過程中轉(zhuǎn)移了大量的除精子之外的營養(yǎng)性物質(zhì)并貯存在雌蟲的精包中，這些營養(yǎng)性物質(zhì)對雌蟲的產(chǎn)卵量具有明顯的促進作用，對提高卵的孵化率和為生殖和身體維持貯存能量等具有重要的作用(Ridley，1988;Jiménez-Pérez et al.，2003)。同時，研究表明雄蟲在交配過程中隨精子轉(zhuǎn)移的附腺分泌物對于增加產(chǎn)卵量也同樣具有重要的刺激作用(Fadamiro and Baker，1999)。3)多次交配增加雌蛾的產(chǎn)卵量可能與激素效應(yīng)有關(guān)，來自雄蛾的激素可能通過激素效應(yīng)誘導(dǎo)卵的形成，從而提高產(chǎn)卵量(Wiklund et al.，1993)。另外，雌蛾的多次交配也可能與雌蛾本身的身體大小和產(chǎn)卵能力相關(guān)，身體較大和產(chǎn)卵能力較高的個體更趨于交配多次 (Ward and Landolt，1995)。然而，分析表明，在許多單配制蛾類中，多次交配并沒有增加雌蛾的產(chǎn)卵量和卵的孵化率(表2，圖1A 和B)，說明單配制蛾類的多次交配行為可能沒有獲得這類由雄蛾轉(zhuǎn)移的營養(yǎng)性物質(zhì)和其它附腺物質(zhì)。因而，單配制蛾類的多次交配行為不能用已有的多次交配的利益來解釋。通常，雌蟲在一次交配后能使其生殖產(chǎn)量達(dá)到最大，顯然精子補充也不是這類雌蛾多次交配的真正原因。雌蛾維持單配制交配策略的原因被認(rèn)為是通過兩個互不排斥的過程產(chǎn)生的，首先，單配制蛾類一次交配就足于孵育所有的卵，因而選擇一個較低的交配頻率可以降低交配所帶來的代價 (Ward and Landolt，1995)。其次，單配制蛾類可能是雄蟲強迫的行為導(dǎo)致雌蟲機械性地或生理性地阻止重復(fù)交配，如有些蛾類的雄蟲為了確保擁有自己的后代產(chǎn)生而在交配完成后形成“交配栓”以阻止其它雄蛾對該雌蛾的交配，這可能是由于性別對抗演變的結(jié)果(Arnqvist and Rowe，2005)。另外，單配制蛾類中少部分個體出現(xiàn)多次交配更多的原因可能是由于交配或受精失敗所致(Drummond，1984)。

對22 種蛾類的分析表明，未交配的雌蛾比已交配的雌蛾存活更久，而單次交配的雌蛾又比多次交配的雌蛾壽命更長。我們的分析結(jié)果表明盡管多次交配對兩類交配策略的雌蛾壽命沒有明顯的影響，但多次交配趨于降低單配制雌蛾的壽命而延長多配制雌蛾的壽命(表2，圖1C)。多次交配導(dǎo)致雌蛾壽命降低的主要原因可能歸結(jié)為產(chǎn)卵和身體代謝消耗了大量的能量和營養(yǎng)(Fadamiro and Baker，1999)。雌蛾在生殖期間的各種生殖行為過程，如信息素的產(chǎn)生、求偶、交配和產(chǎn)卵等過程需要消耗大量的能量，因而可供身體維持的資源將減少(Hou and Sheng，1999)。多配制雌性蛾類在成蟲期更能通過多次交配獲得雄蟲提供的營養(yǎng)物質(zhì)，或自身從體外攝食水分或一些營養(yǎng)性含糖量物質(zhì)，因而可以明顯改善和補充生殖期間的資源消耗，而不至于導(dǎo)致壽命降低甚至有可能延長壽命，但單配制蛾類的多次交配可能未獲得雄蟲在交配期間傳遞的營養(yǎng)，從而降低雌蟲的生理條件而導(dǎo)致壽命縮短。

不同于以往的綜述性文章，Meta 分析提供了一個客觀的方法，通過實例研究來總結(jié)多次交配為雌性蛾類帶來的利益和代價。然而，當(dāng)前篩選出來的符合分析條件的文獻(xiàn)數(shù)量非常有限。另外，當(dāng)前眾多的研究表明，雌蛾的交配頻率可能隨配偶的大小、日齡和交配經(jīng)歷等發(fā)生變化(Michereff et al.，2004)。因而需要利用更多的蛾類昆蟲作為研究材料開展多次交配行為的研究，這樣才能更為精確地反映兩種交配策略的蛾類進行多次交配的原因及其適應(yīng)性意義。

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