蜥蜴生態(tài)毒理學研究進展

戴欣，李偉，李建中，王會利

中國科學院生態(tài)環(huán)境研究中心中國科學院環(huán)境生物技術重點實驗室，北京100085

蜥蜴生態(tài)毒理學研究進展

戴欣，李偉，李建中，王會利*

中國科學院生態(tài)環(huán)境研究中心中國科學院環(huán)境生物技術重點實驗室，北京100085

蜥蜴是爬行動物的重要組成部分,開展蜥蜴的生態(tài)毒理學研究對爬行動物毒理學研究具有一定代表性。本文介紹了蜥蜴生態(tài)毒理學研究的重要性,系統(tǒng)回顧了前人對重金屬以及有機污染物所開展的相關研究,以及近年來在模式動物篩選方法和標準試驗方法的建立上取得的成就,并對未來的工作進行了展望。

重金屬；農藥；蜥蜴；毒理學；綜述

爬行動物物種數(shù)約為7 655種,占到脊椎動物物種總數(shù)的28%。爬行綱中主要有鱷目(物種數(shù)為23種)、喙頭蜥目(物種數(shù)為2種)、有鱗目(物種數(shù)為7 350種)和龜鱉目(物種數(shù)為280種)。有鱗目是爬行綱動物的重要組成,而蜥蜴亞目屬于有鱗目,物種數(shù)為4 450種,占到了爬行動物物種數(shù)的58%以上[1](如圖1所示)。

近年來,蜥蜴種群數(shù)量呈現(xiàn)全球性下降的趨勢[2],究其原因是多方面的,比如棲息地喪失[3-6]、過度捕獵[7-10]、氣候改變[11-15]、外來物種入侵[16-21]以及疾病或寄生蟲等[22-23]。但不可忽視的是,環(huán)境污染是造成其種群下降的主要原因之一[24-27]。

目前,對于蜥蜴的生態(tài)毒理學研究相對較少[28]。在1996～2008年期間,關于環(huán)境污染物毒理學相關的文獻約為17 375篇,而其中關于爬行類的研究僅為152篇[29]。在目前的化學品環(huán)境風險評價中,常用鳥類作為爬行動物的替代物種。但是由于生理等方面的巨大差異,對于某些化學品,爬行動物比鳥類更敏感[30]。因此,為了更加全面地評價化學品的環(huán)境風險,確保爬行動物對化學品的生態(tài)安全性,應該開展爬行動物的生態(tài)毒理學相關研究工作。

在目前的爬行動物毒理學研究中,對鱷目和龜鱉目的研究相對較多[31-33],而對于在爬行綱中占絕大多數(shù)的蜥蜴亞目和蛇亞目的研究反而很少[29]。鱷目和龜鱉目的動物通常體型較大,不易飼養(yǎng),而蜥蜴則具有其獨特的優(yōu)勢。首先,蜥蜴易于實驗室飼養(yǎng)。蜥蜴亞目物種數(shù)眾多,較易篩選到一些體型大小合適,繁殖率較高的物種,應用于實驗室條件下的生態(tài)毒理學研究。其次,絕大多數(shù)蜥蜴是無毒的,并且較為溫順,是潛在的模式動物。再次,蜥蜴分布廣泛,在森林、草原、戈壁、沙漠等多樣的生境中均有分布,而且多數(shù)蜥蜴的捕食、繁殖、冬眠(或夏蟄)等生命活動均在陸生環(huán)境中進行,適用于多種陸生環(huán)境的生態(tài)毒理學研究。

在2000年以前,關于蜥蜴的毒理學研究主要集中于重金屬或農藥在蜥蜴體內的富集,2000年以后,研究者們開始關注環(huán)境污染物的毒性效應。目前對于毒理學機理的研究還相對較少,蜥蜴模式種的確定,標準試驗方法的建立,以及基礎毒理學數(shù)據(jù)的完善等工作,均有待進一步地開展。重視蜥蜴生態(tài)毒理學研究對蜥蜴以及爬行動物的保護具有重要意義[30]。

圖1 爬行動物物種現(xiàn)狀(參考2009年世界自然保護聯(lián)盟紅色名單)Fig.1 Status of the major lineages of reptiles according to the World Conservation Union(IUCN)Red List in 2009

1 蜥蜴在生態(tài)毒理學研究中的應用(Applying lizard in ecotoxicology studies)

1.1 主要研究的污染物

由于礦產開采、金屬冶煉、化工生產、煤燃燒、生活廢水排放、污泥使用、污水灌溉、農藥和化肥施用、大氣沉降等,蜥蜴的生存環(huán)境受到重金屬以及有機污染物的污染。目前,在蜥蜴的毒理學研究中,對重金屬的研究較多,其次對農藥、環(huán)境內分泌干擾物等也有相關研究。

1.1.1 蜥蜴在重金屬毒理學中的應用

鎘和鉛是研究相對較多的重金屬。以口服的方式對蜥蜴進行暴露,鎘在西班牙壁蜥(Podarcis carbonelli)不同組織內的濃度大小關系為腸＞肝＞腎＞軀體[34]。鎘在安樂蜥(Anolis sagrei)體內的蓄積還與性別相關,這可能是由于雄性與雌性捕食習性的不同所導致[35]。

鎘在意大利壁蜥(Podarcis sicula)體內的蓄積性與分布具有組織特異性。以一次性腹腔注射給藥,鎘會在蜥蜴的腎、肝和卵巢等組織器官發(fā)生積累。當以口服的方式給藥時,鎘會在腸、卵巢和腎中出現(xiàn)積累,但是肝臟中卻沒有出現(xiàn)積累[36]。另有研究發(fā)現(xiàn)鎘對意大利壁蜥表現(xiàn)出了明顯的肝臟毒性。肝臟中鎘的蓄積,會影響細胞內脂質和糖原的代謝,造成肝細胞腫脹,細胞質間質增生,從而使肝臟形成水腫[37]。鎘還具有致畸性。意大利壁蜥卵在鎘的暴露下,其孵化率不會受到影響,但是胚胎在發(fā)育過程中會出現(xiàn)顱骨畸形,并且在前腦囊泡、中腦、眼等部位發(fā)生畸變[38]。鎘對意大利壁蜥表現(xiàn)出了生殖毒性,會導致其卵母細胞的細胞質內產生大量液泡,并使卵細胞的透明帶呈雜亂狀態(tài)。而卵細胞的透明帶與精子的識別和吸附作用密切相關,因此鎘會對蜥蜴的繁殖產生較為嚴重的影響[39]。鎘對意大利壁蜥腦垂體細胞具有特異性毒性,可以誘使蜥蜴腦部垂體細胞發(fā)生不可逆的凋亡。對意大利壁蜥進行一次性注射投毒,并用末端標記法來檢測細胞的凋亡。在投毒2 h后,蜥蜴腦垂體細胞出現(xiàn)較為明顯的凋亡。在投毒16 h后,可以觀察到腦垂體前外側部分的細胞出現(xiàn)更為明顯的凋亡,并且這種凋亡是不可逆的[40]。鎘也會對意大利壁蜥的基因表達造成影響。蜥蜴胚胎在鎘的暴露下,通過mRNA差異顯示技術,發(fā)現(xiàn)鎘會影響基因的轉錄調控,從而影響到蜥蜴對細胞代謝、細胞周期、細胞凋亡的調控[41]。

鉛對西部圍欄蜥蜴(Sceloporus occidentalis)的急性毒性以及生物富集性有相關研究。在20mg·(kg·d)-1的劑量下,以灌喂的方式連續(xù)給藥60 d,蜥蜴出現(xiàn)了10%的死亡,并伴隨著體重、進食量下降等癥狀。解剖后發(fā)現(xiàn),暴露組蜥蜴的腎臟重量增加明顯,而睪丸和脂肪的重量則出現(xiàn)了明顯的降低[42]。鉛具有明顯的生物富集性,可以通過食物鏈傳遞,以斑點的形式,富集在蜥蜴的外骨骼上[43]。

1.1.2 蜥蜴在農藥毒理學中的應用

多數(shù)蜥蜴主要以昆蟲為食,并且有吞食土壤的習性[44]。農藥在昆蟲和土壤中會有一定的殘留,從而使蜥蜴受到農藥直接或者間接的暴露。因此,在蜥蜴的毒理學研究中,農藥是研究相對較多的污染物。

馬拉硫磷(malathion)屬于有機磷類殺蟲劑,由于其殺蟲效果較好,且對哺乳動物毒性低,因此得到廣泛的使用。馬拉硫磷具有神經毒性,在100mg·kg-1的劑量下,會明顯地抑制西部圍欄蜥蜴的沖刺行為[45-46]。蜥蜴經亞致死暴露后,解剖發(fā)現(xiàn)其肝臟顏色蒼白,并出現(xiàn)水腫；腎臟出現(xiàn)退化；血管中有血竇的形成[47]。進一步的研究還表明馬拉硫磷對蜥蜴肝臟和腎臟中天冬氨酸轉氨酶和谷丙轉氨酶具有誘導作用,這兩種酶可以作為肝臟和腎臟損傷的評價指標[48]。

溴氰菊酯具有強烈的觸殺作用,殺蟲毒力強,主要作用機理為擾亂神經系統(tǒng)。將溴氰菊酯噴灑于蜥蜴體表或土壤表面對一種沙蜥(Meroles suborbitalis)和一種草蜥(Pedioplanis namaquensis)進行暴露。當對沙蜥和草蜥的給藥濃度分別為17.5 a.i.ha-1和25 a.i.ha-1時,2種蜥蜴均出現(xiàn)了中毒反應,表現(xiàn)為動作不協(xié)調,翻正反應遲緩,對強光的敏感性降低,以及肌肉痙攣等。通過野外研究發(fā)現(xiàn),以17.5 a.i.ha-1的濃度給藥,沙蜥和草蜥的種群密度分別減少了52%和72%,在給藥18周后恢復到正常水平[49]。

甲基硫菌靈(methyl thiophanate)是一種廣譜性內吸低毒殺菌劑,對鳥類和蜜蜂的毒性均為低毒,但是,它會對蜥蜴造成多器官、多層面的影響。甲基硫菌靈對意大利壁蜥具有肝臟毒性,可以導致肝臟內過氧化物酶體的增殖、糖原耗竭,以及肝細胞凋亡[50]；甲基硫菌靈還會影響意大利壁蜥的內分泌系統(tǒng),導致蜥蜴腎上腺激素分泌水平上升以及與分泌相關的細胞的增生,導致腎上腺酮的分泌水平上升,促腎上腺皮質激素以及去腎上腺素的分泌水平下降；可以造成類固醇生成組織的肥大,局部毛細血管的擴張,以及淋巴細胞和巨噬細胞的滲透現(xiàn)象[51]；可以使蜥蜴甲狀腺上皮細胞的密度下降,使甲狀腺細胞的細胞核變小邊長,密度變大,并使細胞質減少；可以降低血液中T3、T4的水平[52]；另外,甲基硫菌靈還表現(xiàn)出了基因毒性,能造成意大利壁蜥基因突變和染色體畸變[53]；甲基硫菌靈還具有生殖毒性,能使意大利壁蜥精母細胞數(shù)量下降,精細胞凋亡增加(末端標記法TUNEL測量),雌性激素受體和雄性激素受體的mRNA的表達水平下降[54],從而影響到蜥蜴的繁殖。

西維因(carbaryl)屬于氨基甲酸酯類殺蟲劑,作用機制為抑制膽堿酯酶活性。西維因會對蛇眼蜥蜴(Ophisops elegans)的消化系統(tǒng)造成影響。其中對蜥蜴胃部造成的影響最為嚴重。西維因會損害小腸絨毛,使大腸上皮細胞分解,并出現(xiàn)杯狀細胞的分散的分泌顆粒物[55]。

毒死蜱(chlorpyrifos)屬于硫代磷酸酯類殺蟲劑,能抑制蜥蜴神經系統(tǒng)中乙酰膽堿酯酶的活性,影響神經發(fā)育[56]。敵敵畏(dichlorvos)也具有神經毒性,對彩虹飛蜥(Agama agama)的急性毒性試驗表明,敵敵畏會對其中央神經系統(tǒng)造成損害,出現(xiàn)顫抖,急喘等癥狀[57]。此外,殺螟松(fenitrothion)可以抑制鬃獅蜥蜴(Pogona vitticeps)血液中膽堿酯酶(ChE)和乙酰膽堿酯酶(AChE)的活性[58]；除草劑敵草隆(diuron)會損害意大利壁蜥的性腺,使性腺重量降低,輸精管直徑縮小,精母細胞數(shù)量降低[59]。

1.1.3 蜥蜴在其他有機污染物毒理學中的應用

在人類的生產生活過程中,還會產生一系列的有機化學污染物。比如由碳氫化合物的不完全燃燒而產生的持久性有機污染物多環(huán)芳烴(PAHs)。在科威特地區(qū),由于石油的開采,當?shù)氐奈浵伜托⌒图候?Acanthodactylus scutellatus)受到PAHs的污染,體內出現(xiàn)了多種PAHs的蓄積,并且蜥蜴體內的PAHs濃度遠遠高于螞蟻體內的PAHs濃度[60]。硝基苯類化合物也是環(huán)境中常見的一類化學物質,主要用于生產染料、香料和炸藥等。據(jù)報道,硝基苯類化合物會使西部圍欄蜥蜴體重減低,進食量減少,并對肝臟腎臟和睪丸的組織形態(tài)造成影響,比如出現(xiàn)肝臟腫大,睪丸重量降低。還會增高血尿素氮[61-62],降低血糖蛋白濃度[63],改變了血液的生化指標[64-65]。另外,壬基酚(nonylphenol)作為一種表面活性劑使用廣泛。研究表明,壬基酚可以誘導雄性意大利壁蜥體內卵黃蛋白原的合成,具有雌激素效應[66]。此外,常用的感冒藥對乙酰氨基酚(acetaminophen)對尼羅河巨蜥具有顯著的急性毒性,在522mg·kg-1的劑量下便可導致其死亡[67]。

1.2 蜥蜴試驗物種的選擇

在開展蜥蜴的生態(tài)毒理學研究或者進行相關環(huán)境風險評價之前,篩選出一種或多種模式蜥蜴種用于相關研究,是很有必要的。對于蜥蜴模式物種的篩選方法,已有相關研究。蜥蜴的繁殖效率、體長、體重、飼養(yǎng)難易程度等多個指標可以作為蜥蜴模式動物篩選的幾個衡量標準。對待選的蜥蜴種的各個指標進行排序評估,對于單個指標,最優(yōu)秀的蜥蜴種得分為1,依此類推。將各個指標的得分和相加,得分總數(shù)最低者為最適模式蜥蜴種[68]。對于某些重要的指標可以適當進行加權調整。目前研究較多的美國東部圍欄蜥蜴(Celoporus undulatus)、美國西部圍欄蜥蜴(Sceloporus occidentalis)和意大利壁蜥(Podarcis sicula)是已知的比較理想的蜥蜴模式動物。但是,因不同國家和地區(qū)在生物區(qū)系、自然環(huán)境等方面差異較大,本土物種與通用種對同種化學品的敏感性可能存在差異。因此,我們應該重視本土模式動物的篩選,并將本土蜥蜴種應用于生態(tài)毒理學研究。比如上文所提到的小型棘趾蜥便是科威特地區(qū)的本土生物。而鬃獅蜥蜴作為澳大利亞的特有種,也被用于生態(tài)毒理學研究[58]。麗斑麻蜥是中國本土蜥蜴種,廣泛分布于長江以北的東北平原以及華北平原。其體型小,性情溫馴,并且易于實驗室馴化,是理想的實驗室模式動物。雖然,關于麗斑麻蜥的生態(tài)毒理學研究已有相關報道[69-70],但是系統(tǒng)性的研究還有待開展。麗斑麻蜥作為中國本土蜥蜴,如何逐步將其模式動物化,并應用于蜥蜴的生態(tài)毒理學研究,值得人們關注。

蜥蜴卵也是理想的試驗模型,可用于爬行類的胚胎毒理學試驗。將胚胎用于毒理學試驗已有先例。在兩棲類的毒理學研究中,由于兩棲類的卵通常產于水中,容易受到水中污染物的影響。因此,將爪蟾的胚胎作為受試對象,進行胚胎致畸實驗(FETAX),這常用于評價化學品對兩棲類的致畸性[71-72]。蜥蜴的繁殖方式有較大差異,主要分為卵生,胎生以及卵胎生,其中多數(shù)蜥蜴以卵生的方式進行繁殖。蜥蜴的卵通常產于陸生環(huán)境,由于蜥蜴卵在孵化過程中會與周圍環(huán)境基質進行大量的物質交換,因此蜥蜴胚胎的發(fā)育常受到土壤中污染物的影響。將蜥蜴卵作為受試對象用于環(huán)境污染物的富集性試驗或者是胚胎毒性試驗已有初步的探究[73-74]。

1.3 標準試驗方法的建立

1.3.1 暴露方式

在蜥蜴的毒理學研究中,經口暴露是目前常用的暴露方式。但是,相較于鳥類或哺乳動物,蜥蜴代謝速率低,進食量少,以經口方式進入蜥蜴體內的污染物反而有限。蜥蜴常年活動于地表,并且多有打洞的習性,冬眠和夏蟄也通常是潛伏于洞穴中,與土壤的接觸密切,所以經皮暴露對于蜥蜴來說是一種重要的暴露途徑。蜥蜴的皮膚一般有一層較厚的角質層,這就限制了親水性物質經由皮膚的滲透。當農藥或化學品的log Kow＞2時,便可以經皮吸收(滲透)的方式進入蜥蜴體內。將鄰苯二甲酸二正辛酯以經口和經皮2種暴露途徑分別對西部圍欄蜥蜴進行暴露,檢測其在蜥蜴各組織器官內的殘留。研究結果發(fā)現(xiàn),以經口的方式暴露,污染物先經消化系統(tǒng)吸收代謝后進入血液循環(huán)系統(tǒng),而經皮的方式暴露,污染物則可以直接進入血液循環(huán)系統(tǒng)。當污染物直接經由皮膚進入蜥蜴體內時,由于繞過了消化系統(tǒng)的消化和降解作用,因此可能會產生不同的毒理學效應。經皮暴露對于蜥蜴來說是一條重要的暴露途徑,應該引起人們的重視[75]。

1.3.2 檢測終點

在早期的研究中,人們主要關注的是污染物對蜥蜴的致死性、對組織器官的損害以及在蜥蜴體內的生物富集效應。近年來,非致死性的檢測終點開始受到人們的關注。

行為學的檢測終點可以用于評估污染物在低計量下的暴露風險。環(huán)境污染物的低劑量暴露雖然不會直接導致蜥蜴的死亡,但是可能會使蜥蜴的活動能力降低,對蜥蜴的捕食以及求偶行為等造成不利影響,降低蜥蜴的繁殖成功率,從而影響到蜥蜴的種群數(shù)量。某些具有神經毒性的環(huán)境污染物,比如重金屬鉛以及有機磷農藥馬拉硫磷的暴露會使西部圍欄蜥蜴的生長變緩,進食量降低,沖刺速度減慢[45-46]。同樣,除蟲菊酯類農藥可以使沙蜥和草蜥表現(xiàn)出動作不協(xié)調,翻正反應遲緩,對強光的敏感性降低,以及肌肉痙攣等癥狀[49]。

隨著研究手段的發(fā)展,酶活性的改變以及基因表達量的改變成為新的檢測終點。金屬硫蛋白(metallothionein,MT)的表達量作為檢測終點在重金屬毒理學研究中得到了較為廣泛的應用。金屬硫蛋白是一種富含半胱氨酸的蛋白質家族,他們分子量低,通常位于高爾基體的膜上。MT的半胱氨酸殘基上所帶有的硫醇基能與自身的重金屬(鋅,銅,硒等)結合,同時也能與從外界攝入的有毒的重金屬(鎘,鉛,銀,砷)等結合,并與有毒重金屬的代謝與遷移有關。重金屬在體內的積累可促進金屬硫蛋白的表達,而我們可以利用原位雜交的方法對金屬硫蛋白基因的轉錄進行檢測。經由食物對意大利壁蜥進行鎘暴露,發(fā)現(xiàn)鎘會在腸、卵巢和腎臟中出現(xiàn)累積,而在這些器官中檢測到了MT表達的增加,同時在肝臟和腦中則沒有出現(xiàn)這種相關性[36]。因此,MT表達的變化,是進行重金屬富集性研究良好的檢測終點。

血液中T3、T4的水平常作為檢測終點用于研究環(huán)境污染物對甲狀腺的影響[52]；血液中膽堿酯酶(ChE)和乙酰膽堿酯酶(AChE)的活性常作為神經毒性的檢測終點[58]；而雌性激素受體和雄性激素受體的mRNA的表達水平常作為生殖毒性的檢測終點[54]。

2 結論與展望(Summary and prospect)

由于環(huán)境污染以及蜥蜴種群的減少,蜥蜴的毒理學研究開始受到人們關注,論文發(fā)表量呈逐年增加的趨勢,但是所占的比例仍然遠低于其他脊椎動物,如鳥類、哺乳類、魚類等,甚至遠低于兩棲類。

目前人們對蜥蜴的研究已經不局限于簡單的致死效應,而是開始從毒理學效應以及致毒機理的層面,考慮化學品對蜥蜴的影響。近年來,Willson等[76]呼吁,應從種群水平上考慮環(huán)境污染物對兩棲類的影響。同樣,對蜥蜴的研究也不應該僅僅停留在個體水平上。

過去對蜥蜴的毒理學研究多關注單種環(huán)境脅迫下的毒性效應,但是在真實的生境中,蜥蜴通常是受到多種化學品聯(lián)合暴露；除了化學品,食物不足、捕食者的捕食、疾病、感染以及寄生蟲等,這些環(huán)境脅迫都可能對蜥蜴的生存產生影響。因此,為了研究真實生境下化學品的毒性效應,多種脅迫下的毒理學研究開始受到重視[61]。同時,考慮到真實生境中多種生物或者非生物因素間的相互作用,微宇宙或者中宇宙研究也越來越受到人們的關注[77]。

目前,蜥蜴模式動物以及標準試驗方法的確定已經有了很好的開始,但仍不夠完善。雖然蜥蜴毒理學研究起步較晚,但毒理學研究中一些先進的研究方法已經在蜥蜴毒理學研究中得到了很好的應用。把握住蜥蜴所獨有的生物學特征,并將蜥蜴作為常規(guī)受試生物應用于實踐中,這對化學品的環(huán)境影響評價以及毒理學研究將是很好的補充。

[1]Todd B D,Willson J D,Gibbons J W.The Global Status of Reptiles and Causes of Their Decline[M].Ecotoxicology of Amphibians and Reptiles(Second Edition),CRC Press,2010:47-67

[2]Gibbons J W,Scott D E,Ryan T J,et al.The global decline of reptiles,Déjà Vu amphibians[J].BioScience, 2000,50(8):653-666

[3]Gardner T A,Barlow J,Peres C A.Paradox,presumption and pitfalls in conservation biology:The importance of habitat change for amphibians and reptiles[J].Biological Conservation,2007,138(1-2):166-179

[4]Glor R E,Flecker A S,Benard M F,et al.Lizard diversity and agricultural disturbance in a Caribbean forest landscape[J].Biodiversity and Conservation,2001,10(5): 711-723

[5]Meik J M,Jeo R M,Mendelson J R,et al.Effects of bush encroachment on an assemblage of diurnal lizard species in central Namibia[J].Biological Conservation,2002,106 (1):29-36

[6]Driscoll D A.Extinction and outbreaks accompany fragmentation of a reptile community[J].Ecological Applications,2004,14(1):220-240

[7]Carpenter A I,Rowciffe J M,Watkinson A R.The dynamics of the global trade in chameleons[J].Biological Conservation,2004,120(2):291-301

[8]Mieres M M,Fitzgerald L A.Monitoring and managing the harvest of tegu lizards in Paraguay[J].Journal of Wildlife Management,2006,70(6):1723-1734

[9]Willcox A S,Nambu D M.Wildlife hunting practices and bushmeat dynamics of the Banyangi and Mbo people of Southwestern Cameroon[J].Biological Conservation, 2007,134(2):251-261

[10]Webb J K,Brook B W,Shine R.Collectors endanger Australia's most threatened snake,the broad-headed snakeHoplocephalus bungaroides[J].ORYX,2002,36 (2):170-181

[11]Dunham A E.Population responses to environmentalchange-operative environments,physiologically structured models,and population-dynamics[M].1993:95-119

[12]Janzen F J.Climate-change and temperature-dependent sex determination in reptiles[J].Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America,1994,91(16):7487-7490

[13]Guertin D S,Easterling W E,Brandle J R.Climate change and forests in the Great Plains-Issues in modeling fragmented woodlands in intensively managed landscapes[J].Bioscience,1997,47(5):287-295

[14]Still C J,Foster P N,Schneider S H.Simulating the effects of climate change on tropical montane cloud forests[J].Nature,1999,398(6728):608-610

[15]Whitfield S M,Bell K E,Philippi T,et al.Amphibian and reptile declines over 35 years at La Selva,Costa Rica[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America,2007,104(20):8352-8356

[16]Fritts T H,Rodda G H.The role of introduced species in the degradation of island ecosystems:A case history of Guam[J].Annual Review of Ecology and Systematics, 1998,29:113-140

[17]Child T,Phillips B L,Shine R.Does desiccation risk drive the distribution of juvenile cane toads(Bufo marinus)in tropical Australia[J].Journal of Tropical Ecology,2009, 25:193-200

[18]Suarez A V,Case T J.Bottom-up effects on persistence of a specialist predator:Ant invasions and horned lizards [J].Ecological Applications,2002,12(1):291-298

[19]Case T J,Bolger D T,Petren K.Invasions and competitive displacement among house geckos in the tropical pacific[J].Ecology,1994,75(2):464-477

[20]Todd B D,Rothermel B B,Reed R N,et al.Habitat alteration increases invasive fire ant abundance to the detriment of amphibians and reptiles[J].Biological Invasions, 2008,10(4):539-546

[21]Valentine L E.Habitat avoidance of an introduced weed by native lizards[J].Austral Ecology,2006,31(6):732-735

[22]Daszak P,Cunningham A A,Hyatt A D.Infectious disease and amphibian population declines[J].Diversity and Distributions,2003,9(2):141-150

[23]Seigel R A,Smith R B,Seigel N A.Swine flu or 1918 pandemic upper respiratory tract disease and the sudden mortality of gopher tortoises(Gopherus polyphemus)on a protected habitat in Florida[J].Journal of Herpetology, 2003,37(1):137-144

[24]Campbell K R,Campbell T S.Lizard contaminant data for ecological risk assessment[J].Reviews of Environmental Contamination and Toxicology,2000,165:39-116

[25]Campbell K R,Campbell T S.The accumulation and effects of environmental contaminants on snakes:A review[J].Environmental Monitoring and Assessment, 2001,70(3):253-301

[26]De Lange H J,Lahr J,Van Der Pol J J C,et al.Ecological vulner ability in wildlife:An expert judgment and multicriteria analysis tool using ecological traits to assess relative impact of pollutants[J].Environmental Toxicology and Chemistry,2009,28(10):2233-2240

[27]Todd B D,Willson J D,Gibbons J W.The Global Status of Reptiles and Causes of Their Decline[M].Ecotoxicology of Amphibians and Reptiles(Second Edition),CRC Press,2010:47-67

[28]Hopkins W A.Reptile toxicology:Challenges and opportunities on the last frontier in vertebrate ecotoxicology[J]. Environmental Toxicology and Chemistry,2000,19(10): 2391-2393

[29]Sparling D W,Linder G,Bishop C A,et al.Recent Advancements in Amphibian and Reptile Ecotoxicology[M]. Ecotoxicology of Amphibians and Reptiles(Second Edition),CRC Press,2010:1-11

[30]Weir S M,Suski J G,Salice C J.Ecological risk of anthropogenic pollutants to reptiles:Evaluating assumptions of sensitivity and exposure[J].Environmental Pollution, 2010,158(12):3596-3606

[31]Jagoe C H,Arnold-Hill B,Yanochko G M,et al.Mercury in alligators(Alligator mississippiensis)in the southeastern United States[J].Science of the Total Environment, 1998,213(1-3):255-262

[32]Guillette L J,Brock J W,Rooney A A,et al.Serum concentrations of various environmental contaminants and their relationship to sex steroid concentrations and phallus size in juvenile American alligators[J].Archives of Environmental Contamination and Toxicology,1999,36(4):447-455

[33]Guillette L J,Crain D A,Gunderson M P,et al.Alligators and endocrine disrupting contaminants:A current perspective[J].American Zoologist,2000,40(3):438-452

[34]Mann R M,Sanchez-Hernandez J C,Serra E A,et al. Bioaccumulation of Cd by a European lacertid lizard after chronic exposure to Cd-contaminated food[J].Chemosphere,2007,68(8):1525-1534

[35]Burger J,Campbell K R,Campbell T S.Gender and spatial patterns in metal concentrations in brown anoles(Anolis sagrei)in southern Florida,USA[J].Environmental Toxicology and Chemistry,2004,23(3):712-718

[36]Trinchella F,Riggio M,Filosa S,et al.Cadmium distribution and metallothionein expression in lizard tissues following acute and chronic cadmium intoxication[J].Comparative Biochemistry and Physiology,Part C:Toxicology &Pharmacology,2006,144(3):272-278

[37]Simoniello P,Trinchella F,Motta C M,et al.Cadmium toxic effects in the liver of the wall lizardPodarcis sicula[J]. Comparative Biochemistry and Physiology,Part A:Molecular&Integrative Physiology,2010,157(S1):S38-S38

[38]Simoniello P,Motta C M,Scudiero R,et al.Cadmium-induced teratogenicity in lizard embryos:Correlation with metallothionein gene expression[J].Comparative Biochemistry and Physiology,Part C:Toxicology&Pharmacology,2011,153(1):119-127

[39]Simoniello P,Trinchella F,Scudiero R,et al.Endocrine disrupting effects of cadmium in the ovary of the lizard Podarcis sicula[J].Comparative Biochemistry and Physiology,Part A:Molecular&Integrative Physiology,2010, 157(S1):S31-S31

[40]Ferrandino I,Favorito R,Annunziata M,et al.Cadmium induces apoptosis in the pituitary gland ofPodarcis sicula [C].Trends in Comparative Endocrinology and Neurobiology,2009:386-388

[41]Trinchella F,Cannetiello M,Simoniello P,et al.Differential gene expression profiles in embryos of the lizardPodarcis siculaunder in ovo exposure to cadmium[J].Comparative Biochemistry and Physiology C-Toxicology& Pharmacology,2010,151(1):33-39

[42]Salice C J,Suski J G,Bazar M A,et al.Effects of inorganic lead on Western fence lizards(Sceloporus occidentalis)[J].Environmental Pollution,2009,157(12):3457-3464

[43]Inouye L S,Yoo L J,Talent L G,et al.Assessment of lead uptake in reptilian prey species[J].Chemosphere, 2007,68(8):1591-1596

[44]Rich C N,Talent L G.Soil ingestion may be an important route for the uptake of contaminants by some reptiles[J].Environmental Toxicology and Chemistry,2009,28(2):311-315

[45]Holem R R,Hopkins W A,Talent L G.Effect of acute exposure to malathion and lead on sprint performance of the western fence lizard(Sceloporus occidentalis)[J].Archives of Environmental Contamination and Toxicology, 2006,51(1):111-116

[46]Holem R R,Hopkins W A,Talent L G.Effects of repeated exposure to malathion on growth,food consumption, and locomotor performance of the western fence lizard (Sceloporus occidentalis)[J].Environmental Pollution, 2008,152(1):92-98

[47]Ozelmas U,Akay M T.Histopathological investigations of the effects of malathion on dwarf lizards(Lacerta parva,boulenger 1887)[J].Bulletin of Environmental Contamination and Toxicology,1995,55(5):730-737

[48]Khan M Z,Fatima F,Naqvi S N H,et al.Comparison of induced effect of peremethrin with malathion on GOT and GPT in kidney and liver of Calotes versicolor[J].Journal of Experimental Zoology India,2003,6(2):293-297

[49]Alexander G J,Horne D,Hanrahan S A.An evaluation of the effects of deltamethrin on two non-target lizard species in the Karoo,South Africa[J].Journal of Arid Environments,2002,50(1):121-133

[50]Buono S,Cristiano L,D'angelo B,et al.PPAR alpha mediates the effects of the pesticide methyl thiophanate on liver of the lizardPodarcis sicula[J].Comparative Biochemistry and Physiology,Part C:Toxicology&Pharmacology,2007,145(3):306-314

[51]De Falco M,Sciarrillo R,Capaldo A,et al.The effects of the fungicide methyl thiophanate on adrenal gland morphophysiology of the lizard,Podarcis sicula[J].Archives of Environmental Contamination and Toxicology,2007, 53(2):241-248

[52]Sciarrillo R,De Falco M,Virgilio F,et al.Morphological and functional changes in the thyroid gland of methyl thiophanate-injected lizards,Podarcis sicula[J].Archives of Environmental Contamination and Toxicology,2008, 55(2):254-261

[53]Capriglione T,De Iorio S,Gay F,et al.Genotoxic effects of the fungicide thiophanate-methyl onPodarcis siculaassessed by micronucleus test,comet assay and chromosome analysis[J].Ecotoxicology,2011,20(4):885-891

[54]Cardone A.Testicular toxicity of methyl thiophanate in the Italian wall lizard(Podarcis sicula):Morphological and molecular evaluation[J].Ecotoxicology,2012,21(2):512-523

[55]Cakici O,Akat E.Histopathological effects of carbaryl on digestive system of snake-eyed lizard,Ophisops elegans [J].Bulletin of Environmental Contamination and Toxicology,2012,88(5):685-690

[56]Prueitt R L,Goodman J E,Bailey L A,et al.Hypothesis-based weight-of-evidence evaluation of the neurodevelopmental effects of chlorpyrifos[J].Critical Reviews in Toxicology,2011,41(10):822-903

[57]Adeyemi I G,Adedeji O B.Acute toxicity of acaricide in lizards(Agama agama)inhabiting dog kennel in Ibadan, Nigeria:An environmental hazard in urban vector control [J].Environmentalist,2006,26(4):281-283

[58]Bain D,Buttemer WA,Astheimer L,et al.Effects of sublethal fenitrothion ingestion on cholinesterase inhibition, standard metabolism,thermal preference,and prey-capture ability in the Australian central bearded dragon(Pogona vitticeps,Agamidae)[J].Environmental Toxicology and Chemistry,2004,23(1):109-116

[59]Cardone A,Comitato R,Angelini F.Spermatogenesis,epididymis morphology and plasma sex steroid secretion in the male lizardPodarcis siculaexposed to diuron[J].Environmental Research,2008,108(2):214-23

[60]Al-Hashem M A,Brain P F,Omar S A.Effects of oil pollution at Kuwait's greater Al-Burgan oil field on polycyclic aromatic hydrocarbon concentrations in the tissues of the desert lizardAcanthodactylus scutellatusand their ant prey[J].Ecotoxicology,2007,16(8):551-555

[61]Mcfarland C A,Talent L G,Quinn M J,et al.Multiple environmental stressors elicit complex interactive effects in the western fence lizard(Sceloporus occidentalis)[J]. Ecotoxicology,2012,21(8):2372-2390

[62]Mcfarland C A,Quinn M J,Boyce J,et al.Toxic effects of oral 2-amino-4,6-dinitrotoluene in the Western fence lizard(Sceloporus occidentalis)[J].Environmental Pollution,2011,159(2):466-473

[63]Mcfarland C A,Quinn M J,Bazar M A,et al.Toxic effects of oral hexahydro-1,3,5,-trinitro-1,3,5-trizine in the western fence lizard(Sceloporus occidentalis)[J].Environmental Toxicology and Chemistry,2009,28(5):1043-1050

[64]Suski J G,Salice C,Houpt J T,et al.Dose-related effects following oral exposure of 2,4-dinitrotoluene on the western fence lizard,Sceloporus occidentalis[J].Environmental Toxicology and Chemistry,2008,27(2):352-359

[65]Bazar M A,Quinn M J,Mozzachio K,et al.Toxicological responses of red-backed salamanders(Plethodon cinereus)to subchronic soil exposures of 2,4,6-trinitrotoluene[J].Environmental Toxicology and Chemistry,2008,27(6):1393-1398 [66]Verderame M,Prisco M,Andreuccetti P,et al.Experimentally nonylphenol-polluted diet induces the expression of silent genes VTG and ER alpha in the liver of male lizard Podarcis sicula[J].Environmental Pollution,2011,159(5): 1101-1107

[67]Mauldin R E,Savarie P J.Acetaminophen as an oral toxicant for Nile monitor lizards(Varanus niloticus)and Burmese pythons(Python molurus bivittatus)[J].Wildlife Research,2010,37(3):215-222

[68]Talent L G,Dumont J N,Bantle J A,et al.Evaluation of western fence lizards(Sceloporus occidentalis)and eastern fence lizards(Sceloporus undulatus)as laboratory reptile models for toxicological investigations[J].Environmental Toxicology and Chemistry,2002,21(5):899-905

[69]Wang Y,Guo B,Gao Y,et al.Stereoselective degradation and toxic effects of benalaxyl on blood and liver of the Chinese lizardEremias argus[J].Pesticide Biochemistry and Physiology,2014,108:34-41

[70]Wang Y,Yu D,Xu P,et al.Stereoselective metabolism, distribution,and bioaccumulation brof triadimefon and triadimenol in lizards[J].Ecotoxicology and Environmental Safety,2014,107:276-283

[71]Bosisio S,Fortaner S,Bellinetto S,et al.Developmental toxicity,uptake and distribution of sodium chromate assayed by frog embryo teratogenesis assay-Xenopus(FETAX)[J].Science of the Total Environment,2009,407 (18):5039-5045

[72]De Lapuente J,Gonzalez-Linares J,Pique E,et al.Ecotoxicological impact of MSW landfills:Assessment of teratogenic effects by means of an adapted FETAX assay[J]. Ecotoxicology,2014,23(1):102-106

[73]Brasfield S M,Bradham K,Wells J B,et al.Development of a terrestrial vertebrate model for assessing bioavailability of cadmium in the fence lizard(Sceloporus undulatus)and in ovo effects on hatchling size and thyroid function[J].Chemosphere,2004,54(11):1643-1651

[74]Marco A,Lopez-Vicente M,Perez-Mellado V.Arsenic uptake by reptile flexible-shelled eggs from contaminated nest substrates and toxic effect on embryos[J].Bulletin of Environmental Contamination and Toxicology,2004,72 (5):983-990

[75]Weir S M,Talent L G,Anderson T A,et al.Unraveling the relative importance of oral and dermal contaminant exposure in reptiles:Insights from studies using the Western Fence Lizard(Sceloporus occidentalis)[J].Plos One, 2014,9(6):e99666

[76]Willson J D,Hopkins W A,Bergeron C M,et al.Making leaps in amphibian ecotoxicology:Translating individuallevel effects of contaminants to population viability[J]. Ecological Applications,2012,22(6):1791-1802

[77]Amaral M J,Bicho R C,Carretero M A,et al.The usefulness of mesocosms for ecotoxicity testing with lacertid lizards[J].Acta Herpetologica,2012,7(2):263-280

Research Advances in Lizard Ecotoxicology

Dai Xin,Li Wei,Li Jianzhong,Wang Huili*
CAS Key Laboratory of Environmental Biotechnology,Research Center for Eco-Environmental Sciences,Chinese Academy of Sciences,Beijing 100085,China

12 March 2015 accepted 5 May 2015

The eco-toxic research on lizard is important for reptile ecotoxicology.This brief summary of available data and future research directions were presented to assist in the importance of lizard ecotoxicology.The toxicity of heavy metals and organic pollutants to lizard were introduced.Meanwhile,the achievements on model animals selecting and the establishment of a standard test method were also discussed.It is worth to spend more time and effort on the lizard ecotoxicology.

heavy metal;pesticide;lizard;toxicology;review

2015-03-12 錄用日期:2015-05-05

1673-5897(2016)1-103-08

X171.5

A

10.7524/AJE.1673-5897.201500312005

戴欣,李偉,李建中,等.蜥蜴生態(tài)毒理學研究進展[J].生態(tài)毒理學報,2016,11(1):103-110

Dai X,Li W,Li J Z,et al.Research advances in lizard ecotoxicology[J].Asian Journal of Ecotoxicology,2016,11(1):103-110(in Chinese)

國家自然科學基金面上項目(No.21477152)

戴欣(1989-),男,碩士,研究方向為生態(tài)毒理學,E-mail:xindai_st@rcees.ac.cn

),E-mail:huiliwang@rcees.ac.cn

簡介:王會利(1976—)，女，副研究員，主要研究方向為農藥環(huán)境行為及環(huán)境毒理。