于瑞蓮，林承奇，林喜燕，胡恭任

華僑大學(xué) 化工學(xué)院，廈門 361021

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3種典型有機(jī)氯農(nóng)藥對(duì)錦鯉幼魚(yú)的雌激素效應(yīng)及其體內(nèi)富集

于瑞蓮，林承奇，林喜燕，胡恭任

華僑大學(xué) 化工學(xué)院，廈門 361021

為研究3種典型有機(jī)氯農(nóng)藥(α-六六六、p,p′-DDT和七氯)低濃度暴露對(duì)錦鯉幼魚(yú)的雌激素效應(yīng)及其體內(nèi)富集效應(yīng)，將錦鯉幼魚(yú)暴露于有機(jī)氯農(nóng)藥的6個(gè)濃度組中進(jìn)行20 d慢性毒性試驗(yàn)，測(cè)量血清中游離鈣和蛋白結(jié)合磷含量及體內(nèi)各組織有機(jī)氯農(nóng)藥殘留。結(jié)果表明，在低濃度暴露20 d后，錦鯉幼魚(yú)血清中游離鈣和蛋白結(jié)合磷含量均隨暴露濃度增加而呈先增后減之勢(shì)，產(chǎn)生了明顯的雌激素效應(yīng)。p,p′-DDT在魚(yú)體各組織中的富集能力遠(yuǎn)高于α-六六六和七氯；p,p′-DDT主要在魚(yú)油中富集，其次為魚(yú)肝、魚(yú)鰓和魚(yú)皮；α-六六六和七氯主要在魚(yú)肝中富集，其次為魚(yú)皮、魚(yú)鰓和魚(yú)油；3種有機(jī)氯農(nóng)藥在魚(yú)肉中的富集相對(duì)較少。

有機(jī)氯農(nóng)藥；錦鯉幼魚(yú)；雌激素效應(yīng)；生物富集

有機(jī)氯農(nóng)藥(OCPs)是具有持久性、高毒性和生物蓄積性的一類有機(jī)污染物，因其高效、廣譜而曾被廣泛應(yīng)用于農(nóng)牧漁業(yè)病蟲(chóng)害的防治[1-2]。雖然目前OCPs在全球大部分國(guó)家和地區(qū)已禁止生產(chǎn)和使用，但因其在環(huán)境中不易分解、殘留期長(zhǎng)而在不同環(huán)境介質(zhì)中仍能被不同程度的檢出[3-5]。水生生態(tài)系統(tǒng)是許多污染物的匯，魚(yú)類是研究水環(huán)境污染常用的水生動(dòng)物。

OCPs具有內(nèi)分泌干擾作用，可通過(guò)與雌激素受體結(jié)合而影響動(dòng)物的生殖和發(fā)育。卵黃蛋白原(VTG)作為檢測(cè)外源雌激素作用的生物標(biāo)志物而被廣泛應(yīng)用于環(huán)境激素的篩選與評(píng)價(jià)[6]。VTG是一種鈣結(jié)合脂磷蛋白，魚(yú)體血清鈣和磷含量會(huì)隨VTG增加而增加，且呈較好的相關(guān)性，因此可通過(guò)測(cè)定血清中游離鈣和蛋白結(jié)合磷含量的變化來(lái)間接反映VTG含量變化情況，以評(píng)價(jià)魚(yú)類受雌激素影響程度，并對(duì)化學(xué)物質(zhì)的雌激素效應(yīng)進(jìn)行篩選和評(píng)價(jià)[7]。

本文以3種典型OCPs(α-六六六、p,p′-DDT和七氯)為研究目標(biāo)化合物，以錦鯉幼魚(yú)為受試生物，通過(guò)測(cè)定錦鯉幼魚(yú)血清中的游離鈣(Ca2+)和蛋白結(jié)合磷(VTG-P)含量來(lái)間接反映VTG的變化趨勢(shì)，分析上述OCPs在低濃度暴露水平下對(duì)錦鯉幼魚(yú)的雌激素效應(yīng)及其在魚(yú)體內(nèi)各組織的富集情況，旨在為農(nóng)藥類環(huán)境激素影響機(jī)制研究及生態(tài)效應(yīng)數(shù)據(jù)庫(kù)的建立提供基礎(chǔ)數(shù)據(jù)。

1 材料與方法 (Materials and methods)

1.1 實(shí)驗(yàn)材料與試劑

錦鯉幼魚(yú)購(gòu)自當(dāng)?shù)厮屦^，體長(zhǎng)(11.0±1.0) cm，體重(23.3±2.2) g，健康活潑。經(jīng)5%食鹽水消毒后于水族箱中馴養(yǎng)10 d，馴養(yǎng)期間每天喂食1次，換水1次，錦鯉幼魚(yú)死亡率不超過(guò)5%。馴養(yǎng)及暴露實(shí)驗(yàn)水質(zhì)均符合漁業(yè)水質(zhì)標(biāo)準(zhǔn)GB11607-89要求。

α-六六六、p,p′-DDT和七氯標(biāo)準(zhǔn)樣均購(gòu)自農(nóng)業(yè)部環(huán)境保護(hù)科研監(jiān)測(cè)所，濃度100 μg·mL-1，介質(zhì)為石油醚。石油醚(餾程60 ℃～90 ℃)和丙酮為色譜純。測(cè)定磷和鈣所用試劑均為分析純。

1.2 暴露實(shí)驗(yàn)

根據(jù)聯(lián)合國(guó)環(huán)境規(guī)劃署規(guī)定的保護(hù)水生生物淡水中農(nóng)藥最大允許濃度，按等對(duì)數(shù)間距設(shè)1個(gè)空白對(duì)照和5個(gè)低劑量濃度梯度暴露組。采用半靜態(tài)暴露實(shí)驗(yàn)，實(shí)驗(yàn)容器為Ф 35 cm×40 cm的塑料桶，每桶(裝4 L暴露溶液)放入5條錦鯉幼魚(yú)，暴露20 d后，測(cè)定血清中游離鈣和蛋白結(jié)合磷含量。為確保藥物濃度和溶解氧含量，每天更換25%的暴露溶液。暴露期間不喂食。

1.3 血清中游離鈣和蛋白結(jié)合磷含量測(cè)定

采用斷尾取血并離心后獲得錦鯉幼魚(yú)血清，用移液槍吸取0.5 mL血清至玻璃消化管中，加入5 mL混合消解液(V蒸餾水:V硝酸:V過(guò)氧化氫= 5:3:2)，于沸水浴中消煮60 min，冷卻后用1% HNO3溶液定容至25 mL，用火焰原子吸收分光光度法(AAS)測(cè)定鈣含量。另取0.5 mL血清，按林浩然等[8]的方法測(cè)定堿不穩(wěn)定性蛋白結(jié)合磷。以上兩指標(biāo)的消解及測(cè)定過(guò)程均做平行試劑空白。

1.4 魚(yú)體內(nèi)農(nóng)藥殘留量的測(cè)定

1.4.1 樣品制備

取上述實(shí)驗(yàn)后的空白組與100 ng·L-1α-六六六、20 ng·L-1p,p′-DDT、80 ng·L-1七氯暴露組的幼魚(yú)用于測(cè)定魚(yú)體各組織的農(nóng)藥殘留。將同一暴露組5條魚(yú)的同種器官或組織混合為1個(gè)樣品，分別制備成魚(yú)肉、魚(yú)頭、魚(yú)皮、魚(yú)鰓、魚(yú)油和魚(yú)肝等組織的樣品。經(jīng)洗凈，濾紙擦干后稱濕重，裝入塑料離心管中，用紗布封口后于冷凍干燥儀中于-80 ℃下冷凍干燥24 h。取出干燥好的樣品稱其干重，并用研缽研磨成固體粉末，密封后放入干燥器內(nèi)保存?zhèn)溆谩?/p>

1.4.2 樣品提取與凈化

將各組織樣品粉末倒入250 mL錐形瓶中，加入15 mL丙酮和15 mL石油醚混勻，置于40 ℃超聲水浴中提取15 min，靜置后取澄清液轉(zhuǎn)移到另一250 mL錐形瓶中，再次加入10 mL丙酮和10 mL石油醚至有沉渣的錐形瓶中超聲提取15 min，合并2次提取液并用中性濾紙過(guò)濾，濾液用旋轉(zhuǎn)蒸發(fā)儀濃縮至近干，用石油醚轉(zhuǎn)移到具塞比色管中，定容至5 mL，加入1 mL濃硫酸，蓋上試管塞，振搖1 min，以6 000 r·min-1離心10 min，用移液槍小心吸取上清液1 mL至樣品瓶中，供氣相色譜分析用。

1.4.3 氣相色譜分析

OCPs定量分析在Agilent 6890N型氣相色譜儀上進(jìn)行，檢測(cè)器為微池電子捕獲電測(cè)器(μ-ECD)，溫度320 ℃，色譜柱為石英彈性毛細(xì)管柱 HP-5 (30.0 m×320 μm×0.25 μm)，載氣為高純氮?dú)?，流? mL·min-1，進(jìn)樣口溫度220 ℃，柱溫程序：80 ℃保持1 min，然后以30 ℃·min-1的速度升至180 ℃，再以3 ℃·min-1的速度升至205 ℃，保持4 min，最后以20 ℃·min-1升至290 ℃，保持2 min。進(jìn)樣量為1 μL，不分流進(jìn)樣。

1.4.4 方法精密度與加標(biāo)回收率

配制上述3種OCPs的低濃度標(biāo)準(zhǔn)工作液，以3倍信噪比計(jì)算方法檢測(cè)限，其最低檢測(cè)限為0.002～0.005 mg·L-1；實(shí)驗(yàn)分別對(duì)3種OCPs標(biāo)準(zhǔn)工作液進(jìn)行3次平行測(cè)定，其相對(duì)標(biāo)準(zhǔn)偏差≤5.88%；每批樣品測(cè)定時(shí)，同時(shí)做標(biāo)準(zhǔn)曲線、空白樣品和加標(biāo)回收實(shí)驗(yàn)，方法加標(biāo)回收率為106%～109%，均符合EPA對(duì)回收率要求。

2 結(jié)果(Results)

2.1 錦鯉幼魚(yú)血清中游離鈣和蛋白結(jié)合磷含量

錦鯉幼魚(yú)在低濃度的3種典型有機(jī)氯農(nóng)藥溶液中暴露20 d，暴露期間，錦鯉幼魚(yú)均無(wú)死亡。暴露20 d后，錦鯉幼魚(yú)血清中游離鈣和蛋白結(jié)合磷的含量見(jiàn)圖1。錦鯉幼魚(yú)血清中游離鈣和蛋白結(jié)合磷的含量總體上隨暴露劑量升高呈先升高而后又降低的變化趨勢(shì)。α-六六六暴露實(shí)驗(yàn)中，錦鯉幼魚(yú)血清中游離鈣含量范圍40～184 mg·L-1，蛋白結(jié)合磷含量范圍72～217 mg·L-1，兩者的最高值均出現(xiàn)在50 ng·L-1暴露組；p,p′-DDT暴露實(shí)驗(yàn)中，錦鯉幼魚(yú)血清中游離鈣含量范圍61～253 mg·L-1，蛋白結(jié)合磷含量范圍103～301 mg·L-1，兩者的最高值均出現(xiàn)在10 ng·L-1暴露組；七氯暴露實(shí)驗(yàn)中，錦鯉幼魚(yú)血清中游離鈣含量范圍80～230 mg·L-1，蛋白結(jié)合磷含量范圍198～406 mg·L-1，兩者的最高值均出現(xiàn)在40 ng·L-1暴露組。

2.2 錦鯉幼魚(yú)各組織中有機(jī)氯農(nóng)藥殘留量

分別于100 ng·L-1α-六六六、20 ng·L-1p,p′-DDT和80 ng·L-1七氯中暴露20 d后的錦鯉幼魚(yú)各組織器官中3種有機(jī)氯農(nóng)藥含量見(jiàn)表1。各組織中α-六六六含量范圍20.93～964.9 ng·g-1，含量大小順序?yàn)轸~(yú)肝>魚(yú)皮>魚(yú)鰓>魚(yú)油>魚(yú)頭>魚(yú)肉；各組織中p,p′-DDT含量范圍41.88～10 329 ng·g-1，含量大小順序?yàn)轸~(yú)油>魚(yú)肝>魚(yú)鰓>魚(yú)皮>魚(yú)頭>魚(yú)肉；各組織中七氯含量范圍5.989～3 536 ng·g-1，含量大小順序?yàn)轸~(yú)肝>魚(yú)皮>魚(yú)鰓>魚(yú)油>魚(yú)頭>魚(yú)肉。

圖1 低濃度有機(jī)氯農(nóng)藥暴露20 d后錦鯉幼魚(yú)血清中游離鈣和蛋白結(jié)合磷含量Fig. 1 Contents of Ca2+ and VTG-P in the serum of juvenile Cyprinus carpio after low concentration exposure to OCPs for 20 d

表1 低濃度暴露20 d后3種有機(jī)氯農(nóng)藥在錦鯉幼魚(yú)各組織中的含量

3 討論(Discussion)

3.1 三種有機(jī)氯農(nóng)藥對(duì)錦鯉幼魚(yú)的雌激素效應(yīng)

VTG是由性成熟雌魚(yú)肝臟合成的一種特異性蛋白，為正在發(fā)育的胚胎提供氨基酸、脂肪、碳水化合物、維生素等營(yíng)養(yǎng)及功能性物質(zhì)[9]。VTG的順利合成需要有雌激素的誘導(dǎo)，一般認(rèn)為，性成熟的雌性卵生脊椎動(dòng)物可合成大量VTG，而幼魚(yú)肝臟中也具有雌激素受體(ER)的基因，但由于缺少雌激素的刺激，因而不能生成VTG。已有研究表明，當(dāng)雄魚(yú)或幼魚(yú)受到外源性低劑量的類雌激素刺激，能誘導(dǎo)體內(nèi)VTG的生成[10]。本研究錦鯉幼魚(yú)暴露于低濃度的上述3種典型OCPs中20 d后，血清中游離鈣和蛋白結(jié)合磷的含量總體上先隨暴露濃度的升高而升高，而后又降低，呈現(xiàn)倒U字型的變化趨勢(shì)。根據(jù)李云等[7]的研究，VTG是一種鈣結(jié)合脂磷蛋白，在卵黃發(fā)生的雌體血漿中能檢測(cè)出高水平的蛋白結(jié)合磷，測(cè)定蛋白結(jié)合磷也就間接測(cè)定了VTG含量。同時(shí)，根據(jù)趙兵等[11]的研究，對(duì)于同種魚(yú)，血清中鈣和磷含量隨VTG含量的增加而增加，且呈較好的相關(guān)性。因此，錦鯉幼魚(yú)血清中游離鈣和蛋白結(jié)合磷含量呈現(xiàn)倒U字型的變化趨勢(shì)間接反映了VTG的含量呈現(xiàn)倒U字型的變化趨勢(shì)。環(huán)境內(nèi)分泌干擾物的作用特點(diǎn)之一是劑量-反應(yīng)曲線并不具有線性特征，即剛開(kāi)始反應(yīng)隨暴露濃度上升而增強(qiáng)，達(dá)到最大反應(yīng)值后，暴露濃度上升反而會(huì)導(dǎo)致生物反應(yīng)減弱[12]。本研究結(jié)果與環(huán)境內(nèi)分泌干擾物的作用特點(diǎn)相符。可見(jiàn)，α-六六六、p,p′-DDT和七氯這3種典型OCPs對(duì)錦鯉幼魚(yú)表現(xiàn)出較明顯的雌激素效應(yīng)。

錦鯉幼魚(yú)血清中游離鈣和蛋白結(jié)合磷含量隨暴露濃度升高而先升高后降低的現(xiàn)象可能是由于過(guò)量吸收農(nóng)藥引起機(jī)體傷害所致。許多研究表明，在正常情況下魚(yú)體內(nèi)超氧化物歧化酶(SOD)活性和活性氧自由基(ROS)的含量會(huì)達(dá)到一定的動(dòng)態(tài)平衡，當(dāng)生物體受到輕度逆境脅迫時(shí)，魚(yú)體內(nèi)產(chǎn)生過(guò)量的ROS可誘導(dǎo)SOD活性提高，清除自由基的能力相應(yīng)增強(qiáng)，對(duì)肝細(xì)胞的毒性損害較小；而當(dāng)受到重度逆境脅迫時(shí)，SOD活性通常降低，使生物體內(nèi)積累了過(guò)量的活性氧，抑制了酶的活性[13]，破壞了細(xì)胞的正常代謝，對(duì)肝細(xì)胞產(chǎn)生了較大的損害，阻礙了肝臟中VTG的合成，從而導(dǎo)致了血清中游離鈣和蛋白結(jié)合磷含量的下降。

3.2 三種有機(jī)氯農(nóng)藥在錦鯉幼魚(yú)各器官的分布與富集

研究發(fā)現(xiàn)，某些化學(xué)品劑量雖屬于急性和慢性毒性測(cè)試標(biāo)準(zhǔn)規(guī)定的生物安全水平，卻能在水生生物體內(nèi)富集至較高濃度，并通過(guò)食物鏈對(duì)其他生物產(chǎn)生危害，例如OCPs在魚(yú)體內(nèi)富集，導(dǎo)致以魚(yú)為食的鳥(niǎo)類的減少[14]。從錦鯉幼魚(yú)各組織中3種典型OCPs殘留量測(cè)定結(jié)果(表1)可知，上述3種OCPs在魚(yú)體各組織中有不同程度的富集。

生物富集效應(yīng)通常用富集系數(shù)表示，即富集系數(shù)(BCF)=魚(yú)體組織中的含量(mg·kg-1)/試驗(yàn)液中農(nóng)藥的濃度(mg·L-1)[15]。3種有機(jī)氯農(nóng)藥的富集系數(shù)如圖2，α-六六六主要在魚(yú)肝、魚(yú)皮、魚(yú)鰓和魚(yú)油中富集，富集系數(shù)分別為9 649、3 572、3 077和1 265；p,p′-DDT主要在魚(yú)油、魚(yú)肝、魚(yú)鰓和魚(yú)皮中富集，富集系數(shù)分別為516 450、340 350、97 550和89 800；七氯主要在魚(yú)肝、魚(yú)皮、魚(yú)鰓和魚(yú)油中富集，富集系數(shù)分別為44 210、3 993、3 493和2 496。3種有機(jī)氯農(nóng)藥在魚(yú)肉中的富集相對(duì)較少。

圖2 低濃度暴露20 d后錦鯉幼魚(yú)各組織中3種有機(jī)氯農(nóng)藥的富集系數(shù)Fig. 2 BCFs of three OCPs in the tissues of juvenile Cyprinus carpio after low concentration exposure for 20 d

同種有機(jī)氯農(nóng)藥在錦鯉幼魚(yú)各組織中的富集程度不同，魚(yú)肝表現(xiàn)出高富集主要是因?yàn)楦闻K是有機(jī)氯農(nóng)藥作用的靶器官之一，同時(shí)也與肝臟的解毒和代謝機(jī)制有關(guān)；魚(yú)油的高富集是因?yàn)槠渲竞扛?，而有機(jī)氯農(nóng)藥的脂溶性特征使其極易在生物體內(nèi)積累，且蓄積庫(kù)為脂肪組織[16]；魚(yú)皮和魚(yú)鰓的高富集是因?yàn)轸~(yú)皮和魚(yú)鰓與水環(huán)境直接接觸，可直接從水環(huán)境中富集OCPs[17]。

不同有機(jī)氯農(nóng)藥在魚(yú)體內(nèi)各組織的富集程度不同，其中p,p′-DDT的富集能力遠(yuǎn)高于α-六六六和七氯，這與有機(jī)氯農(nóng)藥的正辛醇-水分配系數(shù)有關(guān)。有機(jī)氯農(nóng)藥在生物體內(nèi)的富集程度與其正辛醇-水分配系數(shù)具有正相關(guān)性[18]。查詢《有機(jī)化合物環(huán)境數(shù)據(jù)簡(jiǎn)表》可知，α-六六六、p,p′-DDT和七氯的正辛醇-水分配系數(shù)的對(duì)數(shù)分別為3.8、6.91和6.10，與富集程度結(jié)果較相符。

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Eestrogen Effect and BioaccumulationinVivoof Three Typical Organochlorine Pesticides on JuvenileCyprinuscarpio

Yu Ruilian*, Lin Chengqi, Lin Xiyan, Hu Gongren

College of Chemical Engineering, Huaqiao University, Xiamen 361021, China

Received 27 October 2015 accepted 22 December 2015

Juvenile Cyprinus carpio was chosen as the tested aquatic animal and exposed to six different concentrations of three typical organochlorine pesticides (OCPs) (α-benzenehexachlorid, p,p′-DDT and heptachlor) for 20 d chronic toxicity test to study the estrogen effect and bioaccumulation of the OCPs. After the exposure test, the concentrations of free calcium and protein-bound phosphorus in the serum of Cyprinus carpio and the residual OCPs contents in vivo were determined. The results demonstrated that the contents of free calcium and protein-bound phosphorus in the serum of juvenile Cyprinus carpio increased first and then decreased with the exposure concentration after low concentration exposure for 20 days. This phenomenon indicated that the above three OCPs presented obvious estrogen effect on the juvenile Cyprinus carpio. The bioaccumulation of p,p′-DDT in different tissues of the juvenile Cyprinus carpio was far higher than those of α-benzenehexachlorid and heptachlor. p,p′-DDT was mostly accumulated in the oil, followed by liver, gills and skin, while α-benzenehexachlorid and heptachlor were mostly accumulated in the liver, followed by skin, gills and oil. The accumulation of above three OCPs in the muscle of juvenile Cyprinus carpio was relatively less.

organochlorine pesticides; juvenile Cyprinus carpio; estrogen effect; bioaccumulation

10.7524/AJE.1673-5897.20151027002

福建省自然科學(xué)基金項(xiàng)目(2007J017)；華僑大學(xué)研究生科研創(chuàng)新能力培育計(jì)劃資助項(xiàng)目(423)

于瑞蓮(1970-)，女，博士，研究方向?yàn)榄h(huán)境污染化學(xué)，E-mail: ruiliany@hqu.edu.cn

*通訊作者(Corresponding author)， E-mail: ruiliany@hqu.edu.cn

2015-10-27 錄用日期：2015-12-22

1673-5897(2016)2-3748-06

X171.5

A

簡(jiǎn)介：于瑞蓮(1970—)，女，環(huán)境科學(xué)博士，教授，主要研究方向環(huán)境污染化學(xué)，發(fā)表學(xué)術(shù)論文50余篇。

于瑞蓮, 林承奇, 林喜燕, 等. 3種典型有機(jī)氯農(nóng)藥對(duì)錦鯉幼魚(yú)的雌激素效應(yīng)及其體內(nèi)富集[J]. 生態(tài)毒理學(xué)報(bào)，2016, 11(2): 374-379

Yu R L, Lin C Q, Lin X Y, et al. Eestrogen effect and bioaccumulation in vivo of three typical organochlorine pesticides on juvenile Cyprinus carpio [J]. Asian Journal of Ecotoxicology, 2016, 11(2): 374-379 (in Chinese)