兩種火蟻與黑頭酸臭蟻上顎形態(tài)及其超微結(jié)構(gòu)觀察

雷妍圓，呂利華*，石慶型，李世茂，何余容

(1.廣東省農(nóng)科院植保所，廣州 510640；2.華南農(nóng)業(yè)大學(xué)資源環(huán)境學(xué)院，廣州 510642)

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兩種火蟻與黑頭酸臭蟻上顎形態(tài)及其超微結(jié)構(gòu)觀察

雷妍圓1，呂利華1*，石慶型1，李世茂1，何余容2

(1.廣東省農(nóng)科院植保所，廣州 510640；2.華南農(nóng)業(yè)大學(xué)資源環(huán)境學(xué)院，廣州 510642)

應(yīng)用掃描電鏡和光學(xué)顯微鏡觀察了紅火蟻SolenopsisinvictaBuren、熱帶火蟻SolenopsisgeminataFabricius和黑頭酸臭蟻TapinomamelanocephalumFabricius的上顎類型及形態(tài)特征。頭寬和上顎長度測量結(jié)果表明：兩種火蟻的頭寬和上顎大小具有連續(xù)性特征，黑頭酸臭蟻工蟻僅1個類型，3種螞蟻中黑頭酸臭蟻的上顎最小，其前端具4個鋒利切齒葉，后部有一排小而鈍的臼齒葉，上顎內(nèi)緣較光滑。在形態(tài)上，紅火蟻的大、中、小型工蟻與熱帶火蟻工蟻的上顎區(qū)別不大，表面紋理光滑，都具4個鋒利小齒，上顎內(nèi)緣也比較光滑；熱帶火蟻兵蟻上顎僅3個小齒且較鈍，其上顎內(nèi)緣凹面比兩種火蟻工蟻的深且紋理粗糙，推測紅火蟻工蟻不僅用于筑巢，還用于防御，而熱帶火蟻兵蟻的強(qiáng)壯上顎可能主要用于磨碎食物，而非保衛(wèi)蟻巢。

紅火蟻；熱帶火蟻；黑頭酸臭蟻；物理攻擊；上顎

火蟻屬(Solenopsis)螞蟻通常具有極大的破壞性，其中紅火蟻Solenopsisinvicta和熱帶火蟻Solenopsisgeminata是全球性的重要入侵螞蟻，對人體健康、社會生活、農(nóng)業(yè)生產(chǎn)以及生態(tài)環(huán)境構(gòu)成極大的威脅(Jetteretal., 2002)。據(jù)報道，紅火蟻2003年首次出現(xiàn)于我國臺灣桃園地區(qū)(張潤志等, 2005)，2004年9月在廣東局部地區(qū)發(fā)現(xiàn)其為害(曾玲等, 2005)，目前在我國長江以南的多個省份皆有分布(陸永躍和曾玲, 2015)。熱帶火蟻早于紅火蟻于1931年入侵臺灣(Chou and Terayama, 1991)，但其主要局限于我國海南、廣東和廣西等地(周善義, 2001)。在火蟻成功定殖區(qū)域，本地螞蟻群落結(jié)構(gòu)發(fā)生了變化，生境內(nèi)的節(jié)肢動物多樣性降低，一些本地螞蟻被取代(吳碧球等, 2008)。入侵物種與本地物種間通過種間競爭來達(dá)到某種平衡，它們爭奪食物資源、覓食地點和領(lǐng)地，競爭的結(jié)果可能是入侵物種成功定殖并取代本地物種，也可能是入侵物種與本地物種間達(dá)到共存。在我國能夠抵御火蟻的本地螞蟻種類中，黑頭酸臭蟻Tapinomamelanocephalum的分布廣泛，尤其在華南地區(qū)的城市與鄉(xiāng)鎮(zhèn)區(qū)域，是本地螞蟻群落中的優(yōu)勢種(吳碧球等, 2008)。

當(dāng)不同種類螞蟻的生態(tài)位重疊時，競爭不可避免，螞蟻物種間的競爭程度及其所利用的手段有所差異。具有驅(qū)避作用的毒性化學(xué)物質(zhì)釋放是干擾競爭的常規(guī)手段，稱之為化學(xué)攻擊。也有個體間通過直接身體接觸的打斗行為，稱之為物理攻擊。還有先用上顎咬住對方，再用腹針刺擊，釋放毒液的物理化學(xué)手段混合并用的攻擊，稱之為混合攻擊。黑頭酸臭蟻對熱帶火蟻具有較強(qiáng)的化學(xué)防御能力，在雙方的打斗過程中，前者會翹起腹部噴出臀腺分泌物來抵御對手的進(jìn)攻(Tomalskietal., 1987)。而基于我們此前的研究，面對與之體型相近的小型紅火蟻或熱帶火蟻工蟻，黑頭酸臭蟻更傾向于使用物理攻擊的方式(另文發(fā)表)，上顎(mandibles)為物理攻擊的主要武器。

螞蟻工蟻或兵蟻具有發(fā)達(dá)的咀嚼式口器(chewing mouthparts)，口器各部分構(gòu)造隨蟲態(tài)、食性、習(xí)性等略有變化，其中最顯著的結(jié)構(gòu)就是發(fā)達(dá)而堅硬的上顎，呈錐狀，兩個上顎一般不完全對稱，其前端有切齒葉(incisor lobe)以切斷和撕裂食物，后部有臼齒葉(molar lobe)磨碎食物。上顎的形狀、結(jié)構(gòu)與螞蟻的覓食、建巢和進(jìn)攻防御功能有關(guān)。

迄今為止，對3種螞蟻不同品級個體的上顎研究尚未見報道。紅火蟻工蟻分為大中小型，無特化的兵蟻，熱帶火蟻兵蟻與工蟻的品級分化明顯，黑頭酸臭蟻工蟻個體無多態(tài)性，它們的上顎可能存在區(qū)別。明確這3種螞蟻非生殖蟻的類型及其上顎形狀及結(jié)構(gòu)，有助于了解兩種入侵火蟻與本地優(yōu)勢種-黑頭酸臭蟻之間的干擾競爭機(jī)制。本研究利用掃描電鏡和體視顯微鏡，對兩種火蟻及黑頭酸臭蟻的上顎進(jìn)行詳細(xì)觀察，探討上顎類型、形態(tài)特征與打斗能力的關(guān)系，以期為入侵螞蟻與本地螞蟻間干擾競爭的行為學(xué)、化學(xué)生態(tài)學(xué)和電生理學(xué)等方面的研究奠定基礎(chǔ)。

1 材料與方法

1.1 供試蟲源

本試驗所用紅火蟻蟻巢采自廣州市花都區(qū)(N 23°25.641′，E 113°21.210′)，用水滴法(呂利華等, 2006)將蟻群從土壤中分離出來。熱帶火蟻采于廣州市廣園快速路邊的綠化帶(N 23°09′05.31″，E 113°19′37.70″)，采用火腿腸誘集熱帶火蟻至試管中，合并蟻群約1000頭以上。黑頭酸臭蟻蟻巢采自廣東省農(nóng)科院東區(qū)苗圃(N 23°08′53.42″，E 113°21′08.08″)，用鐵鍬挖掘黑頭酸臭蟻地下蟻巢，以蜂蜜水誘集至試管中，并合并蟻群。3種供試螞蟻分別置于內(nèi)壁涂了滑石粉的保鮮盒(長380 mm、寬300 mm、高200 mm)中，盒內(nèi)放置人工蟻巢(呂利華等, 2006)，保持在25℃、相對濕度70%條件下，以25%蜂蜜水和黃粉蟲飼養(yǎng)。

1.2 螞蟻頭殼寬度及上顎長度測量

依據(jù)紅火蟻、熱帶火蟻和黑頭酸臭蟻頭部寬度(兩復(fù)眼之間的距離)，來表示其工蟻或兵蟻個體大小(Morrison and Gilbert, 1998)，按照頭部寬度大小區(qū)分螞蟻的品級或類型(吳堅和王常祿, 1995)。在3種螞蟻的供試蟻巢中隨機(jī)取樣，用手術(shù)刀切下其頭部，置于體視顯微鏡(江南新興)載物臺上，在目鏡10×，顯微鏡放大倍數(shù)1.5倍的條件下，用目鏡測微尺(江南新興)和顯微鏡測微臺尺(MshOt)測量頭部在目鏡測微尺的格數(shù)，確定頭殼寬度，測量取樣量為400頭紅火蟻工蟻，400頭熱帶火蟻(工蟻和兵蟻)和200頭黑頭酸臭蟻工蟻。此外，從3種螞蟻蟻巢中抽取工蟻或兵蟻50頭，對頭部進(jìn)行解剖，用鑷子將上顎挑出去除殘余組織，測量上顎基部至端部間直線距離，作為3種螞蟻工蟻或兵蟻的上顎長度。

1.3 體視顯微鏡觀察

對螞蟻頭部進(jìn)行解剖，獲得的上顎放進(jìn)75%乙醇中清洗。將上顎置于ZEISS變焦體視顯微鏡 (Stemi 2000-CS)下，目鏡5×，再微調(diào)至圖像清晰后，用數(shù)字成像系統(tǒng)(MshQt-MD50)觀察照相。

1.4 掃描電鏡樣品制備及觀察

將各螞蟻的上顎樣品用0.1M pH7.0 PBS緩沖液漂洗2-3次后，置于4% 戊二醛固定12 h，再用PBS緩沖液漂洗3次，每次10 min；以1% 四氧化鋨固定1 h，再用PBS緩沖液漂洗3次，每次10 min；用50%、70%、80%、90%、100%乙醇進(jìn)行梯度脫水，醋酸異戊酯過渡30 min，以CO2臨界點干燥15 min，樣品粘臺和鉑金鍍膜后，在掃描電鏡XL-30 ESEM(荷蘭飛利浦電子光學(xué)有限公司)下觀察拍照。

1.5 數(shù)據(jù)分析

采用DPS數(shù)據(jù)處理系統(tǒng)(唐啟義和馮明光, 2002)對數(shù)據(jù)進(jìn)行LSD多重比較，分析處理間的顯著性差異。

2 結(jié)果與分析

2.1 熱帶火蟻、紅火蟻與黑頭酸臭蟻個體和上顎大小差異

紅火蟻、熱帶火蟻與黑頭酸臭蟻頭部寬度的測量結(jié)果(圖1A)表明，火蟻工蟻或兵蟻個體大小具有連續(xù)的多態(tài)性分布特征，但黑頭酸臭蟻個體大小無多態(tài)性。紅火蟻工蟻頭寬范圍為0.519-1.558 mm，頭部平均寬度為0.90±0.014 mm，其中頭寬小于1.0 mm的紅火蟻比例為70.63%，被稱為小型紅火蟻；紅火蟻工蟻在1.00-1.35 mm間的數(shù)量約為整體的19.66%，被稱為中型紅火蟻，頭寬大于1.35 mm的紅火蟻工蟻比例為9.71%，這部分為大型紅火蟻；熱帶火蟻頭部寬度范圍為0.375-2.026 mm，平均寬度為0.83±0.009 mm。熱帶火蟻的頭寬小于1.00 mm的數(shù)量約占了整體的85.4%的，這部分為工蟻。當(dāng)頭寬大于1.40 mm時，定為兵蟻。熱帶火蟻的兵蟻雖然普遍比大中型紅火蟻大，但所占的數(shù)量卻很少，僅3.8%。黑頭酸臭蟻工蟻個體大小有兩個分布范圍，其頭部寬度分別為0.416 mm(占22.5%)和0.468 mm(占77.5%)，平均寬度為0.46±0.002 mm，由于二者間無顯著差異，故對其體型不作區(qū)分。

紅火蟻、熱帶火蟻與黑頭酸臭蟻上顎長度的測量結(jié)果(圖1B)表明，紅火蟻工蟻上顎大小也具有連續(xù)的多態(tài)性分布特征，其范圍在0.37-0.76 mm，隨著工蟻體型的增大，上顎大小也隨之增大；熱帶火蟻兵蟻和工蟻上顎大小也具有連續(xù)多態(tài)性分布，上顎平均長度范圍在0.39-0.97 mm， 其中單頭兵蟻的上顎可達(dá) 1.00 mm。黑頭酸臭蟻工蟻個體的上顎大小變化不大，約為0.26 mm，小于兩種入侵火蟻。

2.2 兩種入侵火蟻的上顎形態(tài)比較

由于兩種入侵火蟻的上顎大小具有連續(xù)多態(tài)性特征，火蟻種群中的兵蟻或大型工蟻的功能是負(fù)責(zé)防御，因此僅就體型相近的紅火蟻大型工蟻、熱帶火蟻兵蟻和大型工蟻的上顎進(jìn)行比較(圖2)。兩種火蟻大型工蟻上顎為紅褐色，小齒及內(nèi)側(cè)形態(tài)相似(圖2A,B)，形狀狹長，上顎前端咀嚼緣具4枚明顯的鋒利小齒，尤其以第1枚小齒即端齒最為鋒利和強(qiáng)大，基齒稍縮小，上顎內(nèi)緣較光滑，邊緣分布有數(shù)根剛毛且表面有光澤；熱帶火蟻兵蟻上顎體色較工蟻略深，僅分辨出3個小齒(圖2C)，端齒較工蟻的短而鈍，基齒消失，且上顎內(nèi)緣凹面比兩種火蟻工蟻的深和粗糙。

2.3 紅火蟻與黑頭酸臭蟻上顎電子掃描超微結(jié)構(gòu)

紅火蟻大、中、小型工蟻的上顎微觀結(jié)構(gòu)如圖3所示，紅火蟻各型工蟻上顎咀嚼緣具4個鋒利小齒(圖3A-C)，上顎背面均勻分布有剛毛，從基部向端部分散出數(shù)條不連續(xù)的流水狀凹陷紋，上顎內(nèi)緣較光滑，3種體型的工蟻上顎僅在大小上有所不同，其隨著體型而增大。黑頭酸臭蟻工蟻的上顎在形態(tài)上與紅火蟻有明顯區(qū)別(圖D,E)，上顎呈長三角形，咀嚼緣前端具4個鋒利切齒葉，后端有一排小而鈍的臼齒葉，上顎內(nèi)緣較光滑。

圖1 3種螞蟻個體和上顎大小比較Fig.1 Histogram of head width and mandibular size among three ants tested注：A，3種螞蟻個體大小分布圖；B，3種螞蟻上顎大小分布圖。Si1, Si2, Si3分別代表紅火蟻大型、中型和小型工蟻；SgS, Sg1, Sg2, Sg3分別代表熱帶火蟻兵蟻、熱帶火蟻大型、中型和小型工蟻；Tm，黑頭酸臭蟻工蟻。圖中數(shù)據(jù)為頭寬或上顎長度的平均值±標(biāo)準(zhǔn)誤，不同小寫字母表示在0.05水平上差異顯著(LSD最小顯著性差異法)。Note: A, Histogram of head-width distribution among three ants tested; B, Histogram of mandibular size distribution among three ants tested. Si1, Si2, Si3 represent major, medium and minor workers of Solenopsis Invicta respectively; SgS, Sg1, Sg2, Sg3 represent soldiers, major, medium and minor workers of Solenopsis geminate respectively; Tm, represents workers of Tapinoma Melanocephalum. Data are means±SE of head width and mandibular size, and bars with different letters are significantly different at the 0.05 level (LSD).

圖2 紅火蟻和熱帶火蟻上顎內(nèi)側(cè)圖Fig.2 Ventral view of the external mandible morphology of Solenopsis invicta and Solenopsis geminate 注：A，紅火蟻大型工蟻; B，熱帶火蟻大型工蟻; C，熱帶火蟻兵蟻。 Note: A, Major worker of Solenopsis invicta; B, Major worker of Solenopsis geminate; C, Soldier of Solenopsis geminate.

圖3 紅火蟻與黑頭酸臭蟻上顎掃描電鏡圖Fig.3 The ultrastructure of Solenopsis invicta and Tapinoma melanocephalum mandibles using SEM注：A,B,C: 紅火蟻大、中、小型工蟻；D, E: 黑頭酸臭蟻工蟻。Note: A,B,C: Major, medium and minor workers of Solenopsis invicta, respectively; D, E: Workers of Tapinoma melanocephalum.

3 結(jié)論與討論

螞蟻體型與上顎大小的對應(yīng)關(guān)系在螞蟻種類間存在區(qū)別(Mantingetal., 2013)。從本研究結(jié)果來看，兩種入侵火蟻個體大小具有明顯的連續(xù)性，其各品級的個體大小皆比黑頭酸臭蟻大。兩種火蟻上顎大小也呈現(xiàn)出連續(xù)性，隨著體型的增大，上顎也隨之增大，火蟻各品級個體的上顎均大于黑頭酸臭蟻。上顎的多態(tài)性及大小上的優(yōu)勢是兩種入侵火蟻與本地黑頭酸臭蟻競爭中的優(yōu)勢之一，因而作為本地螞蟻優(yōu)勢種的黑頭酸臭蟻，能夠與火蟻形成長期共存關(guān)系，并非單純依靠上顎的物理攻擊能力。

本研究還表明紅火蟻大型工蟻與熱帶火蟻大型工蟻在上顎形態(tài)上沒有差別，其上顎小齒鋒利，紋理光滑，但熱帶火蟻具有兵蟻，其不僅體型大，而且與大型工蟻上顎形態(tài)稍有不同，即小齒較鈍且上顎內(nèi)緣凹面比較深，在紋理上也較粗糙。推測紅火蟻因為沒有兵蟻和工蟻的品級分化，工蟻不僅負(fù)責(zé)筑巢、覓食、育幼等日常工作，還負(fù)責(zé)整個蟻巢的防御任務(wù)；而熱帶火蟻進(jìn)化出具有強(qiáng)壯上顎的兵蟻，但其小齒較鈍，上顎內(nèi)緣凹面較深且紋理粗糙，有助于切割或磨碎種子，主要負(fù)責(zé)食物加工，而不適合于保衛(wèi)蟻巢(Wilson, 1978; Trager, 1991)。黑頭酸臭蟻的上顎與兩種火蟻的形態(tài)存在區(qū)別，不僅上顎小，而且具有4個鋒利小齒和一排小而鈍的臼齒葉，推測這可能與其對食物的偏好有關(guān)(Chong and Lee, 2006)，并且很有可能是螞蟻間對食物喜好性不同，促進(jìn)了黑頭酸臭蟻與火蟻的共存(鄭基煥和張潤杰, 2010)。

入侵螞蟻與本地螞蟻間的干擾競爭具有不對稱性，主要體現(xiàn)在個體大小和種群數(shù)量方面(Holwayetal., 2002)。我們前期研究結(jié)果表明，在紅火蟻與本地螞蟻亮紅大頭蟻Pheidolefervida的攻擊試驗中，僅利用上顎進(jìn)行物理攻擊的亮紅大頭蟻死亡率較高(高燕等, 2011)，可能是因為紅火蟻具有強(qiáng)大上顎及其體型多態(tài)性的優(yōu)勢，證明入侵螞蟻在上顎形態(tài)及結(jié)構(gòu)上均具有較明顯的攻擊優(yōu)勢。在兩種入侵火蟻的攻擊試驗中，當(dāng)個體大小相當(dāng)時，紅火蟻比熱帶火蟻更多的利用上顎物理攻擊(另文發(fā)表)，這可能與具有強(qiáng)壯上顎的大型紅火蟻在種群中的比例(9.7%)比熱帶火蟻兵蟻在其種群中的數(shù)量(3.8%)多有關(guān)。此外，在紅火蟻與本地螞蟻黑頭酸臭蟻的攻擊試驗中，利用物理與化學(xué)防御混合攻擊的黑頭酸臭蟻死亡率較低(高燕等, 2011)。本地螞蟻黑頭酸臭蟻雖然在體型大小和上顎結(jié)構(gòu)上處于劣勢，但其已經(jīng)形成某種防御機(jī)制，如利用臀腺分泌物對熱帶火蟻進(jìn)行驅(qū)避(Tomalskietal.,1987)的化學(xué)防御手段。推測黑頭酸臭蟻利用物理與化學(xué)防御混合攻擊方式來保證了其種群生存與繁涎，以保證在其原產(chǎn)地對兩種火蟻的入侵?jǐn)U散起到了一定的阻擋作用。

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Morphological and ultrastructural observation of mandibles of two invasive fire ants,SolenopsisinvictaBuren,SolenopsisgeminataFabricius and a native antTapinomamelanocephalumFabricius

LEI Yan-Yuan1; LV Li-Hua1*; SHI Qing-Xing1; LI Shi-Mao1; HE Yu-Rong2

(1. Institute of Plant Protection, Guangdong Academy of Agricultural Sciences, Guangzhou 510640, China; 2. College of Natural Resources and Environment, South China Agriculture University, Guangzhou 510642, China)

Mandibular shape of two invasive fire ants,Solenopsisinvicta,Solenopsisgeminataand a native antTapinomamelanocephalumwere observed by light microscope and scanning electron microscopy(SEM). The head width and mandible size were polymorphism and widened progressively in two invasive species, while no significant difference was found in those parameters among individuals ofT.melanocephalum.TheT.melanocephalumhas the smallest mandibles in the three types of species. It included four sharp incisor lobes, numbers of small and obtuse incisor lobes, smooth texture of ventral regions. There was no morphological difference in major, medium, minor workers ofS.invictaandS.geminatemandibles. The mandibles of three sizes of workers included four sharp small teeth, with smooth texture of ventral regions.S.geminatasoldier mandibles were different from workers because of blunt small teeth, relatively deep inner concave margin and rough texture of ventral regions. It was speculated that hardness mandibles ofS.invictawere evolved in relation to colony founding and defending, while mandibles ofS.geminatasoldier were mainly related to food grinding, instead of colony defending.

Solenopsisinvicta;Solenopsisgeminata;Tapinomamelanocephalum; physical attacks; mandibles

“十二五”國家科技支撐計劃(2015BAD08B02); 廣東省科技計劃項目(2011B031500020);廣州市科技計劃項目(2015010010232)；廣東省農(nóng)業(yè)科學(xué)院院長基金項目(201426)

雷妍圓，女，1981年生，博士，助理研究員

*通訊作者Author for correspondence，E-mail：lhlu@gdppri.com

Received：2015-12-04；接受日期Accepted：2016-03-30

Q964；S433.89

A

1674-0858(2016)06-11199-06