柴弋霞，曾 雯，金曉玲，蔡夢(mèng)穎

（中南林業(yè)科技大學(xué) 風(fēng)景園林學(xué)院，湖南 長沙 410004）

鐵冬青雌雄株在低溫脅迫下的響應(yīng)及抗寒性差異

柴弋霞，曾 雯，金曉玲，蔡夢(mèng)穎

（中南林業(yè)科技大學(xué) 風(fēng)景園林學(xué)院，湖南 長沙 410004）

為了明確雌雄異株植物鐵冬青的抗寒機(jī)理和雌雄株抗寒性差異，對(duì)5年生鐵冬青雌雄株的離體葉片進(jìn)行低溫脅迫處理，測定其相對(duì)電導(dǎo)率（REC）、丙二醛（MDA）、游離脯氨酸（Pro）、可溶性蛋白、氧化酶活性各項(xiàng)指標(biāo)，結(jié)合Logistic方程計(jì)算出半致死溫度（LT50），結(jié)合隸屬函數(shù)法綜合分析其抗寒能力。結(jié)果表明：隨著溫度的降低，鐵冬青雌雄株REC和MDA含量上升，Pro、可溶性蛋白含量、POD活性表現(xiàn)為先上升后下降的趨勢(shì)，而SOD活性則逐漸下降；雌雄株各生理指標(biāo)在數(shù)值上存在顯著的性別差異（P＜0.05），雌株的REC和MDA含量顯著高于雄株，而Pro、可溶性蛋白含量和SOD活性則顯著低于雄株，POD活性無顯著差異；鐵冬青雌雄株最低LT50分別為-6.29 ℃和-9.37 ℃。半致死溫度結(jié)合隸屬函數(shù)法綜合表明鐵冬青抗寒性存在顯著性別差異，即雄株的抗寒性強(qiáng)于雌株。

鐵冬青；抗寒性；低溫脅迫；雄株

雌雄異株植物有14 620種，廣布于被子植物959個(gè)屬中[1]。冬青屬植物種類繁多，分布廣泛，是典型雌雄異株植物的代表。鐵冬青Ilex rotunda為冬青屬Ilex常綠灌木或小喬木，秋冬時(shí)節(jié)，紅果滿樹，經(jīng)久不落，是優(yōu)良的園林綠化樹種。

近年來，隨著全球氣候的改變，極端低溫頻繁出現(xiàn)，低溫成為限制植物生長、分布和生產(chǎn)力的主要因子之一。我國冬青屬植物主要分布于長江流域以南，低溫是限制其向北方城市引種的主要因素之一[2]。目前，有研究通過相對(duì)電導(dǎo)率結(jié)合Logistic方程和丙二醛、脯氨酸含量、保護(hù)酶活性等抗寒生理指標(biāo)的測定[3-6]，發(fā)現(xiàn)冬青屬植物具有一定抗寒性和向北推廣的潛力，而關(guān)于鐵冬青抗寒性的研究少有報(bào)道，特別是針對(duì)鐵冬青雌株與雄株抗寒性差異的研究還未有報(bào)道。大量研究表明：雌雄異株植物不僅在形態(tài)結(jié)構(gòu)、生長發(fā)育、繁殖特性上具有差異，在抗寒能力上也表現(xiàn)出較大性別差異[7-8]。如：在低度脅迫下，青楊和中國沙棘雄株細(xì)胞膜受損較小，具有較強(qiáng)的防御能力[9-10]。因此對(duì)雌雄株抗寒性進(jìn)行研究，一方面可以為雌雄株鑒別提供依據(jù)；另一方面篩選出較好的抗寒株系，有助于獲得耐寒性強(qiáng)的新種質(zhì)。本研究將通過對(duì)鐵冬青雌株和雄株進(jìn)行低溫脅迫實(shí)驗(yàn)，研究其質(zhì)膜透性、滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)及保護(hù)酶活性變化特征，結(jié)合雌雄株半致死溫度和隸屬函數(shù)值對(duì)其抗寒性進(jìn)行評(píng)價(jià)，旨在研究鐵冬青雌株與雄株的抗寒性差異及生理響應(yīng)，為將來的良種選育及引種提供參考。

1 材料與方法

1.1 試驗(yàn)材料

供試材料為5年生鐵冬青雌雄各3株，長勢(shì)良好，種植于湖南省長沙市中南林業(yè)科技大學(xué)校園。

1.2 試驗(yàn)方法

于2015年1月、2月、3月取鐵冬青健康枝條的倒二、倒三片成熟葉片。將葉片用去離子水洗凈后均分成6份置于低溫恒溫槽（天恒SDC-6）中 5 ℃預(yù)冷 2 h，試驗(yàn)設(shè) 5、0、-5、-10、-15和-20 ℃6個(gè)溫度梯度。低溫處理2 h后將材料取出放入冰箱（4℃）解凍24 h，解凍后將每組平均分成3份，每份3次重復(fù)，測定各材料相對(duì)電導(dǎo)率。以最低溫2月份的材料為代表測定其MDA、游離脯氨酸、可溶性蛋白含量和氧化酶活性等生理指標(biāo)。

相對(duì)電導(dǎo)率（Rec）采用電導(dǎo)率儀法測定，擬合Logistic方程確定各植株的LT50；MDA含量采用硫代巴比妥酸比色法測定；游離脯氨酸含量采用酸性茚三酮顯色法測定；可溶性蛋白含量采用考馬斯亮藍(lán)G-250染色法測定；超氧化物岐化酶（SOD）活性采用氮藍(lán)四唑法測定，過氧化物酶（POD）活性采用愈創(chuàng)木酚法測定[11]。

1.3 抗寒性綜合評(píng)價(jià)

采用隸屬函數(shù)值法[12]綜合評(píng)價(jià)鐵冬青雌雄株的抗寒性，計(jì)算方法如下。

如果指標(biāo)與抗寒性呈正相關(guān)：

如果指標(biāo)與抗寒性呈負(fù)相關(guān)：

式中：U(Xi)是i樣品某個(gè)指標(biāo)的隸屬函數(shù)值；X代表i樣品某個(gè)指標(biāo)均值；Xmax是所有材料中某個(gè)指標(biāo)的最大值；Xmin是所有材料中某個(gè)指標(biāo)的最小值。將每個(gè)樹種越冬期間各指標(biāo)的抗寒性隸屬函數(shù)值累加起來，求其平均值，均值越大抗寒性越強(qiáng)。

1.4 數(shù)據(jù)處理

數(shù)據(jù)計(jì)算及圖表繪制在Excel 2010中進(jìn)行，利用SPSS19.0進(jìn)行Logistic擬合及差異性分析。

2 結(jié)果與分析

2.1 低溫脅迫對(duì)鐵冬青相對(duì)電導(dǎo)率的影響

圖1 低溫脅迫對(duì)鐵冬青雌雄株葉片相對(duì)電導(dǎo)率的影響Fig. 1 The effects on Rec under different low temperature treatments of female and male individuals of Ilex rotunda

低溫脅迫下鐵冬青相對(duì)電導(dǎo)率的變化如圖1所示。由圖1可知，鐵冬青相對(duì)電導(dǎo)率隨脅迫加強(qiáng)逐漸升高，開始增加緩慢后增加快速最后又趨于平緩，5～-20 ℃近似呈對(duì)數(shù)曲線上升，相對(duì)電導(dǎo)率與人工脅迫溫度呈極顯著負(fù)相關(guān)。0～-10 ℃處理的鐵冬青相對(duì)電導(dǎo)率上升緩慢；-10～-15 ℃之間各植株的相對(duì)電導(dǎo)率迅速上升，且雌株上升幅度比雄株大，為101.25%，說明低溫對(duì)其質(zhì)膜造成嚴(yán)重傷害。雌雄株相對(duì)電導(dǎo)率存在顯著差異（P＜0.05）。

鐵冬青雌雄株的相對(duì)電導(dǎo)率擬合的Logistic方程求出半致死溫度見表1，可知擬合度在0.92～0.97之間，均達(dá)到極顯著水平。隨著氣溫的降低，鐵冬青雌雄株的半致死溫度均降低，與采樣前平均最低氣溫呈正相關(guān)。整個(gè)越冬期間，鐵冬青雄株半致死溫度都低于雌株，說明雄株抗寒性強(qiáng)于雌株。

2.2 低溫脅迫對(duì)鐵冬青MDA含量的影響

低溫脅迫下鐵冬青MDA含量的變化見圖2。由圖2可以看出，鐵冬青在低溫脅迫下體內(nèi)MDA含量隨溫度的下降而上升，5～-10 ℃時(shí)增幅較大，-20 ℃度時(shí)MDA含量達(dá)到峰值，整體與人工低溫脅迫呈極顯著負(fù)相關(guān)。另外，各處理階段鐵冬青雌株MDA含量極顯著高于雄株（P＜0.05），-20 ℃時(shí)差異最大為23.1%，且雌株的增幅顯著高于雄株。

表1 鐵冬青雌雄株半致死溫度（LT50）?Table 1 The parameters of LT50 dynamics of male and female individuals of Ilex rotunda

圖2 低溫脅迫對(duì)鐵冬青雌雄株葉片MDA含量的影響Fig. 2 Effects of low temperature on the content of MDA of female and male individuals of Ilex rotunda

2.3 低溫脅迫對(duì)鐵冬青游離脯氨酸含量的影響

由圖3可知，鐵冬青游離脯氨酸含量隨溫度的降低先升高后降低，在5～﹣5 ℃處理下增幅較大，-10 ℃時(shí)出現(xiàn)了峰值，-10～-20 ℃之間均開始下降，且雌株下降幅度較大，為37.25%。從圖3還可以看出，各階段鐵冬青雄株游離脯氨酸含量極顯著高于雌株（P＜0.05），在-20℃時(shí)差異最大，為21.5%。

圖3 低溫脅迫對(duì)鐵冬青雌雄株葉片游離脯氨酸含量的影響Fig. 3 Effects of low temperature on free proline content of female and male individuals of Ilex rotunda

2.4 低溫脅迫對(duì)鐵冬青可溶性蛋白含量的影響

低溫脅迫下鐵冬青可溶性蛋白含量的變化見圖4。由圖4 可知，鐵冬青可溶性蛋白含量隨溫度的降低呈先升后降的趨勢(shì)，0～-5 ℃時(shí)增幅最大，-10 ℃達(dá)到峰值，隨后下降，整體與人工脅迫溫度呈極顯著正相關(guān)。鐵冬青雄株的蛋白質(zhì)含量在整個(gè)處理期間都顯著高于雌株（P＜0.05），且在-20 ℃時(shí)差異最大，雄株比雌株高29.1%。

圖4 低溫脅迫對(duì)鐵冬青雌雄株葉片可溶性蛋白含量的影響Fig. 4 Effects of low temperature on soluble protein content of female and male individuals of Ilex rotunda

2.5 低溫脅迫對(duì)鐵冬青保護(hù)酶活性的影響

鐵冬青SOD活性的變化見圖5。由圖5可知，5℃鐵冬青具有較高的SOD活性，隨著處理溫度的降低呈逐漸下降的趨勢(shì)，整體與人工脅迫溫度呈極顯著正相關(guān)。而且，各階段鐵冬青雄株SOD活性均高于雌株，存在極顯著差異（P＜0.05）。其中-10℃差異最大，為52.3 μ/g。

圖5 低溫脅迫對(duì)鐵冬青雌雄株葉片SOD活性的影響Fig. 5 Effects of low temperature on SOD activity of female and male individuals of Ilex rotunda

低溫脅迫下鐵冬青POD活性的變化見圖6。從圖6可以發(fā)現(xiàn)，隨著處理溫度的降低先呈緩慢上升后下降的趨勢(shì)，但變化幅度較小。在-10℃時(shí)出現(xiàn)峰值，然后開始下降。從圖6還可以看出，低溫脅迫各個(gè)階段中鐵冬青雌雄株間的POD活性無顯著差異（P＜0.05）。

2.6 抗寒性綜合評(píng)價(jià)

植物的抗寒機(jī)制由多種物質(zhì)共同調(diào)節(jié)，僅用一種指標(biāo)很難準(zhǔn)確反映植物的抗寒性。隸屬函數(shù)法可以將多個(gè)抗性指標(biāo)綜合起來，通過平均隸屬度來評(píng)價(jià)植物抗寒性。平均隸屬度越大，植物抗寒性越強(qiáng)。由表2可知，鐵冬青雄株的平均隸屬度（0.570）大于雌株（0.526），表明雄株抗寒性強(qiáng)于雌株，該結(jié)果與通過比較LT50大小得到的結(jié)果一致。

3 結(jié)論與討論

大量研究表明，低溫脅迫下植物細(xì)胞膜透性發(fā)生變化，膜脂過氧化產(chǎn)物MDA激增，引起電解質(zhì)外滲，利用該原理進(jìn)行相對(duì)電導(dǎo)率的測定，電導(dǎo)率升高表明低溫對(duì)細(xì)胞膜的傷害增大[13]。本研究中鐵冬青相對(duì)電導(dǎo)率和MDA含量隨溫度的降低而上升。與鄧仁菊等[14]對(duì)火龍果抗寒性指標(biāo)變化的研究結(jié)果一致。游離脯氨酸和可溶性蛋白均是重要的滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)，前者可以提高滲透壓，增強(qiáng)保水能力，后者能防止細(xì)胞間結(jié)冰引起的原生質(zhì)過度脫水，降低冰點(diǎn)的作用，兩者均與植物的抗寒性呈正相關(guān)[15]。本試驗(yàn)中：隨著溫度的降低，鐵冬青游離脯氨酸和可溶性蛋白含量先升后降，下降的原因可能是脅迫加強(qiáng)使細(xì)胞受損，滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)逐漸分解，這與劉芬等[16]對(duì)木麻黃的抗寒性研究結(jié)果相似。但徐傳保等[17]發(fā)現(xiàn)竹子各品種在低溫脅迫下Pro含量總體呈下降趨勢(shì)，這種差異可能是由于不同植物Pro的合成對(duì)低溫的影響機(jī)制不同所致。POD、SOD 廣泛存在植物細(xì)胞中，能夠清除活性氧等毒害物質(zhì)，維持植物體內(nèi)自由基的動(dòng)態(tài)平衡，且與植物的抗寒性呈正相關(guān)[18]。本研究中鐵冬青SOD活性隨溫度降低逐漸下降，說明低溫對(duì)其活性產(chǎn)生抑制。POD活性呈現(xiàn)緩慢上升并在溫度進(jìn)一步降低時(shí)活性下降，這可能是由于適當(dāng)?shù)蜏卮龠M(jìn)植物抗寒性機(jī)制的響應(yīng)，通過酶活性的增加來提高抗寒能力，但當(dāng)溫度超過植物耐寒范圍，導(dǎo)致細(xì)胞受損，酶活性下降。這與趙明明[19]對(duì)幾種冬青屬植物低溫脅迫下酶活性變化規(guī)律相似。但與董萬鵬等[20]對(duì)西番蓮的研究結(jié)果不同，這可能是不同植物抗寒性不同，表現(xiàn)出的變化規(guī)律也不同。

圖6 低溫脅迫對(duì)鐵冬青雌雄株葉片POD活性的影響Fig. 6 Effects of low temperature on POD activity of female and male plant in Ilex rotunda

表2 低溫脅迫下鐵冬青雌雄株的隸屬函數(shù)值Table 2 The membership function of male and female Ilex rotunda under low temperature treatments

迄今有關(guān)雌雄株差異性的研究主要在形態(tài)學(xué)、解剖學(xué)、生理學(xué)、逆境下受傷害程度等方面[21]。已有大量研究表明雄性植株較雌株具有更好的抗寒性：Li等[9]在對(duì)沙棘冷馴化中發(fā)現(xiàn)，雄株在應(yīng)對(duì)低溫時(shí)會(huì)更早形成抗寒機(jī)制和具有更高的抗寒性。Zhang等發(fā)現(xiàn)青楊雄株的葉綠體和膜結(jié)構(gòu)較雌株更完整，對(duì)低溫脅迫具有更高的耐凍性。高露雙等[22]發(fā)現(xiàn)山楊雄株比雌株更能適應(yīng)低溫變化。本研究中，在相同的低溫處理下鐵冬青雄株相對(duì)電導(dǎo)率、MDA含量極顯著低于雌株，但脯氨酸含量、可溶性蛋白含量、SOD活性顯著高于雌株，雄株在低溫脅迫下細(xì)胞受損程度更低，這與陶應(yīng)時(shí)等[23]對(duì)連香樹雌雄株抗逆性研究結(jié)果一致。因此說明鐵冬青雄株比雌株更適應(yīng)低溫變化，抗寒性強(qiáng)于雌株。這可能是由于在植物體內(nèi)，存在著“庫-源”關(guān)系，生長期間，雌株有果實(shí)和根系兩個(gè)庫器官，葉片通過代謝作用向果實(shí)和根系運(yùn)輸，進(jìn)行消耗；而雄株只有根系一個(gè)庫器官，葉片積累的營養(yǎng)物質(zhì)只需要向根部運(yùn)輸，消耗較少，在遇低溫脅迫時(shí)，雄株葉片內(nèi)積累了較多的代謝物質(zhì)和養(yǎng)分用于抵抗環(huán)境脅迫，表現(xiàn)出更強(qiáng)的抗逆性[24]。此外，雌雄株間的POD活性無顯著差異，這和王克霞[25]對(duì)蘆筍雌雄株根部POD活性測定結(jié)果相同，可能是由于雌雄株體內(nèi)酶活性的差異存在著時(shí)間的特異性，不同生長階段差異不同。大量研究表明利用Logistic方程描述植物細(xì)胞膜受傷害的過程，得到半致死溫度（LT50）能較直接反映植物抗寒能力，LT50越高抗寒性越差。本研究中得到雌雄株LT50分別為-6.29 ℃和-9.37 ℃，雄株抗寒性強(qiáng)于雌株，與隸屬函數(shù)值結(jié)果一致。這是由于雌株相對(duì)于雄株在繁殖方面消耗的資源較多，而雄株有更多的能量產(chǎn)生來抵抗外界低溫脅迫。

鐵冬青雌雄株抗寒性具有顯著性別差異，綜合LT50、生理指標(biāo)變化及隸屬函數(shù)值表明，雌株對(duì)低溫更敏感，雄株抗寒性強(qiáng)于雌株。因此推測在自然生境中雄株可能比雌株具備更好的諸如抗寒等抗逆能力。本研究只對(duì)鐵冬青抗寒性的性別差異進(jìn)行了研究，今后有待進(jìn)一步開展其他抗逆能力的性別差異研究和分子蛋白水平的研究，為鐵冬青引種和良種選育提供科學(xué)依據(jù)。

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[本文編校：謝榮秀]

Physiological characteristics and cold hardiness between male and female plants ofIlex rotunda

CHAI Yixia, ZENG Wen, JIN Xiaoling, CAI Mengying
(College of Landscape Architecture, Central South University of Forestry and Technology, Changsha 410004, Hunan, China)

To ascertained the cold resistance mechanism and the gender difference of cold hardiness between male and female plants ofIlex rotunda, detached leaves from five years old male and female plants were collected and treated with various lower temperatures.The relative conductivity, malondialdehyde content, superoxide dismutase activity, soluble protein content and free proline content of each plant were measured in the winter. Calculated the lethal temperature by Logistic equation, and evaluated the cold-hardiness by the subordinate function. the result showed that The male plants were significantly cold hardier than that of the female plants and the LT50for male and female plants were -9.37℃ and -6.29℃ . With temperature decreasing, REC and MDA were increased and SOD activities were gradually dropped, but Pro, soluble protein content and POD were increased firstly than decreased. There were significant gender differences in physiological-biochemical indexes of male and femaleIlex rotundaplants (P＜0.05). With temperature going lower, REC and MDA of female plants were higher than that of male plants and Pro content, soluble protein content and SOD activity were lower.No significantly POD activity differences were observed. The male plants ofI. rotundahad much stronger cold-resistance than that of female plants. The REC, MDA, Pro, soluble protein content and SOD could be used as physiological indices to evaluate cold hardiness of ornamental plants.

Ilex rotunda; cold-hardiness; low temperature stress; male plant

S718.45

A

1673-923X(2017)09-0093-06

10.14067/j.cnki.1673-923x.2017.09.016

2016-12-10

林業(yè)公益性行業(yè)科研專項(xiàng)經(jīng)費(fèi)資助項(xiàng)目（201404710）；湖南省“十二五”重點(diǎn)學(xué)科（湘教發(fā)[2011]76號(hào)）

柴弋霞，碩士研究生

金曉玲，教授，博士生導(dǎo)師；E-mail：121191638@qq.com

柴弋霞，曾 雯，金曉玲，等. 鐵冬青雌雄株在低溫脅迫下的響應(yīng)及抗寒性差異[J].中南林業(yè)科技大學(xué)學(xué)報(bào)，2017, 37(9):93-98.