黃 暉,俞曉磊,雷新明,張 芳,4,練健生

(1.中國(guó)科學(xué)院 南海海洋研究所熱帶海洋生物資源與生態(tài)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室,廣東 廣州510301;

2.中國(guó)科學(xué)院 海南熱帶海洋生物實(shí)驗(yàn)站,海南 三亞572000;3.廣東省應(yīng)用海洋生物學(xué)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室,廣東 廣州510301;4.中國(guó)科學(xué)院大學(xué),北京100049)

造礁石珊瑚是指石珊瑚目中具有硬的鈣質(zhì)骨架,并與蟲黃藻共生的一類珊瑚,通常以群體形式分布在熱帶與亞熱帶淺海區(qū)域,是構(gòu)成珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)的框架生物[1]。造礁石珊瑚為珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)提供了重要的有機(jī)質(zhì)來源,為營(yíng)養(yǎng)鹽貧乏的熱帶海域提供了大量的初級(jí)生產(chǎn)力,也為海洋生物提供了棲息地,因此珊瑚礁也被稱為“海洋熱帶雨林”[2]。

造礁石珊瑚屬于混合營(yíng)養(yǎng)生物,其營(yíng)養(yǎng)方式比較復(fù)雜,既能自養(yǎng),也能異養(yǎng)[2]。造礁石珊瑚的光合自養(yǎng)主要依賴于珊瑚與蟲黃藻之間穩(wěn)定的共生關(guān)系[3],珊瑚宿主或共生蟲黃藻之中任何一方的功能或代謝出現(xiàn)問題都會(huì)對(duì)兩者帶來巨大的影響[4]。除了光合自養(yǎng),造礁石珊瑚還能夠通過異養(yǎng)營(yíng)養(yǎng)獲得氮、磷等營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)的補(bǔ)充,這些營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)無法通過珊瑚共生藻的光合作用所滿足[5]。此外,還有諸多物理因素(如溫度、鹽度、波浪、光照、潮位和大氣過程等)制約著珊瑚的生長(zhǎng)和發(fā)育,為此珊瑚形成了與物理環(huán)境相適應(yīng)的營(yíng)養(yǎng)調(diào)節(jié)機(jī)制[6]。造礁石珊瑚的混合營(yíng)養(yǎng)方式是其維持正常生命活動(dòng)的基礎(chǔ),而其營(yíng)養(yǎng)方式對(duì)環(huán)境變化的適應(yīng)性則維持了珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)生產(chǎn)力和生物多樣性。因此,加深造礁石珊瑚營(yíng)養(yǎng)方式的認(rèn)識(shí)是開展珊瑚生物學(xué)各項(xiàng)研究的基礎(chǔ)。

在全球氣候變化的背景下,世界范圍內(nèi)的珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)遭受了不同程度的破壞,造礁石珊瑚2種營(yíng)養(yǎng)方式對(duì)環(huán)境變化的響應(yīng)與適應(yīng)性日漸成為了人們關(guān)注的熱點(diǎn)之一。我們通過分析造礁石珊瑚自養(yǎng)和異養(yǎng)的機(jī)理與過程,總結(jié)了對(duì)造礁石珊瑚的2種營(yíng)養(yǎng)方式產(chǎn)生影響的各類因素,并討論了造礁石珊瑚的營(yíng)養(yǎng)方式對(duì)環(huán)境變化的適應(yīng)能力。以期在全球氣候變化背景下,為深入開展造礁石珊瑚光合自養(yǎng)和異養(yǎng)營(yíng)養(yǎng)方面或珊瑚生物與生理學(xué)方面的研究提供參考資料。

1 造礁石珊瑚的營(yíng)養(yǎng)方式

1.1 光合自養(yǎng)

在20世紀(jì)30年代,Yonge[7]和Kawaguti[8]率先開展對(duì)造礁石珊瑚光合和呼吸作用的研究,他們證實(shí)了珊瑚和陸地植物一樣擁有極高的光合作用活性。隨著科學(xué)家對(duì)蟲黃藻的發(fā)現(xiàn),人們才認(rèn)識(shí)到珊瑚的光合作用活性來自與之共生的蟲黃藻。目前人們普遍認(rèn)為光合作用是珊瑚-蟲黃藻共生體系的基本特征[9]。蟲黃藻的光合自養(yǎng)是造礁石珊瑚獲得能量的主要來源。

蟲黃藻是典型的C3植物[10],催化其暗反應(yīng)的關(guān)鍵酶為Ⅱ型核酮糖-1,5-二磷酸羧化酶/加氧酶(Rubisco)[11],其進(jìn)行光合作用暗反應(yīng)的主要中間產(chǎn)物是3-磷酸甘油酸和磷酸鹽酯[12],而其光合作用的終產(chǎn)物主要包括葡萄糖、甘油、丙氨酸、天冬氨酸、谷氨酸、甘氨酸、絲氨酸以及多種脂類等[2,13]。通常蟲黃藻提供給宿主珊瑚的物質(zhì)主要包括小分子的碳水化合物、甘油、葡萄糖、脂質(zhì)以及少量的蛋白質(zhì)組份和氨基酸[2,14]。此外,蟲黃藻還可能提供給宿主少量維生素以及其他宿主本身無法合成的生命活動(dòng)所需物質(zhì)[2]。而宿主珊瑚則為蟲黃藻提供了保護(hù)和居所,并為蟲黃藻提供了如二氧化碳、磷酸鹽、硝酸鹽等可供其生長(zhǎng)以及光合作用的物質(zhì)。甘油和葡萄糖是蟲黃藻提供給宿主珊瑚的最主要物質(zhì):甘油能夠用于合成珊瑚組織中的脂肪,主要分泌到細(xì)胞外;葡萄糖能夠?yàn)樯汉魈峁┥顒?dòng)所需的能量,主要停留在細(xì)胞內(nèi)[13,15]。

蟲黃藻可提供給宿主珊瑚的部分有機(jī)物質(zhì)富含能量,但缺乏珊瑚生長(zhǎng)所需的氮和磷[16]。以生命活動(dòng)必需的蛋白質(zhì)為例,合成蛋白質(zhì)所需的氨基酸只有小部分是通過蟲黃藻提供,而且蟲黃藻提供的氨基酸以非必須氨基酸(丙氨酸、谷氨酸等)為主[13,17-18]。

1.2 異養(yǎng)營(yíng)養(yǎng)

人們對(duì)造礁石珊瑚異養(yǎng)營(yíng)養(yǎng)的了解同樣起始于20世紀(jì)30年代,Yonge和Nicholls首次發(fā)現(xiàn)造礁石珊瑚的異養(yǎng)營(yíng)養(yǎng)[19];至20世紀(jì)70年代,人們確信許多種類的造礁石珊瑚都是具有較強(qiáng)的異養(yǎng)營(yíng)養(yǎng)能力[20-23];雖然人們對(duì)珊瑚的異養(yǎng)營(yíng)養(yǎng)比先前有了更全面的了解,但仍然不及對(duì)珊瑚光合自養(yǎng)的認(rèn)識(shí)深入。除了獲得日常代謝所需的碳,造礁石珊瑚還能通過異養(yǎng)營(yíng)養(yǎng)獲取氮、磷和其他營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)。作為食性廣泛的消費(fèi)者、食碎屑者和溶解有機(jī)碳清除者[24],造礁石珊瑚能夠異養(yǎng)利用的物質(zhì)包括各類浮游生物、溶解有機(jī)物和顆粒有機(jī)物等[5]。

依靠觸手和黏液對(duì)浮游生物的捕捉是造礁石珊瑚異養(yǎng)營(yíng)養(yǎng)的主要方式。造礁石珊瑚被認(rèn)為是貪婪的浮游動(dòng)物捕食者,且更傾向于捕食游泳能力較弱的浮游動(dòng)物,單個(gè)珊瑚蟲在1 h內(nèi)平均能夠捕獲0.5～2個(gè)浮游動(dòng)物[22],且能夠吞下體積數(shù)倍于珊瑚蟲口器大小的獵物[2]。珊瑚可攝食的浮游動(dòng)物種類繁多,其中以數(shù)量大、分布廣的橈足類最為常見[25]。此外,造礁石珊瑚也能夠捕食包括細(xì)菌、藍(lán)藻、鞭毛蟲和纖毛蟲在內(nèi)的多種微型或小型浮游生物[26]。

對(duì)溶解有機(jī)物的滲透利用是造礁石珊瑚異養(yǎng)營(yíng)養(yǎng)的一種重要方式。珊瑚對(duì)溶解有機(jī)物的吸收受光照激發(fā),因此珊瑚對(duì)溶解有機(jī)物的利用具有一定的周期性[2]。利用14C同位素示蹤法,研究人員已經(jīng)證實(shí)珊瑚能夠從海水環(huán)境中獲取的溶解有機(jī)物包括葡萄糖、可溶性游離氨基酸和其他有機(jī)酸(蘋果酸和延胡索酸)等[2,27-29]。

珊瑚礁表層的顆粒有機(jī)物包括細(xì)菌、原生動(dòng)物、間隙無脊椎動(dòng)物、微藻、微生物分泌物和碎屑有機(jī)質(zhì)等[30],這些也都能成為造礁石珊瑚的食物來源。此外,珊瑚(尤其是近岸較渾濁海域內(nèi)的造礁石珊瑚)能夠以懸浮或沉降在沉積物中的顆粒物為食,這種顆粒物的主要成分是海洋生物死亡后分解形成的顆粒物以及它們的糞便[31-32]。

此外,與造礁石珊瑚共生的蟲黃藻也是珊瑚的異養(yǎng)營(yíng)養(yǎng)來源之一,當(dāng)珊瑚蟲體內(nèi)的蟲黃藻老化后,可在珊瑚體內(nèi)分解,經(jīng)腸系膜消化后產(chǎn)生的糖類、脂肪以及富含氮、磷的蛋白質(zhì)和氨基酸等,都能被宿主珊瑚利用[33-34]。

2 環(huán)境變化對(duì)造礁石珊瑚營(yíng)養(yǎng)方式的影響

2.1 光 照

光照是調(diào)控蟲黃藻光合速率的關(guān)鍵因子[35]。造礁石珊瑚雖然能夠通過異養(yǎng)捕食獲得食物,但仍然無法在真光層以外的海域內(nèi)生存,在完全黑暗的情況下,造礁石珊瑚會(huì)失去蟲黃藻并最終死亡[2],因此,光照對(duì)造礁石珊瑚的生存至關(guān)重要。

適當(dāng)?shù)墓庹諒?qiáng)度為蟲黃藻的光合作用提供了能量來源。光照強(qiáng)度過高會(huì)抑制蟲黃藻的光合作用[36],由高溫導(dǎo)致的珊瑚白化通常與過強(qiáng)的光照輻射密切相關(guān)[37]。在低光照強(qiáng)度的條件下,蟲黃藻則通過增加葉綠素含量及類囊體膜面積的方式,增加其對(duì)有限光能的吸收[38]。Titlyanov等將造礁石珊瑚的光合作用按照光照強(qiáng)度分成了3個(gè)類型:1)強(qiáng)光適應(yīng)型,即＞70%光合有效輻射(PARs);2)中等光照適應(yīng)型,即10%～50%PARs;3)弱光適應(yīng)型,即＜5%PARs;每一種類型的珊瑚都有其特定的光照適應(yīng)機(jī)制[39]。實(shí)驗(yàn)室內(nèi)晝夜交替實(shí)驗(yàn)(12 h光照∶12 h黑暗)的結(jié)果表明:在Schott KL1500鹵素冷光源的光照條件下,扁腦珊瑚(Faviasp.)和鹿角珊瑚(Acroporasp.)組織內(nèi)的含氧量可達(dá)到環(huán)境中的250%;而在黑暗條件下,其組織內(nèi)的含氧量驟降至環(huán)境中的2%,由光照條件轉(zhuǎn)至黑暗條件10 min后,組織內(nèi)的p H 值由8.5降至7.3[40]。通過對(duì)不同珊瑚有效光量子產(chǎn)量Fv/Fm比值的監(jiān)測(cè),發(fā)現(xiàn)Fv/Fm比值與太陽(yáng)輻射的相關(guān)性高于與溫度的相關(guān)性,并且發(fā)現(xiàn)當(dāng)光合有效輻射強(qiáng)度＜250μmo1 (m2s)-1時(shí),蟲黃藻的有效光量子產(chǎn)量Fv/Fm隨著光強(qiáng)增強(qiáng)而增強(qiáng),超過這一輻射強(qiáng)度時(shí),蟲黃藻的Fv/Fm比值迅速降低[37]。

光照對(duì)造礁石珊瑚的異養(yǎng)營(yíng)養(yǎng)也會(huì)產(chǎn)生影響。隨著光照強(qiáng)度的增加,柱狀珊瑚(Stylophorapistillata)對(duì)纖毛蟲的捕食能力隨之下降;而在黑暗條件下,其對(duì)纖毛蟲的捕食能力可達(dá)到光照條件下的2倍[41]。同樣,光照的減弱能夠刺激珊瑚進(jìn)行異養(yǎng)捕食[42-43]。光照輻射隨著深度的增加而降低,鹿角杯形珊瑚(Pocilloporadamicornis)以及2種牡丹珊瑚(Pavonaclavus,P.gigantea)的異養(yǎng)活性隨水深的增加而增加[44]?；旧?造礁石珊瑚的異養(yǎng)活性與光照成負(fù)相關(guān),與水深成正相關(guān)。

2.2 溫 度

溫度是影響蟲黃藻光合效率和珊瑚異養(yǎng)營(yíng)養(yǎng)的另一個(gè)重要環(huán)境因子。造礁石珊瑚通常生活在熱帶、亞熱帶或有暖流經(jīng)過的溫帶海域,當(dāng)溫度持續(xù)低于15℃時(shí),珊瑚與蟲黃藻的共生關(guān)系就會(huì)遭到破壞,最終導(dǎo)致珊瑚死亡[2];而在高溫條件下,蟲黃藻光合系統(tǒng)出現(xiàn)較大破壞,蟲黃藻的光系統(tǒng)Ⅱ(PSⅡ)反應(yīng)中心受到損害,導(dǎo)致光抑制,最終造成珊瑚白化[45]。相比于其他季節(jié),羽狀鹿角珊瑚(A.downingi)的光合自養(yǎng)能力在高溫的夏季更低,其光合作用產(chǎn)能無法滿足珊瑚機(jī)體的正常代謝需求[46]。研究表明,當(dāng)水溫超過31 ℃時(shí),Mussismiliaharttii便會(huì)遭受不可逆的損傷甚至死亡,當(dāng)水溫達(dá)到33～35 ℃時(shí),蟲黃藻光系統(tǒng)Ⅱ(PSⅡ)遭到損害,Fv/Fm比值下降,同時(shí)珊瑚對(duì)這一損害的修復(fù)能力下降[47]。另有研究表明,相比于正常情況下,高溫脅迫使得光合作用產(chǎn)生的碳大量聚集于蟲黃藻體內(nèi),導(dǎo)致共生體之間碳的傳輸速率大幅下降[48]。而低溫則導(dǎo)致了指狀薔薇珊瑚(Montiporadigitata)的Fv/Fm比值下降、蟲黃藻數(shù)目下降以及光合色素的濃度發(fā)生變化,這通過作用于其他環(huán)境壓力間接地對(duì)珊瑚產(chǎn)生更嚴(yán)重的影響[49]。

在高溫條件下,造礁石珊瑚會(huì)失去蟲黃藻而喪失自養(yǎng)能力。研究發(fā)現(xiàn),在高溫脅迫誘導(dǎo)的珊瑚白化條件下,薔薇珊瑚(M.capitata)的異養(yǎng)捕食能力大大增強(qiáng)[50]。還有研究也表明高溫脅迫能夠促進(jìn)叉狀濱珊瑚(Poritesfurcata)的異養(yǎng)捕食[43]。所以說,高溫和低溫都會(huì)抑制造礁石珊瑚的光合自養(yǎng),而在這種溫度脅迫的情況下,造礁石珊瑚可能通過增加異養(yǎng)攝食抵抗溫度脅迫帶來的不利影響。

2.3 營(yíng)養(yǎng)鹽

造礁石珊瑚通常生活在無機(jī)營(yíng)養(yǎng)鹽含量較低的海域,其范圍通常為硝酸鹽0.1～0.5μmol L-1,銨鹽0.2～0.5μmol L-1,磷酸鹽＜0.3μmol L-1[51]。目前,人們廣泛認(rèn)為高營(yíng)養(yǎng)鹽不利于造礁石珊瑚的生長(zhǎng)。造礁石珊瑚共生藻光合效率在高營(yíng)養(yǎng)鹽濃度條件下將受到抑制[52],其原因主要為1)高營(yíng)養(yǎng)導(dǎo)致藻類大量繁殖,水體渾濁度增加,蟲黃藻光合作用效率下降[53];2)高營(yíng)養(yǎng)促使蟲黃藻大量繁殖,使得大多數(shù)的光合作用產(chǎn)物被用于蟲黃藻自身的生長(zhǎng)和繁殖[54]。

目前僅有關(guān)于高營(yíng)養(yǎng)鹽濃度對(duì)造礁石珊瑚光合自養(yǎng)影響的研究,尚未有人開展?fàn)I養(yǎng)鹽的變化對(duì)造礁石珊瑚異養(yǎng)營(yíng)養(yǎng)影響的研究。有實(shí)驗(yàn)研究發(fā)現(xiàn),培養(yǎng)體系中銨鹽和磷酸鹽的增加會(huì)導(dǎo)致柱狀珊瑚(S.pistillata)蟲黃藻光合作用顯著下降,一周的高營(yíng)養(yǎng)處理便可導(dǎo)致珊瑚的生長(zhǎng)速率至少降低10%[55]。時(shí)翔等研究發(fā)現(xiàn),佳麗鹿角珊瑚(A.pulchra)和多孔鹿角珊瑚(A.millepora)最大可以忍受30μmol L-1的磷酸鹽濃度,且在耐受范圍內(nèi)蟲黃藻Fv/Fm比值和蟲黃藻密度隨著磷酸鹽濃度的不斷增高顯著下降[56]。富營(yíng)養(yǎng)化抑制了造礁石珊瑚的光合自養(yǎng),而其對(duì)造礁石珊瑚異養(yǎng)營(yíng)養(yǎng)的影響還有待進(jìn)一步的探究。

2.4 潮汐與水流

潮汐運(yùn)動(dòng)與眾多環(huán)境因子相關(guān),如退潮會(huì)增加珊瑚受到的太陽(yáng)輻射,使海水溫度升高,加快海氣交換速率,從而影響溶解氧和CO2分壓等參數(shù)。因此潮位與珊瑚共生藻自養(yǎng)速率呈正相關(guān),潮位越高,蟲黃藻光合作用受到的光抑制程度越低[35]。

作為被動(dòng)濾食者,珊瑚的攝食依賴于周圍水流對(duì)食物的帶動(dòng)作用,因此水流也是影響造礁石珊瑚異養(yǎng)營(yíng)養(yǎng)的重要因素[57]。不同類型的水流以及水流速度的變化都會(huì)對(duì)珊瑚的異養(yǎng)造成影響,這種影響通常源于珊瑚捕食能力、食物密度和食物逃脫能力的改變[58]。研究表明,上升流區(qū)域的造礁珊瑚異養(yǎng)營(yíng)養(yǎng)速率較低[45]。珊瑚能夠通過自身形態(tài)的改變適應(yīng)不同水流速度,從而滿足捕食的需求[59]。因此,潮汐和水流是制約造礁石珊瑚光合自養(yǎng)以及異養(yǎng)營(yíng)養(yǎng)的重要因素,其日夜波動(dòng)也決定了造礁石珊瑚2種營(yíng)養(yǎng)方式在日夜間的變化與能量配比。

2.5 CO2質(zhì)量濃度

當(dāng)CO2質(zhì)量濃度達(dá)到1 021～1 375 mg L-1,且海水溫度為28～29℃時(shí),中間鹿角珊瑚(A.intermedia)的生產(chǎn)力增加30%[60],這可能是因?yàn)镃O2質(zhì)量濃度的增加改變了海水中的碳酸鹽體系,從而改變整個(gè)珊瑚共生體的化學(xué)環(huán)境,繼而影響了珊瑚共生體的新陳代謝[35]。其他研究也證實(shí)了珊瑚的實(shí)際光量子產(chǎn)量與CO2質(zhì)量濃度成正比,水體CO2質(zhì)量濃度為1 277 mg L-1時(shí)珊瑚的總體光合自養(yǎng)效率和共生藻數(shù)目均達(dá)到最大值[61]。

CO2質(zhì)量濃度的變化也會(huì)影響造礁石珊瑚的異養(yǎng)營(yíng)養(yǎng)。Smith等研究表明,在喂食相同質(zhì)量和數(shù)量浮游動(dòng)物的條件下,p H 的降低導(dǎo)致了叢生盔形珊瑚(Galaxeafascicularis)異養(yǎng)捕食能力下降64.3%～79.2%[62]。CO2質(zhì)量濃度的適量增加可促進(jìn)造礁石珊瑚的光合自養(yǎng),但卻抑制了其對(duì)于浮游生物的捕食能力。目前實(shí)驗(yàn)室內(nèi)的研究已經(jīng)探討了CO2質(zhì)量濃度的增加可能對(duì)造礁石珊瑚2種營(yíng)養(yǎng)方式產(chǎn)生的影響,對(duì)于研究海洋酸化背景下造礁石珊瑚的營(yíng)養(yǎng)方式具有重要意義。

2.6 食物密度和種類

造礁石珊瑚的異養(yǎng)營(yíng)養(yǎng)受到食物密度影響。牡丹珊瑚(P.gigantea)和鹿角杯形珊瑚(P.damicornis)的異養(yǎng)捕食與浮游動(dòng)物(200～400μm 粒徑范圍內(nèi))的密度密切相關(guān)[63]。在1～30 mg L-1的懸浮物質(zhì)量濃度范圍內(nèi),珊瑚的異養(yǎng)速率與食物密度成正比,而過高的食物密度反而會(huì)降低珊瑚的異養(yǎng)速率[31,64]。

食物的種類也會(huì)對(duì)造礁石珊瑚的異養(yǎng)捕食產(chǎn)生影響。造礁石珊瑚的攝食受到了食物種類的影響[65]。以鹵蟲(Artemiasalina)喂養(yǎng)的蜂巢珊瑚(Faviafragum)和柔枝鹿角珊瑚(A.tenuis)比用其他食物喂養(yǎng)的珊瑚生長(zhǎng)速率更快,幼體的存活率更高[66]。因此,合適的食物密度和食物種類是造礁石珊瑚異養(yǎng)捕食的基礎(chǔ),這對(duì)于造礁石珊瑚的養(yǎng)殖也具有重要意義,而其在野外對(duì)于食物的選擇性機(jī)理仍有待進(jìn)一步探究。

3 造礁石珊瑚營(yíng)養(yǎng)方式對(duì)環(huán)境變化的適應(yīng)性

光合作用是石珊瑚-蟲黃藻共生體系的基本特征,光合自養(yǎng)被認(rèn)為是珊瑚的基本食物來源。蟲黃藻的光合產(chǎn)物大部分被輸送至宿主珊瑚,其主要成分是富含碳的有機(jī)物,主要用于珊瑚的呼吸作用以及黏液的生成,并且維持珊瑚正常的能量消耗[67]。而蟲黃藻光合作用的產(chǎn)物缺乏氮、磷等生命活動(dòng)必要元素,因此僅依靠蟲黃藻的光合作用無法滿足珊瑚生長(zhǎng)與繁殖的要求[39]。而通過對(duì)浮游生物、顆粒有機(jī)物和溶解有機(jī)物等的異養(yǎng)攝食,造礁石珊瑚能夠獲得碳、氮、磷等各種元素的補(bǔ)充[22,28,68],從而滿足自身生長(zhǎng)與繁殖的要求。

最初,科學(xué)家們認(rèn)為造礁石珊瑚的自養(yǎng)和異養(yǎng)是2套獨(dú)立的營(yíng)養(yǎng)模式,隨著研究的深入研究人員才認(rèn)識(shí)到造礁石珊瑚的2種營(yíng)養(yǎng)方式是緊密相連的,而且發(fā)現(xiàn)當(dāng)造礁石珊瑚遭受環(huán)境變化的壓力后,這2種營(yíng)養(yǎng)方式還能夠互相補(bǔ)充。蟲黃藻的光合作用產(chǎn)物是造礁石珊瑚能量的主要來源,而對(duì)于異養(yǎng)營(yíng)養(yǎng)在造礁石珊瑚能量收支過程中的重要性則存在較大爭(zhēng)議。在20世紀(jì)70年代,學(xué)者們認(rèn)為異養(yǎng)營(yíng)養(yǎng)僅為珊瑚提供一小部分的能量來源[69],后來有研究發(fā)現(xiàn)異養(yǎng)營(yíng)養(yǎng)能夠?yàn)樯汉魈峁┲炼?0%的能量來源[70],甚至有學(xué)者認(rèn)為異養(yǎng)營(yíng)養(yǎng)能夠滿足一些正處于恢復(fù)階段的白化珊瑚超過100%的能量需求[51]。隨著研究的不斷深入,異養(yǎng)營(yíng)養(yǎng)對(duì)于造礁石珊瑚能量收支的貢獻(xiàn)正在受到越來越多的關(guān)注。

造礁石珊瑚營(yíng)養(yǎng)方式對(duì)環(huán)境變化的適應(yīng)性,是其能夠在環(huán)境復(fù)雜的熱帶和亞熱帶海域生存的基礎(chǔ)。通過同位素質(zhì)量平衡法,闡明了珊瑚體內(nèi)脂肪酸的主要來源是蟲黃藻的光合產(chǎn)物,而異養(yǎng)營(yíng)養(yǎng)則為珊瑚提供了生命活動(dòng)所必須的ω-3脂肪酸[71]。通過對(duì)處于恢復(fù)階段的白化珊瑚脂肪來源的追蹤,發(fā)現(xiàn)隨著珊瑚健康狀況的改善,珊瑚體內(nèi)的脂質(zhì)也從異養(yǎng)來源逐漸過渡為自養(yǎng)來源[72]。Gustafsson等建立了非白化狀態(tài)下珊瑚-蟲黃藻共生體系主要代謝和生理功能能量收支的數(shù)值模型,驗(yàn)證了珊瑚在不同光照條件和氮來源的情況下自養(yǎng)營(yíng)養(yǎng)和異養(yǎng)營(yíng)養(yǎng)的配比情況,結(jié)果表明:在低食物、高溶解性無機(jī)氮的條件下,通過蟲黃藻光合作用產(chǎn)物向宿主的輸送,珊瑚能夠健康生長(zhǎng);而在無光、弱光或是蟲黃藻大量死亡的情況下,提高食物來源的氮輸入仍然能夠保證珊瑚的存活[73]。

不同造礁石珊瑚的營(yíng)養(yǎng)方式對(duì)環(huán)境變化的適應(yīng)性也不同。Anthony等通過向培養(yǎng)體系中加入懸浮顆粒物(Suspended Particulate Matter,SPM),探討了2種造礁石珊瑚營(yíng)養(yǎng)方式對(duì)SPM 的適應(yīng)性,發(fā)現(xiàn)SPM的添加能夠使網(wǎng)狀菊花珊瑚(Goniastrearetiformis)異養(yǎng)攝食的速率提升超過2倍,其對(duì)于SPM 的攝食能夠補(bǔ)償35%～47%光合自養(yǎng)的損失;而細(xì)柱濱珊瑚(P.cylindrica)對(duì)SPM 的攝食能力僅為網(wǎng)狀菊花珊瑚(G.retiformis)的12.5%～25.0%,其對(duì)于SPM 的異養(yǎng)攝食無法彌補(bǔ)由光照減弱導(dǎo)致的自養(yǎng)輸入的降低[68]。Mia等以溫帶石珊瑚Cladocoracaespitosa為研究對(duì)象,發(fā)現(xiàn)在長(zhǎng)期弱光的條件下,這種珊瑚通過增加異養(yǎng)捕食所獲得的能量與減少的光合自養(yǎng)所對(duì)應(yīng)的能量是相當(dāng)?shù)?并且發(fā)現(xiàn)在弱光條件下,其異養(yǎng)捕食獲得的營(yíng)養(yǎng)主要用于骨骼的合成,而在強(qiáng)光條件下,其異養(yǎng)捕食獲得的營(yíng)養(yǎng)主要用于組織的生長(zhǎng)[74]。

自養(yǎng)營(yíng)養(yǎng)和異養(yǎng)營(yíng)養(yǎng)對(duì)造礁石珊瑚所需能量貢獻(xiàn)的占比取決于其本身的健康狀況以及周圍的環(huán)境狀況:健康的造礁石珊瑚通過異養(yǎng)營(yíng)養(yǎng)獲得的能量占日常代謝所需的比例通常較低,在一些光照等環(huán)境條件優(yōu)良的淺水海域,光合自養(yǎng)幾乎能夠滿足造礁石珊瑚日常生長(zhǎng)代謝所需的全部能量[75];而在白化過程中,由于蟲黃藻的喪失以及光合色素的破壞抑制了造礁石珊瑚的自養(yǎng)營(yíng)養(yǎng),或者在一些環(huán)境條件較差的深水區(qū)和渾水區(qū)中,異養(yǎng)營(yíng)養(yǎng)則可成為造礁石珊瑚獲得營(yíng)養(yǎng)的主要方式[16,76]。因此2種營(yíng)養(yǎng)方式對(duì)造礁石珊瑚的生長(zhǎng)都至關(guān)重要,僅僅通過自養(yǎng)營(yíng)養(yǎng)或異養(yǎng)營(yíng)養(yǎng)都難以支持造礁石珊瑚的生長(zhǎng)?？偠灾?在環(huán)境適宜的條件下,光合自養(yǎng)是健康造礁石珊瑚的主要營(yíng)養(yǎng)方式;當(dāng)珊瑚自養(yǎng)營(yíng)養(yǎng)的輸入受到限制時(shí),異養(yǎng)營(yíng)養(yǎng)能夠在一定程度上彌補(bǔ)其營(yíng)養(yǎng)缺失,甚至可能成為珊瑚的主要營(yíng)養(yǎng)方式。

4 展 望

通過對(duì)造礁石珊瑚的光合自養(yǎng)和異養(yǎng)營(yíng)養(yǎng)進(jìn)行系統(tǒng)的分析,歸納了光照、溫度、營(yíng)養(yǎng)鹽、潮汐與水流、CO2質(zhì)量濃度以及食物的密度和種類等因素對(duì)這2種營(yíng)養(yǎng)方式的影響。在此基礎(chǔ)上,討論了造礁石珊瑚的2種營(yíng)養(yǎng)方式對(duì)環(huán)境變化的適應(yīng)性,認(rèn)為在環(huán)境適宜的條件下光合自養(yǎng)是健康造礁石珊瑚的主要營(yíng)養(yǎng)方式,而異養(yǎng)營(yíng)養(yǎng)則是造礁石珊瑚在遇到環(huán)境脅迫時(shí)獲得營(yíng)養(yǎng)的一種補(bǔ)充手段。

雖然造礁石珊瑚2種營(yíng)養(yǎng)方式對(duì)環(huán)境變化的響應(yīng)與適應(yīng)性的研究已有不少成果,但總體來說相關(guān)研究仍處于起步階段,還有諸多問題亟待研究人員的深入探索,主要包括:

1)歸納各類因素對(duì)造礁石珊瑚2種營(yíng)養(yǎng)方式的影響。由于影響造礁石珊瑚光合自養(yǎng)和異養(yǎng)營(yíng)養(yǎng)的因素多而復(fù)雜,物種特異性明顯。因此,對(duì)這些因素系統(tǒng)歸納的難度較大,應(yīng)將其作為長(zhǎng)期的研究目標(biāo),逐一甄選出影響不同地區(qū)、不同種類造礁石珊瑚中2種營(yíng)養(yǎng)方式的各類因素,為進(jìn)一步研究環(huán)境變化壓力下珊瑚的營(yíng)養(yǎng)方式提供基礎(chǔ)。

2)深入研究造礁石珊瑚的異養(yǎng)營(yíng)養(yǎng)方式的規(guī)律與環(huán)境適應(yīng)性。相比于光合自養(yǎng),人們對(duì)于造礁石珊瑚異養(yǎng)營(yíng)養(yǎng)的了解還很缺乏。闡明珊瑚異養(yǎng)營(yíng)養(yǎng)的規(guī)律和環(huán)境適應(yīng)性,對(duì)于研究珊瑚生理學(xué)方面大有裨益。對(duì)這一主題的研究能夠更好地解釋在環(huán)境變化下珊瑚異養(yǎng)營(yíng)養(yǎng)發(fā)揮作用的過程和機(jī)理。

3)厘清造礁石珊瑚光合自養(yǎng)與異養(yǎng)營(yíng)養(yǎng)之間的關(guān)系和協(xié)調(diào)模式。造礁石珊瑚2種營(yíng)養(yǎng)方式的聯(lián)系緊密而又具有復(fù)雜的協(xié)調(diào)性,對(duì)這2種營(yíng)養(yǎng)方式關(guān)系的研究是造礁石珊瑚營(yíng)養(yǎng)模式的關(guān)鍵。還應(yīng)加強(qiáng)這2種營(yíng)養(yǎng)方式協(xié)調(diào)模式的研究,深入解析其中包含的生理和生化過程及其調(diào)控機(jī)制,從而為研究珊瑚對(duì)環(huán)境變化壓力的適應(yīng)性提供研究基礎(chǔ)。