陳丹艷 周威 段婧婧 薛利紅 馮彥房

摘要：為了探究黃花水龍（Jussiaea stipulacea Ohwi）和銅錢草（Hydrocotyle verticillata）在不同形態(tài)氮素污水中的抗逆性和適應性，開展了水箱模擬試驗，模擬農(nóng)田徑流污水[總氮（TN）質(zhì)量濃度為8 mg/L，總磷（TP）質(zhì)量濃度為1 mg/L]，研究這2種水生植物對污水中TN、NO-3-N、NH+4-N的凈化能力及其抗性生理響應，設(shè)置2種形態(tài)氮素：以NO-3-N為主（NO-3-N∶NH+4-N=4∶1）和以NH+4-N為主（NH+4-N∶NO-3-N=4∶1）。結(jié)果表明：（1）在2種形態(tài)氮素下2種水生植物處理對氮素去除率明顯高于無水生植物的對照，其中黃花水龍對氮素去除率較高，在高NO-3-N和高NH+4-N形態(tài)下對TN的去除率分別為48%～69%和69%～91%;（2）對不同形態(tài)氮素污水，2種水生植物處理對NO-3-N的去除效果均高于NH+4-N，其中黃花水龍在高NO-3-N和高NH+4-N形態(tài)下對NO-3-N的去除率分別高達58%～66%和79%～91%，而對NH+4-N的去除率僅為-65%～25%和21%～62%;（3）夏季試驗期間，高質(zhì)量濃度氮素增加了黃花水龍和銅錢草的氧化脅迫作用，2種水生植物通過調(diào)節(jié)體內(nèi)抗氧化酶機制來響應。銅錢草體內(nèi)的超氧化物歧化酶（SOD）和過氧化物酶（POD）活性在不同形態(tài)氮素下除第1周外均高于黃花水龍，表明在外界高質(zhì)量濃度氮條件下，銅錢草受到了較大的脅迫;高NO-3-N形態(tài)下黃花水龍的蛋白質(zhì)和葉綠素含量在試驗過程中均高于銅錢草，表明在高硝氮污水脅迫下黃花水龍耐受性更好。

關(guān)鍵詞：黃花水龍;銅錢草;氮素形態(tài);生理響應;抗氧化酶

中圖分類號：X592文獻標識碼：A文章編號：1000-4440（2020）06-1468-07

Abstract：In order to explore the stress resistance and adaptability of Jussiaea stipulacea Ohwi and Hydrocotyle verticillata in sewage with different forms of nitrogen， a water tank experiment was carried out. Using simulated farmland runoff wastewater（the mass concentration of total nitrogen was 8 mg/L， the mass concentration of total phosphorus was 1 mg/L），two forms of nitrogen were set：mainly NO-3-N（NO-3-N∶NH+4-N=4∶1） and NH+4-N（NH+4-N∶NO-3-N=4∶1），to study the purification ability of these two aquatic plants to TN， NO-3-N and NH+4-N in sewage and its resistance physiological response. The results showed that under the two forms of nitrogen， the nitrogen removal rates in the two aquatic plants treatments were significantly higher than those in the control， and the nitrogen removal rate of Jussiaea stipulacea Ohwi was the highest， and the removal rates of TN were 48%-69% and 69%-91% under high NO-3-N and high NH+4-N conditions， respectively. In wastewater with different forms of nitrogen， the removal efficiency of NO-3-N in two aquatic plants treatments was higher than that of NH+4-N. The NO-3-N removal rates of Jussiaea stipulacea Ohwi were 58%-66% and 79%-91% under the conditions of high NO-3-N and high NH+4-N， respectively， while the removal rates of NH+4-N were -65%-25% and 21%-62%， respectively. The high concentration of nitrogen increased the oxidative stress of Jussiaea stipulacea Ohwi and Hydrocotyle verticillata. The two aquatic plants responded to the stress by regulating the antioxidant enzyme mechanism. The activities of superoxide dismutase（SOD）and peroxidase（POD）in Hydrocotyle verticillata were higher than those in Jussiaea stipulacea Ohwi in each cycle except the first week， indicating that under high nitrogen conditions， Hydrocotyle verticillata was under greater stress. Under the conditions of high NO-3-N， the contents of protein and chlorophyll in Jussiaea stipulacea Ohwi were higher than those in Hydrocotyle verticillata during the experiment， indicating that the Jussiaea stipulacea Ohwi was more tolerant under high nitrate wastewater stress.

Key words：Jussiaea stipulacea Ohwi;Hydrocotyle verticillata;nitrogen form;physiological response;antioxidant enzyme

面源污染，亦即非點源污染（Non-point source pollution），是相對于排污點集中、排污途徑明確的點源污染而言的。農(nóng)業(yè)面源污染主要包括農(nóng)用化學品污染（化肥、農(nóng)藥等）、集約化養(yǎng)殖場污染、農(nóng)村生活污水污染等方面[1]。氮、磷作為植物生長的必需養(yǎng)分，在農(nóng)業(yè)生產(chǎn)中被廣泛應用，未被植物吸收的氮、磷隨降雨和灌溉滲入地表水和地下水，造成水體污染和富營養(yǎng)化[2-3]，對自然環(huán)境和人類社會產(chǎn)生極大的危害。水生植物修復技術(shù)適合于城市生活污水的第二級處理、風景區(qū)景觀水體處理和湖泊河流修復[4]。利用生態(tài)濕地塘中水生植物對農(nóng)田流失的氮、磷進行凈化和去除，是當前削減農(nóng)田污染、緩解水體富營養(yǎng)化的重要途徑。而目前國內(nèi)對于水環(huán)境治理和修復的研究起步較晚，對水生植物的研究多集中于對氮、磷等污染物的去除能力以及植物自身生物量的增長等方面，對不同形態(tài)氮素污水引起的植物生理響應方面的研究較少。

銅錢草和黃花水龍是江浙一帶常見的水生植物，因其具有良好的適應性，很多研究者將其用于富營養(yǎng)化水體修復。陳友媛等[5]研究結(jié)果顯示，銅錢草對富營養(yǎng)化水體具備較好的凈化效果，其對總氮、銨態(tài)氮和總磷的去除率分別達到65.1%、95.0%和90.0%以上。常會慶等[6]研究結(jié)果表明黃花水龍對總氮、銨態(tài)氮、硝態(tài)氮和總磷的去除效率分別為62.9%、90.83%、53.90%和71.21%，且與對照相比去除率達到顯著水平（P<0.05）。邵凱迪等[7]研究結(jié)果表明在低NO-3-N質(zhì)量濃度下（4.76～5.09 mg/L），黃花水龍和銅錢草在試驗初期對TN和NO-3-N去除率分別超過80%和90%，在試驗后期黃花水龍仍保持較高的NO-3-N去除率（90%以上）;在高NO-3-N質(zhì)量濃度下（13. 19～13. 96 mg/L），黃花水龍對氮去除能力顯著高于銅錢草。

目前，用于農(nóng)業(yè)面源污染治理的水生植物接納不同形態(tài)氮素污水的生理響應方面的研究相對較少。如何科學地選擇具有一定抗氮、磷脅迫能力的水生植物對農(nóng)業(yè)面源污染治理非常重要。在受到高氮等外界不利環(huán)境影響下，水生植物因其機理的差異，產(chǎn)生了不同的生理代謝和生化反應來減少對自身的傷害，如調(diào)節(jié)滲透壓、光合作用的變化、抗氧化調(diào)節(jié)機制和內(nèi)源激素調(diào)節(jié)等[8]。熊漢鋒等[9]研究發(fā)現(xiàn)苦草葉組織的過氧化物酶（POD）活性、超氧化物歧化酶（SOD）活性和丙二醛（MDA）含量均隨氮、磷質(zhì)量濃度的增加而上升。研究水生植物對不同形態(tài)氮素的生理響應有助于了解植物的生理特性，從而篩選到用于面源污染治理的適宜的水生植物。

因此，本試驗在不同形態(tài)氮素污水處理下研究2種水生植物對氮素的去除效率及其蛋白質(zhì)、葉綠素、丙二醛含量和過氧化物酶、超氧化物歧化酶活性等生理指標變化，以期為農(nóng)業(yè)面源污染治理中植物選擇提供參考。

1材料與方法

1.1試驗材料

黃花水龍（Jussiaea stipulacea Ohwi），柳葉菜科丁香蓼屬，多年生浮葉植物;銅錢草（Hydrocotyle verticillata），天胡荽亞科天胡荽屬，多年生匍匐草本植物。2種植物均采集于江蘇省農(nóng)業(yè)科學院水生植物培育池，選取生長狀況良好的植株。試驗所用的模擬污水用硝酸鈉、氯化銨和磷酸二氫鉀人工配制。試驗容器采用周轉(zhuǎn)箱，其內(nèi)部長、寬、高分別為755 mm、520 mm、500 mm。

1.2試驗方法

試驗場地選取江蘇省農(nóng)業(yè)科學院大棚科研試驗基地，依次排放18個周轉(zhuǎn)箱。試驗中氮、磷模擬質(zhì)量濃度：總氮（TN）質(zhì)量濃度為8 mg/L，總磷（TP）質(zhì)量濃度為1 mg/L。設(shè)置3個處理，包括2個水生植物處理和1個無植物的對照，每個處理分別設(shè)3個重復，分別培養(yǎng)在高NO-3-N（NO-3-N∶NH+4-N=4∶1）和高NH+4-N（NH+4-N∶NO-3-N=4∶1）污水中，每箱污水109 L。銅錢草每箱栽種35 g左右，黃花水龍每箱栽種6株，約為60 g左右。從2019年7月25日開始，到2019年8月28日結(jié)束。正式試驗從8月1日開始，每14 d為一個階段，中間換1次水。水樣每1 d取1次，每次取樣時使用五點取樣法取100 ml水樣，保存于4 ℃冰箱中。同時在每次取樣時原位測定溶解氧（DO）濃度、酸堿度（pH）和溫度。每7 d每箱取出相同質(zhì)量的植物樣品，用自來水洗凈瀝干后，用錫紙包裹后保存于-30 ℃冰箱中。

1.3指標測定

水溫、溶解氧（DO）濃度和pH使用意大利哈納HI9829便攜式水質(zhì)測定儀進行現(xiàn)場測定。水體中NO-3-N、NH+4-N和TN濃度使用荷蘭SKALAR SAN+SYSTEM流動分析儀測定。植物生理指標（蛋白質(zhì)含量、葉綠素含量、過氧化物酶活性、丙二醛含量和超氧化物歧化酶活性）使用南京建成生物工程研究所生產(chǎn)的試劑盒測定。

每一階段水體中TN、NO-3-N和NH+4-N的去除率使用以下公式計算：

1.4數(shù)據(jù)分析

采用WPS及SPSS19.0進行數(shù)據(jù)處理，采用Duncans法進行差異顯著性分析。

2結(jié)果與分析

2.12種水生植物在不同形態(tài)氮素下的脫氮效率

黃花水龍和銅錢草2種水生植物在高NO-3-N形態(tài)下的脫氮效率如圖1所示。試驗第1階段黃花水龍?zhí)幚韺N和NO-3-N的去除率與銅錢草處理無顯著差異，但均顯著高于對照，第2階段2種水生植物處理對TN和NO-3-N的去除率均顯著高于對照。2個試驗階段2種水生植物處理間對NH+4-N的去除率均沒有顯著差異。2種水生植物處理對TN、NO-3-N和NH+4-N的去除率第1階段均高于第2階段。其中銅錢草對TN、NO-3-N和NH+4-N的去除率分別為49%～56%、49%～61%和-46%～20%，黃花水龍分別為48%～69%、58%～66%和-65%～25%。

2種植物在高NH+4-N形態(tài)下的脫氮效率如圖2所示。2種水生植物處理在2個階段對TN和NO-3-N的去除率均高于對照，其中第2階段對NO-3-N的去除率黃花水龍?zhí)幚盹@著高于銅錢草處理。2種水生植物處理間在2個階段對NH+4-N的去除率無顯示差異。銅錢草對TN、NO-3-N和NH+4-N的去除率分別為60%～87%、38%～58%和32%～60%，黃花水龍分別為69%～91%、79%～91%和21%～62%。

2.22種水生植物在不同形態(tài)氮素下蛋白質(zhì)和葉綠素含量變化

在不同形態(tài)氮素下2種水生植物蛋白質(zhì)含量如圖3所示，第2階段的蛋白質(zhì)含量低于第1階段，與第1階段相比下降了77%～89%，表明換水后2種水生植物生長受到嚴重脅迫。高NO-3-N形態(tài)下第1周2種水生植物蛋白質(zhì)含量差異顯著，高NH+4-N形態(tài)下2種水生植物蛋白質(zhì)含量沒有顯著差異。

如圖4所示，葉綠素含量與蛋白質(zhì)含量的變化類似，2種水生植物第2階段的葉綠素含量均低于第1階段，表明在第2階段植物生長受到嚴重脅迫。高NO-3-N形態(tài)下黃花水龍葉綠素含量均高于銅錢草，高NH+4-N形態(tài)下2種水生植物葉綠素含量無顯著差異。高NO-3-N形態(tài)下第1階段黃花水龍和銅錢草的葉綠素含量分別下降了71%和79%;第2階段銅錢草葉綠素含量下降了37%，黃花水龍葉綠素含量沒有變化。高NH+4-N形態(tài)下第1階段銅錢草葉綠素含量下降了14%，而黃花水龍葉綠素含量上升了9%;第2階段銅錢草葉綠素含量上升了49%，黃花水龍葉綠素含量下降了31%。第1周不同氮素形態(tài)下黃花水龍的葉綠素含量表現(xiàn)出顯著差異，第4周高NO-3-N形態(tài)下2種水生植物葉綠素含量呈現(xiàn)顯著差異。

2.32種水生植物在不同形態(tài)氮素下抗氧化酶活性變化

超氧化物歧化酶（SOD）是活性氧清除系統(tǒng)中第1個發(fā)揮作用的抗氧化酶，是細胞防御活性氧毒害作用的第1道防線。如圖5所示，第1階段2種水生植物在不同形態(tài)氮素下隨試驗時間增加體內(nèi)SOD活性均有所下降，第2階段2種水生植物在不同形態(tài)氮素下隨試驗時間增加體內(nèi)SOD活性變化不大。第1階段在相同形態(tài)氮素下2種水生植物表現(xiàn)出顯著差異，第2階段在相同形態(tài)氮素下2種水生植物只在第3周表現(xiàn)出顯著差異。

2種水生植物過氧化物酶（POD）活性的變化如圖6所示。從圖6中可以看出，換水后POD活性顯著增加。第1階段銅錢草在2種形態(tài)氮素下的POD活性增加率高于黃花水龍;第2階段銅錢草在2種形態(tài)氮素下的POD活性下降高于黃花水龍。第1階段銅錢草POD活性在不同形態(tài)氮素下無顯著差異，而黃花水龍只在第1周差異顯著。高NO-3-N形態(tài)下2種水生植物POD活性在第2周和第3周差異顯著，高NH+4-N形態(tài)下2種水生植物POD活性除第4周外均有顯著差異。

2.42種水生植物在不同形態(tài)氮素下丙二醛活性的變化

丙二醛（MDA）是膜脂過氧化的重要產(chǎn)物，作為膜脂過氧化指標，其含量的變化可反映逆境條件下膜系統(tǒng)受傷害的程度。2種水生植物MDA含量變化如圖7所示，相同濃度下2種水生植物的MDA含量比較一致，只有在第1周高NO-3-N形態(tài)下和第4周高NH+4-N形態(tài)下2種水生植物表現(xiàn)出顯著差異。第1階段高NO-3-N形態(tài)下黃花水龍和銅錢草的MDA含量均下降，分別下降80%和81%;高NH+4-N形態(tài)下2種水生植物則均上升了41%。第2階段高NO-3-N形態(tài)下黃花水龍和銅錢草的MDA含量分別下降了38%和43%，高NH+4-N形態(tài)下2種水生植物則分別下降了5%和94%。

3討論

3.1溝渠植物水質(zhì)凈化效果及影響因素

溝渠植物不但可以通過吸收作用去除氮、磷等污染物，還可以通過根系釋放氧氣和分泌物加速氮的轉(zhuǎn)化。本試驗于8月份進行，為溝渠植物的生長旺盛期，對模擬污水有較好的凈化效果?？傮w而言，2種水生植物對TN、NO-3-N和NH+4-N的最高去除效率分別為91%、91%和62%，且均在高NH+4-N氮素形態(tài)下去除率達到最大值。不同植物種類在營養(yǎng)吸收能力、根系分布、氧氣釋放量、生物量和抗逆性方面存在差異，從而對污水的凈化效率不同[10]。在本試驗高氮濃度下銅錢草出現(xiàn)葉片發(fā)黃、生物量減少的現(xiàn)象，其對TN、NO-3-N和NH+4-N的去除率相對較低;相比而言，黃花水龍在試驗過程中生長狀況較好，收獲時生物量增加了2倍以上，在高NO-3-N和高NH+4-N下對氮素的去除能力較高（對TN的去除率分別為48%～69%和69%～91%，對NO-3-N的去除率分別為58%～66%和79%～91%），表明在這2種形態(tài)氮素下黃花水龍與銅錢草相比有著更好的適應性。在本試驗2種形態(tài)氮素下，黃花水龍對TN和NO-3-N的去除率均高于對照，這表明黃花水龍對以NO-3-N為主要形態(tài)氮素的污水具有較大的消納潛力，這與王超等[11]的研究結(jié)果相一致。植物殘體分解后給藻類提供了基質(zhì)，附植藻類開始產(chǎn)生，進一步威脅到植物的生存，進而影響植物對氮素的去除。本研究中銅錢草和黃花水龍在第2周最后就有附植藻類產(chǎn)生。已有研究結(jié)果表明，附植藻類會在沉水植物表面形成一層膜，阻礙植物對養(yǎng)分的吸收并且減弱光照度，進而降低水生植物的光合作用，對沉水植物的生長產(chǎn)生不利影響[12-13]。

溝渠植物可以通過光合作用增加水體中溶解氧的侵蝕深度，創(chuàng)造出好氧-厭氧的微環(huán)境，從而促進微生物的硝化/反硝化作用[14]。黃花水龍在試驗期間莖部粗壯，許多沉沒于水中的莖部也生長出發(fā)達的不定根系，這為微生物提供了良好的附著場所。其葉片和莖稈大量浮出水面，從一定程度上削減了水面以下光照度，從而使沉沒于水中部分的光合作用強度減弱，促進了水面以下水生植物根際區(qū)域厭氧界面的生成，為微生物的反硝化作用提供更加適宜的環(huán)境。無植物的對照處理也具有一定的氮素去除能力，這主要是其中生長的藻類及反硝化微生物共同作用的結(jié)果[15]。陳友媛等[5]研究發(fā)現(xiàn)，在TN質(zhì)量濃度為6.70 mg/L，以NH+4-N為主要氮素，銅錢草對水中TN、NO-3-N和NH+4-N的去除率分別為65.1%、47.1%和95.0%。而在本試驗中，在2個主要形態(tài)氮素下2種水生植物組對NO-3-N的去除率均較高，特別是黃花水龍，在高NO-3-N形態(tài)和高NH+4-N形態(tài)下對NO-3-N去除率分別在58%和79%以上，顯著高于對照，反硝化作用在其中的影響不可忽視。

除了植物種類外，影響氮素去除率的因素還有很多，如溫度、pH值、溶解氧含量、污水濃度、氮素形態(tài)等[16-18]。前人對于污染物濃度和去除效率之間的關(guān)系有過許多研究。袁東海等[16]認為人工濕地凈化對污水中污染物的初始濃度有一定的要求，污染物較低情況下人工濕地凈化效果較好，污染物濃度較高情況下其凈化效果下降。凈水效果存在銨態(tài)氮、硝銨態(tài)氮濃度閾值，閾值之內(nèi)凈水效果與濃度呈正相關(guān)關(guān)系，閾值因植物不同而異;水體環(huán)境氮素濃度達到一定閾值時，水生植物會受到逆境脅迫，其正常的生理活動會受到影響，去除能力亦受到限制[17]。

3.2溝渠植物對氮素脅迫的生理響應機制

20世紀60年代末，F(xiàn)ridovieh提出生物自由基傷害假說，植物在逆境條件下，細胞內(nèi)產(chǎn)生過量自由基，這些自由基能引發(fā)膜脂過氧化作用，造成膜系統(tǒng)的傷害[19]。自由基還能干擾植物細胞的光合、呼吸及其他代謝過程，嚴重時會導致植物細胞死亡[20-21]。超氧化物歧化酶（SOD）和過氧化物酶（POD）是保護系統(tǒng)的主要酶[22]。當植物受到高濃度氮素脅迫時，SOD和POD通過協(xié)調(diào)作用，防御細胞膜過氧化，從而減輕植物受害程度。當植物受到的脅迫越嚴重時，體內(nèi)SOD和POD活性越高，對逆境的耐受性也就越強。銅錢草體內(nèi)的SOD和POD活性在高氮素條件下顯著上升，說明銅錢草受到了較大的環(huán)境脅迫，且SOD和POD在其抵抗環(huán)境脅迫中可能扮演重要角色。

本試驗是在江蘇省農(nóng)業(yè)科學院大棚科研試驗基地進行的，夏季白天溫度最高可達45 ℃。研究發(fā)現(xiàn)，在40 ℃高溫脅迫下銅錢草植株葉片變黃，葉綠素含量、Fv/Fm、qP和ETR等參數(shù)值下降，光曲線呈現(xiàn)不規(guī)律變化[23]。本試驗中，在高溫和高氮污水的雙重作用下，尤其是高NO-3-N處理時黃花水龍和銅錢草體內(nèi)的膜脂過氧化加劇，生長受到脅迫。

丙二醛（MDA）是高活性的脂過氧化物，能交聯(lián)脂類、核酸、糖類及蛋白質(zhì)，逆境條件下其在細胞中的積累常造成質(zhì)膜受損[24]。在本試驗中，在換水前的2周，銅錢草的MDA含量在不同形態(tài)氮素下均高于黃花水龍，表明這一階段銅錢草受到嚴重脅迫。植物體內(nèi)的蛋白質(zhì)大多數(shù)是參與各種代謝的酶類，其含量是了解植物體總代謝的一個重要指標[25]。而在逆境條件下，不同植物體內(nèi)蛋白質(zhì)的合成會表現(xiàn)出一定的差異[26]。因此，可用植物體內(nèi)的可溶性蛋白質(zhì)含量判定污水對植物生理的影響情況。本試驗高NO-3-N形態(tài)下黃花水龍的蛋白質(zhì)含量在試驗第1階段中顯著高于銅錢草，表明在這一階段高NO-3-N污水脅迫下，黃花水龍的耐受性更好。

光合作用被認為是植物對環(huán)境變化反應最為敏感的生理過程之一[27-29]，而葉綠素是光合作用中完成光能吸收的主要色素[30]。高鹽脅迫抑制葉綠素合成關(guān)鍵酶的活性，激活葉綠素酶，從而加速葉綠素的降解[31]。但有研究結(jié)果表明水體中較高的氮、磷濃度對水生植物而言，與鹽脅迫、環(huán)境污染物脅迫一樣是一種逆境脅迫，影響其正常生理活動[10，22，25]。在本試驗中，高NO-3-N形態(tài)下黃花水龍的葉綠素含量在試驗過程中均高于銅錢草，同樣表明黃花水龍受到的環(huán)境脅迫影響較小。

綜上所述，黃花水龍和銅錢草在接納2種形態(tài)氮素污水時對氮素的去除率明顯高于無植物對照，且黃花水龍對氮素去除率較高。與對照相比，在高NO-3-N和高NH+4-N形態(tài)下2種水生植物對氮素，特別是NO-3-N和TN的去處效率均較高。試驗期間，高濃度氮素增加了黃花水龍和銅錢草的氧化脅迫作用，2種水生植物通過調(diào)節(jié)體內(nèi)抗氧化酶機制響應氧化脅迫。在外界高氮濃度條件下，銅錢草受到的脅迫較大，而黃花水龍的耐受性較好。

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（責任編輯：張震林）