日本梅花鹿與大豐麋鹿發(fā)情期反芻行為的差異

張宜貴， Ullah Sana， Takasu Fugo， 李忠秋*

(1. 南京大學生命科學學院動物行為與保護實驗室，南京210023； 2. 奈良女子大學環(huán)境科學學部，日本奈良630-8506)

反芻是指食草動物進食一段時間后將半消化的食物從胃(一般是瘤胃)里返回嘴里再次咀嚼。反芻包含2個過程：1)食團從瘤胃中逆嘔至口中；2)對逆嘔出來的食團進行咀嚼再吞回瘤胃(Moquinetal.，2010；Li，2013；Wangetal.，2018)。食草動物的反芻行為對其充分消化有重要的作用，因為反芻動物在采食時都是匆忙進食，大部分食物未經充分咀嚼就吞咽進入瘤胃，而反芻可以通過反復咀嚼把食物分解成更小的顆粒以便食物在皺胃中被消化吸收(Wilson，1994；Pérez-Barbería & Gordon，2010)。

研究表明，一些內外因素如體型、覓食地、天氣等均可影響食草動物的反芻行為(Blanchard & Fritz，2008；Moquinetal.，2010；Pérez-Barbería & Gordon，2010)。其中體型被認為是影響反芻行為的最重要因素(體型較大的個體會增加反芻頻率或反芻次數、降低咀嚼速率等)，而體型通常與個體的性別和年齡具有密切聯系(Toit & Yetman，2005；Pérez-Barbería & Gordon，2010)，因此，本文采用性別和年齡表征種間個體體型。Jarman-Bell原理表明，體型較大的動物由于新陳代謝需求低與腸道容量比例大可以以高纖維含量的低質量食物為食(Jarman，1974)。研究指出，新陳代謝需求、腸道容量和瘤胃體積與體型相關(Bell，1971；Jarman，1974；Pérez-Barberíaetal.，2008)，即體型較大的動物能夠使食物停留在瘤胃的時間更長，因此比體型較小的動物消化吸收更多的營養(yǎng)。而體型較小的動物從低質量的食物中(例如高纖維含量的食物)汲取營養(yǎng)的能力不占優(yōu)勢。同種動物可能會因性別、年齡不同而采取不同的反芻或咀嚼對策去最大化吸收能量和營養(yǎng)。

為了更好地研究反芻行為，研究者已經提出一系列特定的參數描述反芻行為，例如反芻時間/休息時間、食團咀嚼時間、單個食團咀嚼次數(咀嚼頻率)以及單位時間咀嚼次數(咀嚼速率)(Pérez-Barbería & Gordon，2010；Li，2013)。麋鹿Elaphurusdavidianus為我國的特有珍稀鹿科Cervidae動物，Li(2013)較為系統地研究了體型因素即性別年齡對麋鹿反芻行為的影響，而體型因素是否在具有體型差異的物種種間也發(fā)揮作用尚不清楚。2018年 9月本研究組應邀到日本奈良進行學術交流。奈良的日本梅花鹿Cervusnipponnippon種群大且不懼人，方便行為學觀察，其體型小于麋鹿，且體型具有明顯的年齡性別差異。因此，利用相同的觀察方法對日本梅花鹿進行反芻行為研究，試圖比較麋鹿和日本梅花鹿反芻行為的種間及種內差異。

1 研究方法

1.1 研究地點和研究對象

日本梅花鹿的反芻數據在2018年9月收集于日本奈良市奈良公園(135°50′34.9″E，34°41′06.7″N)；麋鹿的反芻數據在2012年7—8月收集于中國江蘇大豐麋鹿國家級自然保護區(qū)(120°48′42.00″E，32°59′35.50″N)。

日本梅花鹿成年個體體長約150 cm，成年雄鹿體質量約150 kg，成年雌鹿100～120 kg，僅雄鹿有角，成年雄鹿角一般有4個分叉(鮮有5個分叉)，全身有明顯的白色斑點(宋延齡，劉志濤，2005)。麋鹿成年個體體長約200 cm，成年雄鹿體質量約180 kg，成年雌鹿約140 kg，亞成雄性約130 kg，亞成雌性約100 kg，幼體約13 kg(蔣志剛，丁玉華，2011)，僅雄性有角。

研究期間，記錄每只被觀測樣本的性別、年齡，并根據體型、體長、體高以及角的形狀和大小分為5個類型：幼體(體小，無角，不能明顯區(qū)分雌雄)、亞成雄性(有角但未分叉)、亞成雌性(體型約為成年的2/3，無角)、成年雄性(角粗大，分兩叉或兩叉以上，體長1.60～1.73 m)和成年雌性(無角，體長僅次于成年雄性)(戚文華等，2010；Li，2013)。

1.2 行為取樣及數據分析

日本梅花鹿的行為采用焦點取樣法在奈良公園草地上進行，研究者在10 m以外進行觀測以降低對目標動物的擾動。雖無法進行個體識別，也未對目標動物標記，但公園內鹿群數量較大，且選取不同的觀測地點，基本排除了同一個體被重復取樣的可能性；麋鹿反芻數據收集(行為取樣方法同日本梅花鹿)和整理由本研究組在2012年完成(Li，2013)。

共收集發(fā)情期的77只日本梅花鹿個體和104只麋鹿個體的臥息反芻數據。其中，日本梅花鹿幼體24只，亞成雄性10只，亞成雌性17只，成年雄性13只，成年雌性13只；麋鹿幼體13只，亞成雄性24只，亞成雌性19只，成年雄性34只，成年雌性14只。

數據經驗證滿足正態(tài)分布，采用單因素方差分析(One-Way ANOVA)驗證了性別-年齡(幼體、亞成雄性、亞成雌性、成年雄性、成年雌性)對日本梅花鹿和麋鹿反芻行為的影響，同時分析比較了兩者反芻行為差異，探索種內和種間不同的反芻對策和咀嚼對策。數據分析使用SPSS 20.0，顯著水平設置為0.05。

2 結果

對日本梅花鹿的研究表明，性別-年齡對咀嚼速率有極顯著影響(F4，72=5.230，P=0.001)，咀嚼速率為幼體>亞成雌性>亞成雄性>成年雌性>成年雄性；性別-年齡對食團咀嚼時間有顯著影響(F4，72=3.313，P=0.015)，食團咀嚼時間為成年雄性>亞成雄性>成年雌性>亞成雌性>幼體；未發(fā)現性別-年齡對咀嚼頻率有顯著影響(F4，72=1.810，P=0.136)(表1)。

對麋鹿的研究結果表明，性別-年齡對咀嚼頻率(F4，99=4.770，P=0.001)有極顯著影響，咀嚼頻率為幼體>亞成雌性>亞成雄性>成年雌性>成年雄性；未發(fā)現性別-年齡對食團咀嚼時間(F4，99=1.661，P=0.165)和咀嚼速率(F4，99=2.121，P=0.084)有顯著影響(表2)。

表1 性別-年齡對日本奈良日本梅花鹿反芻參數的影響Table 1 Effect of sex-age on the rumination parameters of Cervus nippon nippon in Nara Park， Japan

注： 同一列相同字母表示差異沒有統計學意義； 表2同

Notes： the same letter in the same column indicates there is no significant difference； the same as table 2

表2 性別-年齡對大豐麋鹿反芻參數的影響Table 2 The effect of sex-age on rumination parameters of Elaphurus davidianus in Jiangsu province， China

日本梅花鹿和麋鹿的反芻行為在咀嚼頻率上的差異有統計學意義(F1，179=4.336，P=0.039)，在食團咀嚼時間(F1，179=26.391，P<0.001)和咀嚼速率(F1，179=56.414，P<0.001)上的差異有高度統計學意義(表3)。

表3 日本梅花鹿和大豐麋鹿反芻參數的對比Table 3 Comparison of the rumination parameters between Cervus nippon nippon in Nara Park， Japan and Elaphurus davidianus in Jiangsu province， China

3 討論

本研究結果表明，性別和年齡顯著影響奈良日本梅花鹿的咀嚼速率和食團咀嚼時間及大豐麋鹿的咀嚼頻率，即性別-年齡在種內一定程度上影響了2種鹿科動物的反芻行為。以往研究表明，個體的性別和年齡可以影響反芻參數(Oakesetal.，1992；Dasetal.，1999；Melladoetal.，2005；Li，2013)，同時指出性別-年齡的影響與體型的影響非常相似(Grossetal.，1995；Toitetal.，2005；Pérez-Barberíaetal.，2008；Moquinetal.，2010)，即體型通常和性別-年齡有關。在對人類咀嚼效率的研究中發(fā)現，當控制體型時，性別和年齡對人類咀嚼效率的影響也隨之消失(Grossetal.，1995)。這是因為體型與決定牙齒有效性的咬合面積存在一定的關系(Shipleyetal.，1994；Pérez-Barbería & Gordon，1998；Melladoetal.，2005)。因此，個體可以通過改變咀嚼行為補償牙齒有效性的降低，進而提升咀嚼效率。

本研究中日本梅花鹿的咀嚼速率按幼體、亞成雌性、亞成雄性、成年雌性、成年雄性遞減，且性別-年齡對咀嚼速率有極顯著影響。行為取樣時，觀察到當在同一片草地采食時，體型較小的個體不停更換采食站以獲得高質量的食物，而體型較大的個體則在同一采食站采食更長時間。這與Ruckstuhl(1998)的研究結果一致，即體型較小的雌性大角羊Oviscanadensis在采食時的平均移動距離是體型較大雄性的4倍。

日本梅花鹿隨體型的增大，采取了不同的反芻和咀嚼對策，即在幼體時采食高質量的食物(低纖維)，咀嚼速率高，食團咀嚼時間短；成年個體采食低質量的食物(高纖維)，咀嚼速率低，食團咀嚼時間長。相同年齡的雌鹿比雄鹿的咀嚼速率更大，食團咀嚼時間更短。Pérez-Barbería等(2008)研究指出，Jarman-Bell原理可以解釋有蹄類草食動物性別分離的出現，即兩性個體在食物消化率上存在差異。本研究結果也為Jarman-Bell原理在解釋有蹄類草食動物體型的性別差異上提供了有力的證據，體型更大的雄性通過一定的反芻對策能比雌性更好地消化高纖維的低質量食物。

事實上，體型對反芻行為的影響亦表現在種間水平上(Pérez-Barberíaetal.，2008)。本研究比較了大體型麋鹿和小體型日本梅花鹿的反芻行為差異。結果表明，兩者在咀嚼頻率、食團咀嚼時間和咀嚼速率上均有顯著差異，體型更大的麋鹿咀嚼速率更小、食團咀嚼時間更長。由此可見，日本梅花鹿和麋鹿采取了不同的反芻和咀嚼策略最大化吸收營養(yǎng)。本研究結果與Jarman-Bell原理最初用來解釋不同體型的非洲有蹄類動物采食不同纖維含量的食物相吻合，即體型更大的麋鹿會比體型較小的梅花鹿采食纖維含量較高的食物，如四川梅花鹿Cervusnipponsichuanicus多喜采食植物的芽、枝梢、嫩枝葉等(郭延蜀，2001)，而麋鹿則可以采食干草或枯枝(王軼，王文，2011)。對同域分布的有蹄類食草動物而言，體型較大的物種由于低新陳代謝需求與大腸道容量比例可以以低質量的食物(高纖維含量)為食，而體型較小的物種則由于高新陳代謝需求與小腸道容量比例以高質量的食物(低纖維)為食，從而達到共存。這將為建立混合種群的珍稀有蹄類草食動物自然保護區(qū)提供思路。

種內種間的反芻行為差異，可能都是體型效應的一個縮影。反芻行為體型效應的產生，可能與其食性及食物選擇有關(Pérez-Barbería & Gordon，2010)。受代謝率和進食能力的影響，體型較小的動物傾向于挑選少量的高質量(低纖維)的食物，而體型較大的動物則傾向于挑選大量的低質量(高纖維)的食物(Jarman，1974)。當較大的動物消化低質量的食物時，低咀嚼速率和長時間咀嚼可以提高咀嚼效率(Soestetal.，1994；Li，2013)。因此體型可能是影響反芻行為最重要的因子之一。

日本梅花鹿的反芻行為還可以作進一步的研究，例如覓食地、天氣等對反芻的影響及其影響機制；探索繁殖期和非繁殖期反芻行為是否存在差異；不同性別-年齡的日本梅花鹿在休息時用于反芻的時間是否存在差異等。這將有助于進一步了解有蹄類動物的反芻行為，并為珍稀有蹄類動物保護、馴化及管理提供思路。

致謝：南京大學動物行為與保護實驗室的王琳、羅云超、汪開寶、李雨航、萬月、王鑫鑫、武亦乾、常浩等同學參與了野外調查，在此一并致謝。