不同嗜食寄主對西花薊馬胰蛋白酶基因CL4520.Contig1表達量的影響

謝文　郅軍銳　劉利　呂莎莎　周治成

摘要：為明確西花薊馬取食不同嗜食寄主對其體內(nèi)胰蛋白酶基因CL4520.Contig1表達量的影響，研究了西花薊馬從菜豆豆莢分別轉(zhuǎn)換到較嗜食寄主菜豆植株和非嗜食寄主蠶豆植株上繼代飼養(yǎng)1、2、3代后，其2齡若蟲和成蟲體內(nèi)CL4520.Contig1表達量的異同。結(jié)果表明，轉(zhuǎn)換到菜豆植株上繼代飼養(yǎng)的1、2、3代西花薊馬2齡若蟲體內(nèi)CL4520.Contig1表達量分別比對照降低了61.86%、13.16%、19.10%，在成蟲體內(nèi)降低了57.07%、88.03%、12.41%;轉(zhuǎn)換到蠶豆植株上繼代飼養(yǎng)的1、2、3代西花薊馬2齡若蟲體內(nèi)CL4520.Contig1表達量分別是對照的2.33倍、6.06倍、4.10倍，成蟲則是對照的3.93倍、6.44倍、5.55倍。由此得出，當轉(zhuǎn)換寄主后，西花薊馬體內(nèi)胰蛋白酶基因CL4520.Contig1會迅速產(chǎn)生響應，其表達量發(fā)生明顯變化，CL4520.Contig1的表達量在取食嗜食寄主菜豆植株時受到一定的抑制，而在取食非嗜食寄主蠶豆植株時明顯被激活，且CL4520.Contig1的表達量在西花薊馬不同齡期存在差異。

關(guān)鍵詞：西花薊馬;不同嗜食寄主;胰蛋白酶;基因表達量

中圖分類號： S433.89;Q786文獻標志碼： A

文章編號：1002-1302（2020）07-0069-05

寄主植物和昆蟲在長期的進化過程中相互影響、相互適應或協(xié)同進化，當寄主植株被昆蟲取食時會產(chǎn)生多種防御物質(zhì)[1]，而植食性昆蟲面對寄主的防御機制，也會在進化過程中形成相應的反防御機制，其中昆蟲體內(nèi)的消化酶就起到了重要作用[2]。昆蟲利用其體內(nèi)消化酶降解植物淀粉和蛋白質(zhì)等，達到消化和吸收營養(yǎng)物質(zhì)的目的;同時，昆蟲體內(nèi)消化酶活性的高低反映了昆蟲對營養(yǎng)物質(zhì)消化吸收的能力和生長發(fā)育的速率[3-5]。胰蛋白酶（trypsin，TRY）是昆蟲中腸中重要的蛋白水解酶，可以有力迅速地激活其他蛋白酶原，進而行使消化功能[6]。此外，胰蛋白酶還具有阻止前體細胞抗體毀滅的功能[7]。

西花薊馬[Frankliniella occidentalis （Pergande）]屬纓翅目（Thysanoptera）薊馬科（Thripidae）。21世紀初，西花薊馬在我國北京首次被報道[8]，之后迅速傳播擴散，近年來相繼在吉林[9]、新疆[10]、寧夏[11]和內(nèi)蒙古中西部[12]等地被發(fā)現(xiàn)。西花薊馬主要通過銼吸式口器危害寄主植物的葉、花和果實[13]，也可傳播番茄斑萎病毒（tomato spotted wilt virus，TSWV）等多種植物病毒，加重對植物的危害[14-15]，是世界危險性害蟲。

西花薊馬是典型的多食性害蟲，可危害不同種類植物，主要危害花卉、蔬菜和果樹等，寄主達60多個科500多種植物，可在不同寄主植物間遷移擴散危害[16]。但西花薊馬在不同寄主植株上的發(fā)育歷期、產(chǎn)卵量和著蟲率等有明顯差異[17-19]。由于不同寄主植株所含營養(yǎng)物質(zhì)的質(zhì)和量不同[20]，昆蟲取食誘導產(chǎn)生的防御物質(zhì)也不同，因此導致昆蟲在不同寄主上適應性不同。Kotkar等的研究結(jié)果表明，昆蟲取食不同寄主植株后消化酶活性都會不同[21-22]，說明不同寄主是影響昆蟲體內(nèi)消化酶活性的重要因子。牟峰的研究表明，取食不同處理菜豆植株后，西花薊馬體內(nèi)消化酶活性發(fā)生顯著變化[23];姜麗娜等研究發(fā)現(xiàn)，取食不同寄主植株的西花薊馬體內(nèi)消化酶活性變化不一致[6];在蒲恒滸等的研究中，西花薊馬取食不同誘導處理的番茄植株后，其體內(nèi)消化酶活性顯著高于取食健康的番茄植株[24]，但這些研究中并未報道不同嗜食寄主對西花薊馬消化酶基因表達量的影響。

為研究不同嗜食寄主對西花薊馬消化酶基因表達量的影響，以及西花薊馬取食不同寄主后的逐代適應過程，本試驗在前人明確菜豆植株為西花薊馬較嗜食寄主和蠶豆植株為非嗜食寄主的基礎(chǔ)上[18，25]，研究了取食菜豆豆莢的西花薊馬分別轉(zhuǎn)換到較嗜食寄主菜豆植株和非嗜食寄主蠶豆植株上繼代飼養(yǎng)1、2、3代后，其2齡若蟲和成蟲體內(nèi)胰蛋白酶基因CL4520.Contig1的表達量，以期揭示西花薊馬對不同嗜食寄主植物的適應性的異同，為明確西花薊馬與寄主之間的互作機制奠定基礎(chǔ)。

1 材料與方法

1.1 材料

1.1.1 供試蟲源

西花薊馬采自貴州省貴陽市花溪周邊蔬菜地，鑒定后在人工氣候箱[RXZ型，購自寧波江南儀器廠，溫度為（25±1） ℃，相對濕度為（70±5）%，光—暗周期為14 h—10 h]以菜豆豆莢長期繼代飼養(yǎng)達20代以上。

1.1.2 供試寄主

菜豆品種選自河北省辛集市盛農(nóng)種子公司的金束鹿泰國地豆王，于人工氣候室（條件同人工氣候箱）內(nèi)培養(yǎng)菜豆植株，每營養(yǎng)缽（直徑10 cm，高9 cm）培育2株清潔苗，待菜豆長至15 cm左右、3～4張真葉時，取長勢一致的菜豆植株作為供試寄主植物，生長期間不施用任何農(nóng)藥。

蠶豆品種選自康樂縣進忠農(nóng)產(chǎn)品實業(yè)開發(fā)有限責任公司的臨蠶五號，于人工氣候室內(nèi)培養(yǎng)蠶豆植株（條件同上），每營養(yǎng)缽（直徑10 cm，高9 cm）培育4株清潔苗，待蠶豆長至15 cm左右、8～10張葉時，取長勢一致的蠶豆植株作為供試寄主植物。生長期間不施用任何農(nóng)藥。

1.2 試驗方法

1.2.1 菜豆和蠶豆植株上F1代西花薊馬的飼養(yǎng)及2齡若蟲和成蟲的取樣

選取健康、長勢一致的菜豆、蠶豆植株各60缽，每個養(yǎng)蟲籠中放置12缽寄主植株，取人工氣候箱內(nèi)菜豆豆莢上飼養(yǎng)的已交配3 d的西花薊馬雌成蟲分別接到菜豆植株和蠶豆植株上，每缽植株約100頭雌成蟲，24 h后，剔除所接所有成蟲，每天觀察葉片上孵化出的若蟲情況，待西花薊馬若蟲達2齡階段，每個養(yǎng)蟲籠中挑取200頭若蟲為1個樣，放入1.5 mL離心管中，貼上標簽，立即用液氮冷凍于-80 ℃下冰箱中保存，以備提取總RNA時取用。同時保留一定若蟲繼續(xù)在植株上飼養(yǎng)，至成蟲階段后取成蟲150頭放入1.5 mL離心管中，貼上標簽，立即用液氮冷凍于-80 ℃下冰箱中保存，以備提取總RNA時取用。在飼養(yǎng)過程中，如有萎蔫植株，及時補加新鮮長勢相同的植株。試驗設(shè)置5個養(yǎng)蟲籠，每個養(yǎng)蟲籠的西花薊馬為1個重復。

1.2.2 菜豆和蠶豆植株上F2代西花薊馬的飼養(yǎng)及2齡若蟲和成蟲的取樣

在“1.2.1”節(jié)中成蟲取樣2～3 d后，另取已交配的F1代雌成蟲100頭，依照“1.2.1”節(jié)中相同的方法轉(zhuǎn)移到新的養(yǎng)蟲籠健康的同種植株上，待分別發(fā)育到2齡若蟲和成蟲后，對2齡若蟲和成蟲取樣，貼上標簽后，立即用液氮冷凍置于-80 ℃下冰箱中保存。試驗設(shè)置5個養(yǎng)蟲籠，每個養(yǎng)蟲籠的西花薊馬為1個重復。

1.2.3 菜豆和蠶豆植株上F3代西花薊馬的飼養(yǎng)及2齡若蟲和成蟲的取樣

在“1.2.2”節(jié)的中成蟲取樣2～3 d后，另取已交配的F2代雌成蟲100頭，依照“1.2.1”節(jié)中相同的方法轉(zhuǎn)移到新的養(yǎng)蟲籠健康的同種植株上，待分別發(fā)育到2齡若蟲和成蟲后，對2齡若蟲和成蟲取樣，貼上標簽后，立即用液氮冷凍置于-80 ℃下冰箱中保存。試驗設(shè)置5個養(yǎng)蟲籠，每個養(yǎng)蟲籠的西花薊馬為1個重復。

試驗以菜豆豆莢上長期繼代飼養(yǎng)的西花薊馬2齡若蟲及雌成蟲為對照。

1.2.4 西花薊馬成蟲和2齡若蟲總RNA的提取

參照SV Total RNA分離純化試劑盒（Promega）說明書步驟進行西花薊馬成蟲和2齡若蟲總RNA的提取，取吸光度比D260 nm/D280 nm處于1.9～2.1之間及D260 nm/D230 nm為2.1左右的RNA備用。

1.2.5 反轉(zhuǎn)錄

根據(jù)RevertAid First Strant cDNA Synthesis Kit反轉(zhuǎn)錄試劑盒（Thermo）的操作方法進行反轉(zhuǎn)錄。

1.2.6 引物設(shè)計

引物序列CL4520.Contig1_All-F：CGGTTGTGGAATGGCTAA;CL4520.Contig1_All-R：ACTAGAACGGACGGACTC。引物由生工生物工程（上海）股份有限公司合成。

1.2.7 實時熒光定量（realtime qPCR）分析

以西花薊馬EF-1基因作為內(nèi)參基因[26]。本試驗借助Mx3000PTM熒光定量PCR儀和MxPro軟件，以FastStart Essential DNA Green Master（Roche公司）為熒光染料，根據(jù)qPCR結(jié)果得到的CT值采用2-ΔΔCT法進行基因相對表達量的計算。

1.3 數(shù)據(jù)分析

用Excel 2016和SPSS 19.0軟件對試驗數(shù)據(jù)進行統(tǒng)計和分析，不同世代間差異性分析用Duncans多重比較，2齡若蟲和成蟲兩蟲態(tài)間、菜豆和蠶豆植株間的差異均采用獨立樣本t檢驗。

2 結(jié)果與分析

2.1 取食菜豆植株對西花薊馬不同世代胰蛋白酶基因CL4520.Contig1表達量的影響

由圖1可知，西花薊馬從菜豆豆莢轉(zhuǎn)換到菜豆植株后，西花薊馬2齡若蟲體內(nèi)胰蛋白酶基因CL4520.Contig1的表達量在F1代顯著下降;到F2代后，表達量有所上升，與對照和F1代差異均不顯著;到F3代CL4520.Contig1的表達量與F2代大致相當。西花薊馬2齡若蟲體內(nèi)胰蛋白酶基因CL4520.Contig1的表達量在F1代、F2代和F3代依次比對照降低61.86%、13.16%和19.10%。

成蟲體內(nèi)胰蛋白酶基因CL4520.Contig1的表達量在F1代也顯著下降;到了F2代下降更為明顯，達到最低水平，比對照降低了88.03%;到F3代后，西花薊馬成蟲體內(nèi)CL4520.Contig1的表達量上升到了對照水平。

西花薊馬取食菜豆植株F2代時，2齡若蟲體內(nèi)CL4520.Contig1的表達量顯著高于成蟲;取食菜豆植株F1代和F3代時，均是成蟲體內(nèi)CL4520.Contig1的表達量顯著高于2齡若蟲。

[FK（W14][TPXW11.tif;S+3mm][FK）]

2.2 取食蠶豆植株對西花薊馬不同世代胰蛋白酶基因CL4520.Contig1表達量的影響

由圖2可知，西花薊馬從菜豆豆莢轉(zhuǎn)換到蠶豆植株后，2齡若蟲體內(nèi)CL4520.Contig1的表達量在F1代有所上升但和對照差異不顯著;到F2代后，表達量顯著上升，達到最高水平，為對照的6.06倍;到F3代CL4520.Contig1的表達量雖比F2代顯著下降，但仍顯著高于F1代和對照。

成蟲體內(nèi)CL4520.Contig1的表達量轉(zhuǎn)移到蠶豆植株后均顯著升高，在F1代和F2代分別為對照的3.93倍和6.44倍，且在F2代達到最高水平，F(xiàn)3代CL4520.Contig1的表達量雖略有下降，但與F2代差異不顯著。

西花薊馬取食蠶豆植株F2代時，2齡若蟲和成蟲體內(nèi)CL4520.Contig1的表達量差異不顯著，而取食蠶豆植株F1代和F3代時，均是成蟲體內(nèi)CL4520.Contig1的表達量顯著高于2齡若蟲。

2.3 取食不同寄主對西花薊馬體內(nèi)胰蛋白酶基因CL4520.Contig1表達量的影響

由表1可知，取食不同嗜食寄主植株西花薊馬相同世代和同一蟲態(tài)下體內(nèi)胰蛋白酶基因CL4520.Contig1表達量不同，均是取食蠶豆植株的CL4520.Contig1[JP3]表達量顯著高于取食菜豆植株的。西花薊馬2齡若蟲體內(nèi)胰蛋白酶基因CL4520.Contig1表達量在取食蠶豆植株的F1代、F2代、F3代分別是取食菜豆植株的F1代、F2代、F3代的6.10倍、6.98、5.07 倍，成蟲體內(nèi)的表達量也是在取食蠶豆植株時高，分別是取食菜豆的9.16、53.82、6.34倍。

3 討論

昆蟲體內(nèi)的消化酶與取食的食物密切相關(guān)，其酶活性的高低是判斷昆蟲對不同寄主適合度的重要指標[27]。通常情況下，基因表達量上升會導致其編碼的蛋白質(zhì)表達量升高，進而會使其相應酶活性增強[28-29]。本研究發(fā)現(xiàn)同一世代和相同蟲態(tài)下取食非嗜食寄主蠶豆植株的西花薊馬體內(nèi)胰蛋白酶基因CL4520.Contig1表達量顯著高于取食較嗜食寄主菜豆植株的?？赡苁且驗槲骰ㄋE馬取食非嗜食寄主蠶豆時，為了更好地分解吸收寄主植物營養(yǎng)物質(zhì)而增加胰蛋白酶基因的表達量，從而增加體內(nèi)胰蛋白酶的量。此研究結(jié)果和Leo等研究結(jié)果一致，當斜紋夜蛾取食不適宜寄主時，通過蛋白半胱氨酸消化酶的過量表達來適應植物[30]。但也有研究表明，昆蟲取食不同寄主植物時，其消化酶活性與對寄主的嗜食度基本呈正相關(guān)，與本研究結(jié)果正好相反。如張娜等研究發(fā)現(xiàn)，甜菜夜蛾5齡幼蟲取食3種不同適合度寄主植物后，其體內(nèi)淀粉酶和脂肪酶活性隨嗜食度的降低而依次降低[31]。王倩倩等的研究表明，取食藜、大豆和向日葵3種喜食寄主的草地螟幼蟲中腸消化酶較取食其他2種非喜食寄主植物的中腸消化酶活性更強[32]。閻雄飛等研究發(fā)現(xiàn)，取食適宜寄主復葉槭和漳河柳的光肩星天牛成蟲消化道的淀粉酶、果膠酶和胃蛋白酶活性顯著高于取食抗性寄主新疆楊和白蠟的這3種消化酶的活性[33]。還有研究表明，胰蛋白酶基因表達量與寄主嗜食度無關(guān)。如孫洋等研究測定了綠盲蝽取食8種不同嗜食度寄主后體內(nèi)一種胰蛋白酶基因的表達量，體內(nèi)AlSP4基因表達量在嗜食寄主和非嗜食寄主上無規(guī)律可言，與寄主的嗜食度無關(guān)[34-36]?？赡苁且驗椴煌瑢W者研究的消化酶基因不同，其參與的分子調(diào)節(jié)機制也不同，也有可能是因為昆蟲種類不同，其適應不同寄主的機制也不同，具體原因還需進一步研究。

本研究結(jié)果表明，當轉(zhuǎn)換寄主后，F(xiàn)1代西花薊馬2齡若蟲和成蟲體內(nèi)胰蛋白酶基因CL4520.Contig1表達量會發(fā)生較大變化，除取食菜豆植株的F2代2齡若蟲外，其余均在F2代達到最高水平或最低水平，到F3代時，取食菜豆植株的西花薊馬表達量恢復到對照水平，取食蠶豆植株的表達量仍然顯著高于對照?？赡苁寝D(zhuǎn)換到較嗜食寄主后，西花薊馬通過調(diào)控自身酶基因表達量，在F3代就適應了寄主，而轉(zhuǎn)換到非嗜食寄主后，適應過程較長，在F3代并不能很好地適應寄主，因此繼續(xù)通過提高酶基因表達量達到適應寄主的目的。

本研究結(jié)果表明，西花薊馬取食同種寄主植株的情況下，除了取食菜豆植株的F2代西花薊馬2齡若蟲體內(nèi)胰蛋白酶基因CL4520.Contig1表達量比成蟲高，其余的成蟲表達量均比同一世代2齡若蟲高，說明不同蟲態(tài)對寄主的適應能力不同。郅軍銳等研究發(fā)現(xiàn)，西花薊馬2齡若蟲和成蟲取食健康和二斑葉螨危害后的菜豆植株后體內(nèi)保護酶和解毒酶活性的變化和蟲態(tài)、酶的種類及寄主有關(guān)，也說明了在適應寄主過程中酶變化的復雜性[37]。

本研究揭示了西花薊馬體內(nèi)胰蛋白酶基因CL4520.Contig1對菜豆和蠶豆2種不同嗜好寄主的適應過程。至于西花薊馬取食其他不同寄主之后體內(nèi)胰蛋白酶基因和其他消化酶基因表達量如何改變，不同消化酶基因如何協(xié)調(diào)，如何適應對不同類別寄主，還須進一步研究。

參考文獻：

[1]陳明順，仵均祥，張國輝. 植物誘導性直接防御[J]. 昆蟲知識，2009，46（2）：175-186.

[2]彭 露，嚴 盈，劉萬學，等. 植食性昆蟲對植物的反防御機制[J]. 昆蟲學報，2010，53（5）：572-580.

[3]王 琳. 昆蟲淀粉酶蛋白質(zhì)類抑制劑研究進展[J]. 廣東農(nóng)業(yè)科學，2006，46（8）：110-113.

[4]嚴 盈，劉萬學，萬方浩. 唾液成分在刺吸式昆蟲與植物關(guān)系中的作用[J]. 昆蟲學報，2008，51（5）：537-544.

[5]周 隆，文禮章，張友軍. 不同寄主植物對煙粉虱消化酶和氨基酸代謝酶活性的影響[C]//華中昆蟲研究（第七卷）. 北京：中國農(nóng)業(yè)科學技術(shù)出版社，2011：38-44.

[6]姜麗娜，錢 蕾，喜 超，等. CO2濃度升高對不同寄主植物上西花薊馬和花薊馬成蟲體內(nèi)消化酶活性的影響[J]. 昆蟲學報，2017，60（3）：237-246.

[7]Ashman R F. Enzymatic modification of lymphocyte receptors for antigen. Ⅲ. Resistance of receptors to trypsin at the peak of the immune response[J]. European Journal of Immunology，1976，5（6）：421-425.

[8]張友軍，吳青君，徐寶云，等. 危險性外來入侵生物——西花薊馬在北京發(fā)生危害[J]. 植物保護，2003，29（4）：58-59.

[9]劉若思，劉 燕，王 軍，等. 重要外來入侵害蟲西花薊馬在吉林省部分地區(qū)的首次發(fā)現(xiàn)[J]. 北京農(nóng)學院學報，2015，30（2）：24-27.

[10]楊 華，何 偉，崔元玗，等. 西花薊馬在新疆設(shè)施蔬菜種植區(qū)的發(fā)生與分布[J]. 新疆農(nóng)業(yè)科學，2016，53（1）：38-42.

[11]張治科，張 燁，吳圣勇. 西花薊馬在寧夏的發(fā)生及防控措施[J]. 植物檢疫，2016，30（4）：75-77.

[12]高振江，張冬梅，高 娃，等. 害蟲西花薊馬在內(nèi)蒙古中西部地區(qū)的發(fā)生與分布[J]. 北方農(nóng)業(yè)學報，2017，45（2）：82-85.

[13]Kirk W J，Terry L I. The spread of the western flower thrips Frankliniella occidentalis （Pergande）[J]. Agric Forest Entomol，2003，5（4）：301-310.

[14]Whitfield A E，Ullman D E，German T L. Tospovirus-thrips interactions[J]. Annual Review of Phytopathology，2005，43：459-489.

[15]Adkins S. Tomato spotted wilt virus—Positive steps towards negative success[J]. Molecular Plant Pathology，2000，1（3）：151-157.

[16]Manners A G，Dembowski B R，Madaline A H. Biological control of western flower thrips，F(xiàn)rankliniella occidentalis（Pergande）（Thysanoptera：Thripidae），in gerberas，chrysanthemums and roses[J]. Australian Journal of Entomology，2013，52（3）：134-137.

[17]李景柱，郅軍銳，鄭珊珊. 西花薊馬對不同豆科蔬菜寄主的選擇性[J]. 貴州農(nóng)業(yè)科學，2010，38（9）：103-105.

[18]裴昌瑩，鄭長英. 西花薊馬對不同蔬菜寄主的選擇性研究[J]. 中國生態(tài)農(nóng)業(yè)學報，2011，19（2）：383-387.

[19]曹 宇，劉 燕，熊正利，等. 西花薊馬對不同花卉寄主的產(chǎn)卵選擇性[J]. 植物保護學報，2015，42（5）：741-748.

[20]王倩倩，李克斌，尹 姣，等. 不同寄主植物對昆蟲生長發(fā)育的影響[C]//創(chuàng)新驅(qū)動與現(xiàn)代植保——中國植物保護學會第十一次全國會員代表大會暨2013年學術(shù)年會論文集.北京：中國農(nóng)業(yè)科學技術(shù)出版社，2013.

[21]Kotkar H M，Sarate P J，Tamhane V A，et al. Responses of midgut amylases of Helicoverpa armigera to feeding on various host plants[J]. Journal of Insect Physiology，2009，55（8）：663-670.

[22]徐 偉，張吉輝，畢嘉瑞，等. 寄主植物對雙斑螢葉甲中腸消化酶和解毒酶活性的影響[J]. 吉林農(nóng)業(yè)大學學報，2018，40（5）：23-28.

[23]牟 峰. 不同處理菜豆植株對西花薊馬生長發(fā)育和酶活性的影響[D]. 貴陽：貴州大學，2015.

[24]蒲恒滸，郅軍銳，曾 廣，等. 不同誘導處理對番茄植株保護酶及西花薊馬體內(nèi)消化酶活性的影響[J]. 植物保護學報，2018，45（4）：915-916.

[25]袁成明，郅軍銳，曹 宇，等. 西花薊馬對蔬菜寄主的選擇性[J]. 生態(tài)學報，2011，31（6）：1720-1726.

[26]Zheng Y T，Li H B，Lu M X，et al. Evaluation and validation of reference genes for qRT-PCR normalization in Frankliniella occidentalis （Thysanoptera：Thripidae）[J]. PLoS one，2014，9（10）：e111369.

[27]賈 冰，譚 瑤，付曉彤，等. 不同寄主植物對牧草盲蝽生長發(fā)育、繁殖及消化酶活性的影響[J]. 草業(yè)科學，2018，301（8）：162-171.

[28]Pan Y O，Guo H L，Gao X W. Carboxylesterase activity，cDNA sequence，and gene expression in malathion susceptible and resistant strains of the cotton aphid，Aphis gossypii[J]. Comparative Biochemistry and Physiology B-Biochemistry & Molecular Biology，2009，152（3）：266-270.

[29]Zhou X J，Sheng C F，Li M，et al. Expression responses of nine cytochrome P450 genes to xenobiotics in the cotton bollworm Helicoverpa armigera[J]. Pesticide Biochemistry and Physiology，2010，97（3）：209-213.

[30]Leo F D，Bonadé-Bottino M A. Opposite effects on spodoptera littoralis larvae of high expression level of a trypsin proteinase inhibitor in transgenic plants[J]. Plant Physiology，1998，118（3）：997-1004.

[31]張 娜，郭建英，萬方浩，等. 寄主植物對甜菜夜蛾生長發(fā)育和消化酶活性的影響[J]. 植物保護學報，2009，36（2）：146-150.

[32]王倩倩，王 蕾，李克斌，等. 不同寄主植物對草地螟的營養(yǎng)作用及消化酶的影響[J]. 植物保護，2015，41（4）：46-51.

[33]閻雄飛，劉 娟，劉永華. 不同寄主對光肩星天牛成蟲消化酶的影響[J]. 湖北農(nóng)業(yè)科學，2012，51（18）：4010-4013.

[34]徐文華，王瑞明，林付根，等. 棉盲蝽的寄主種類、轉(zhuǎn)移規(guī)律、生態(tài)分布與寄主的適合度[J]. 江西農(nóng)業(yè)學報，2007，19（12）：45-50，56.

[35]魏書艷，肖留斌，譚永安，等. 不同寄主受綠盲蝽危害后生理代謝指標的變化[J]. 植物保護學報，2010，37（4）：359-364.

[36]孫 洋，柏立新，張永軍，等. 綠盲蝽絲氨酸蛋白酶基因AlSP4的克隆及取食不同寄主植物后的表達譜分析[J]. 昆蟲學報，2012，55（6）：641-650.

[37]郅軍銳，田 甜，溫 娟，等. 西花薊馬或二斑葉螨為害的菜豆對兩者間后取食者體內(nèi)保護酶和解毒酶活性的影響[J]. 昆蟲學報，2016，59（7）：707-715.