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      森林生態(tài)系統(tǒng)鳥類尸體被負(fù)葬甲屬昆蟲利用狀況模擬分析

      2021-11-14 06:13:52馮子洋趙圣軍
      野生動物學(xué)報 2021年4期
      關(guān)鍵詞:烏里尸體雛雞

      馮子洋 趙圣軍 許 青

      (東北林業(yè)大學(xué)野生動物與自然保護地學(xué)院,哈爾濱,150040)

      除被捕食因素外,自然界中鳥類可能因衰老、饑餓或疾病等因素死亡,鳥類尸體會存在于自然界中,而其尸體在生態(tài)系統(tǒng)中屬于優(yōu)質(zhì)資源,以高能量和高營養(yǎng)的形式存在[1-3]并被多種生物加以利用。如果死亡是因疫病原因?qū)е?,尸體被其他動物利用,可能會使疫病傳播。葬甲科(Silphidae)負(fù)葬甲屬(Nicrophorus)昆蟲具有完全埋藏動物尸體加以利用的行為[4]。這種行為不僅可以保證對這種資源的獨占,而且會使動物尸體與其他利用者隔絕,間接阻斷疫病傳播的可能。早在1984年Wilson等[5]就針對葬甲的這種行為進行過系統(tǒng)描述。2015年劉哲銘[6]探討了利用小型鳥類尸體的動物類群,比較了不同動物對尸體的利用情況和生境分布差異,發(fā)現(xiàn)葬甲完全利用尸體的速度最快且利用數(shù)量最多。2018年趙圣軍[7]在東北林業(yè)大學(xué)帽兒山林場研究了不同季節(jié)5種不同生境下利用尸體的動物種類,顯示負(fù)葬甲屬在利用小型尸體方面處于絕對優(yōu)勢地位,研究地常見負(fù)葬甲屬中的黑負(fù)葬甲(N.concolor)、達烏里負(fù)葬甲(N.dauricus)、前星負(fù)葬甲(N.maculifrons)和尼負(fù)葬甲(N.nepalensis)是優(yōu)勢種,在闊葉林生境對雛雞尸體埋藏率達到90%,表明負(fù)葬甲屬昆蟲在溫帶森林生態(tài)系統(tǒng)中,通過對小型動物尸體的獨占式利用在防止疫病擴散上起到關(guān)鍵作用[5]。

      負(fù)葬甲屬昆蟲在生態(tài)系統(tǒng)中利用小型動物尸體具有重要意義:一方面,負(fù)葬甲將動物尸體埋入地下阻斷了因尸體而造成的疫源疫病的傳播;另一方面,負(fù)葬甲還可通過對這一資源的獨占以完成自身的繁殖生存。本研究通過對森林生態(tài)系統(tǒng)中常見負(fù)葬甲屬昆蟲利用雛雞尸體的質(zhì)量差異以及埋藏時長的分析,結(jié)合試驗地鳥類種類狀況,探討不同種類負(fù)葬甲屬昆蟲在生態(tài)系統(tǒng)中主要埋藏的鳥類尸體的質(zhì)量范圍,負(fù)葬甲屬昆蟲在埋藏尸體速度上種間以及相同資源利用者的競爭;同時進一步探討負(fù)葬甲屬昆蟲在森林生態(tài)系統(tǒng)中對于能量流動和物質(zhì)循環(huán)的積極貢獻以及阻斷疫病傳播的作用。

      1 研究地生境概況

      研究地位于黑龍江省帽兒山實驗林場老山生態(tài)站。該區(qū)屬于長白山西支脈張廣才嶺西北部小嶺的余脈,在松嫩平原向大小興安嶺和長白山的過渡地帶,即北部為小興安嶺,西北為松嫩平原,東南為長白山[8]。研究樣地為人工闊葉林,面積約為10 hm2,植被優(yōu)勢種為白樺(Betulaplatyphylla)、黃檗(Phellodendronamurense)、水曲柳(Fraxinusmandshurica)等喬木,灌木主要有暴馬丁香(Syringareticulata)、珍珠梅(Sorbariasorbifolia)等,林下草本植物茂盛。

      1.1 樣本選擇和投放

      用于模擬鳥類尸體的雛雞來源于哈爾濱益農(nóng)禽業(yè)有限公司養(yǎng)雞場,選擇健康雛雞處死后作為尸體樣本。選擇的雛雞尸體完整且內(nèi)外無明顯創(chuàng)傷,共90只,質(zhì)量23—880 g,平均質(zhì)量為237.68 g,用于模擬野外不同質(zhì)量的鳥類尸體。

      雛雞樣本處死后用密封袋密封,統(tǒng)一存放在冰箱中。尸體常溫下解凍恢復(fù)彈性后,進行投放試驗。尸體在投放前稱重,并編號。到達人工闊葉林研究樣地后,按照編號將雛雞尸體投放在10 hm2的樣地內(nèi),投放間距至少5 m。針對葬甲埋藏尸體前有時會將尸體移動的習(xí)性,將每只雛雞尸體跗蹠部用1 m紅色尼龍繩進行標(biāo)記,以便尸體在被移動后快速發(fā)現(xiàn),同時在投放尸體最近的樹木上做標(biāo)記,防止漏記、錯記。

      1.2 鳥類調(diào)查

      2019年7月,在投放雛雞尸體時,在樣地內(nèi)進行4次鳥類調(diào)查。調(diào)查時,利用10×10倍望遠鏡對試驗地的鳥類進行觀察并記錄種類和數(shù)量。單次觀測到的鳥類數(shù)量最大值用于本研究。鳥類體質(zhì)量參照《黑龍江省鳥類志》[9]獲得。

      1.3 尸體被負(fù)葬甲埋藏和時長的定義

      尸體投放后,每天08:00、10:00、14:00和16:00對所有尸體進行巡查,查看尸體埋藏情況,觀察或挖掘尸體,記錄尸體上出現(xiàn)的葬甲種類、數(shù)量后恢復(fù)原埋藏狀態(tài)。

      同一具尸體在埋藏過程中可能會被不同負(fù)葬甲利用,但最終只有1種負(fù)葬甲埋藏并獨占尸體。在尸體被完全埋藏后,將尸體挖出,觀察到1種負(fù)葬甲(競爭后的獲勝個體)獨占尸體2 d以上或在尸體上觀察到該種類負(fù)葬甲產(chǎn)卵或孵化幼蟲,視為該負(fù)葬甲對該尸體埋藏。如若不然則持續(xù)觀察直至尸體完全腐爛、失蹤或被埋藏為止。從尸體投放至自然環(huán)境開始計時直至完全埋藏為止,視為完全埋藏時長。雛雞尸體被負(fù)葬甲完全埋藏時長可以反映其在獨占尸體速度上種間以及相同資源利用者的競爭機制。

      1.4 數(shù)據(jù)處理

      為統(tǒng)計方便,將投放的雛雞尸體按質(zhì)量(m)分為5個梯度,即m<100 g、100 g≤m<200 g、200 g≤m<300g、300 g≤m<400 g、m≥400 g,統(tǒng)計不同種類負(fù)葬甲屬昆蟲對各質(zhì)量梯度尸體的埋藏率。根據(jù)樣地內(nèi)鳥類體質(zhì)量分布狀況推算其對鳥類尸體的埋藏情況。

      埋藏時長從尸體投放至樣區(qū)開始計時直至完全利用為止。對尸體質(zhì)量和埋藏時長進行Spearman相關(guān)性分析,使用t檢驗對不同負(fù)葬甲種類埋藏尸體質(zhì)量和埋藏時長進行均值比較,以上分析均在IBM SPSS Statistics 23上完成。

      2 結(jié)果與分析

      2.1 負(fù)葬甲埋藏雛雞尸體的質(zhì)量范圍

      從雛雞尸體被負(fù)葬甲屬昆蟲埋藏情況(圖1)看,投放的90只雛雞尸體中,被負(fù)葬甲屬埋藏的有63只,其中黑負(fù)葬甲埋藏33只,占總投放量的36.67%,平均埋藏尸體質(zhì)量為200.94 g,質(zhì)量為58—364 g;尼負(fù)葬甲埋藏13只,占14.44%,平均埋藏尸體質(zhì)量為70.38 g,質(zhì)量為23—163 g;達烏里負(fù)葬甲埋藏13只,占14.44%,平均利用尸體質(zhì)量為96.92 g,質(zhì)量為44—161 g;前星負(fù)葬甲僅埋藏4只,占4.44%,平均埋藏尸體質(zhì)量為99.25 g,質(zhì)量為54—150 g。所有負(fù)葬甲埋藏尸體質(zhì)量均小于364 g。未埋藏的27只尸體,平均質(zhì)量為451.41 g,其中有2只(質(zhì)量分別為420、437 g)丟失,推測被其他動物移走加以利用,其余均被蠅類(Muscidae)利用或風(fēng)干。

      黑負(fù)葬甲埋藏尸體質(zhì)量與前星負(fù)葬甲差異顯著(t=2.30,P<0.05),與尼負(fù)葬甲(t=7.05,P<0.01)和達烏里負(fù)葬甲(t=5.66,P<0.01)差異極顯著;尼負(fù)葬甲與達烏里負(fù)葬甲(t=-1.70,P>0.05)、尼負(fù)葬甲與前星負(fù)葬甲(t=-1.22,P>0.05)、達烏里負(fù)葬甲與前星負(fù)葬甲(t=-0.10,P>0.05)埋藏尸體質(zhì)量差異均不顯著。

      綜上所述,負(fù)葬甲屬埋藏尸體質(zhì)量存在差異,平均埋藏尸質(zhì)量最大的為黑負(fù)葬甲,其次為前星負(fù)葬甲和達烏里負(fù)葬甲,最小的是尼負(fù)葬甲。未埋藏尸體質(zhì)量顯著大于被葬甲埋藏尸體質(zhì)量(t=-8.64,P<0.01)。

      2.2 負(fù)葬甲埋藏尸體時長和尸體質(zhì)量的關(guān)系

      黑負(fù)葬甲平均埋藏尸體時長最長,為64.21 h(n=33);其次為前星負(fù)葬甲,平均埋藏尸體時長為50.25 h(n=4);達烏里負(fù)葬甲平均埋藏尸體時長為35.46 h(n=13);埋藏時長最短的是尼負(fù)葬甲,平均埋藏尸體時長為34.46 h(n=13)。

      黑負(fù)葬甲與尼負(fù)葬甲(t=4.50,P<0.01)和達烏里負(fù)葬甲(t=3.46,P<0.01)平均埋藏尸體時長均為極顯著差異;黑負(fù)葬甲與前星負(fù)葬甲(t=0.95,P>0.05)之間埋藏時長差異不顯著;尼負(fù)葬甲與達烏里負(fù)葬甲(t=-0.15,P>0.05)和前星負(fù)葬甲(t=-0.99,P>0.05)埋藏時長差異均不顯著;達烏里負(fù)葬甲和前星負(fù)葬甲埋藏時長差異不顯著(t=-0.92,P>0.05)。

      圖2顯示,隨尸體質(zhì)量的增大,不同負(fù)葬甲埋藏時長都有逐漸增大的趨勢。統(tǒng)計負(fù)葬甲屬埋藏時長并結(jié)合尸體質(zhì)量,進行Spearman相關(guān)性分析。黑負(fù)葬甲埋藏時長與尸體質(zhì)量極顯著正相關(guān)(ρ=0.76,P<0.01);其余尼負(fù)葬甲(ρ=0.20,P>0.05)、達烏里負(fù)葬甲(ρ=0.06,P>0.05)和前星負(fù)葬甲(ρ=0.74,P>0.05)埋藏時長與尸體質(zhì)量相關(guān)性均不顯著。

      2.3 雛雞尸體被負(fù)葬甲埋藏情況

      由表1可見,尸體質(zhì)量<100 g的24只尸體全部被埋藏,尼負(fù)葬甲埋藏率最高,占41.67%;其次為達烏里負(fù)葬甲和黑負(fù)葬甲,埋藏率分別為33.33%和16.70%;前星負(fù)葬甲最少,僅為8.33%。當(dāng)尸體質(zhì)量在100—200 g時,投放的24只尸體僅1只未被埋藏,占4.17%;黑負(fù)葬甲埋藏率遠高于其他負(fù)葬甲,占54.17%;達烏里負(fù)葬甲占20.83%;尼負(fù)葬甲占12.50%;前星負(fù)葬甲埋藏率仍最低,僅占8.33%。質(zhì)量>200 g的尸體僅可被黑負(fù)葬甲埋藏,14只質(zhì)量在200—300 g的尸體,黑負(fù)葬甲埋藏率為85.71%,有2只尸體未埋藏;16只質(zhì)量在300—400 g的尸體,僅4只被黑負(fù)葬甲埋藏,埋藏率為25.00%,其余12只未被埋藏。當(dāng)尸體質(zhì)量>400 g時,尸體全部未埋藏。

      表1 各質(zhì)量梯度雛雞尸體被負(fù)葬甲埋藏的數(shù)量和比例Tab.1 Burial status of carcasses covered by different mass gradients

      綜上所述,隨著尸體質(zhì)量的增加,負(fù)葬甲對尸體的埋藏率逐漸減少。100 g以下尸體各種負(fù)葬甲均可埋藏,尼負(fù)葬甲埋藏率最大,而質(zhì)量超過100 g以后,黑負(fù)葬甲埋藏率明顯增高,200 g以上的尸體就僅有黑負(fù)葬甲埋藏。400 g以上的尸體所有負(fù)葬甲均無法有效埋藏。

      2.4 鳥類尸體被負(fù)葬甲埋藏情況推測

      投放雛雞尸體的同時,對樣地內(nèi)鳥類種類和數(shù)量進行調(diào)查,共發(fā)現(xiàn)鳥類7目19科36種235只。結(jié)合負(fù)葬甲對不同質(zhì)量雛雞尸體的埋藏率(表1),推測當(dāng)?shù)伉B類尸體被負(fù)葬甲埋藏情況(表2)。當(dāng)?shù)胤植嫉镍B類中,環(huán)頸雉(Phasianuscolchicus)、長尾林鸮(Strixuralensis)和小嘴烏鴉(Corvuscorone)體質(zhì)量大于400 g,根據(jù)表1推測這3種鳥類不會被負(fù)葬甲埋藏,占當(dāng)?shù)伉B類的8.33%;體質(zhì)量在200—400 g的鳥類僅會被黑負(fù)葬甲埋藏,當(dāng)?shù)胤植加泻谧哪绝B(Dryocopusmartius)和山斑鳩(Streptopeliaorientalis)2種;體質(zhì)量在200 g以下的鳥有31種,本區(qū)分布的4種負(fù)葬甲均有埋藏的可能。綜上,當(dāng)?shù)乜赡鼙回?fù)葬甲埋藏的鳥類共33種,占當(dāng)?shù)伉B類種數(shù)的91.67%。

      表2 研究地鳥類尸體可能被負(fù)葬甲埋藏的推測數(shù)量Tab.2 Speculated quantity of bird carcasses buried by Nicrophorus in the study area

      從數(shù)量上看,共計發(fā)現(xiàn)鳥類235只,結(jié)合5個質(zhì)量梯度雛雞尸體的埋藏率,推測各種負(fù)葬甲能埋藏鳥類尸體的數(shù)量和比例。由表2可見,當(dāng)?shù)胤植嫉镍B類中,死亡后有95.38%的尸體可被負(fù)葬甲所埋藏。尼負(fù)葬甲可埋藏數(shù)量最多,占38.09%,其次為達烏里負(fù)葬甲,占30.74%,這2種負(fù)葬甲所埋藏的尸體主要以質(zhì)量小于100 g的小型鳥類為主;盡管黑負(fù)葬甲可埋藏數(shù)量僅占18.82%,但其埋藏的尸體質(zhì)量多大于100 g。前星負(fù)葬甲可埋藏數(shù)量最少,僅占7.76%。

      3 討論

      溫帶森林生態(tài)系統(tǒng)中,鳥類是種類數(shù)量最多的陸生脊椎動物,其尸體的分解是森林生態(tài)系統(tǒng)中物質(zhì)循環(huán)和能量流動過程的重要組成部分。動物尸體作為優(yōu)質(zhì)自然資源可被多種物種競爭利用。負(fù)葬甲屬昆蟲因為具有埋藏尸體的習(xí)性,被認(rèn)為是生態(tài)系統(tǒng)中埋藏動物尸體物種的有力競爭者[10]。

      本研究借助不同質(zhì)量的雛雞尸體模擬生態(tài)系統(tǒng)中不同種類鳥類尸體,結(jié)合在該月份調(diào)查的常見鳥類,分析在森林生態(tài)系統(tǒng)中負(fù)葬甲屬昆蟲主要埋藏的鳥類種類和數(shù)量。森林生態(tài)系統(tǒng)中對動物尸體的競爭者很多,為充分得到動物尸體資源,更快發(fā)現(xiàn)和更快獨占動物尸體是競爭勝利的關(guān)鍵。食腐脊椎動物可以快速原地取食或轉(zhuǎn)移異地利用動物尸體,從而達到對動物尸體的獨占;微生物或蠅類等昆蟲對尸體的長時間利用也會使其他物種利用尸體的價值下降。負(fù)葬甲屬昆蟲采取快速埋藏的手段與這些物種競爭,但其埋藏尸體所需時長隨尸體質(zhì)量增加而延長。質(zhì)量較大的尸體會因暴露時間長,增加被食腐脊椎動物發(fā)現(xiàn),或者被微生物、蠅類等利用的可能性。這就使負(fù)葬甲屬昆蟲在對大型鳥類尸體的競爭中處于劣勢。同時,Lundblad等[11]發(fā)現(xiàn)生活在溫帶森林生態(tài)系統(tǒng)中的鳥類,面對同樣的生存威脅時,體質(zhì)量較大的個體相比體質(zhì)量較小的個體存活率更高;而且體質(zhì)量較大的鳥類在一定范圍內(nèi)密度較低,其尸體也較少。負(fù)葬甲昆蟲對質(zhì)量較大尸體的利用處于競爭劣勢,在面對質(zhì)量較大的尸體時埋藏率較低。

      本研究發(fā)現(xiàn),不同種類的負(fù)葬甲在利用不同質(zhì)量的尸體時表現(xiàn)出差異性:黑負(fù)葬甲選擇埋藏較大的尸體,一方面因為黑負(fù)葬甲相較于其他3種負(fù)葬甲體型較大,較大的體型會消耗更多食物用以繁殖和生存;另一方面黑負(fù)葬甲又因較大的體型在競爭中占據(jù)優(yōu)勢[12-13],從而獨占尸體。其他3種負(fù)葬甲相比黑負(fù)葬甲體型較小,選擇埋藏較小的尸體,就能夠滿足自身繁殖生存的需要,而這一方面避免了因尸體過大,不能快速埋藏造成尸體腐爛產(chǎn)生有毒物質(zhì),繼而對后代造成毒害作用;另一方面也規(guī)避了與黑負(fù)葬甲競爭中的劣勢。這種差異性也是負(fù)葬甲提高后代成活率的一種生存策略,反映了負(fù)葬甲屬昆蟲通過使用不同的生存策略隔離它們的生態(tài)位來避免競爭[14]。自然界多數(shù)生物在面對成本和回報時會采取多種“投資”策略[15]。在本研究中,負(fù)葬甲屬4種葬甲在埋藏尸體過程中,通過去除毛發(fā)、將尸肉滾團并涂抹抗菌分泌物,將尸體作為撫育幼蟲的食物[16],可以看作為一種“投資”,作為回報是負(fù)葬甲后代的成活率。尸體質(zhì)量越大,前期能量投入也就越多。當(dāng)這一部分投資,遠大于回報時,負(fù)葬甲便放棄埋藏[17]。黑負(fù)葬甲由于體型較大,與其他較小體型的負(fù)葬甲相比,具有更強的抵御風(fēng)險能力,因此質(zhì)量較大的尸體可以被黑負(fù)葬甲埋藏,其他3種負(fù)葬甲前期投入遠大于回報最終放棄埋藏。

      但在森林生態(tài)系統(tǒng)中,多數(shù)鳥類質(zhì)量在100 g以下,尼負(fù)葬甲和達烏里負(fù)葬甲對其埋藏存在競爭優(yōu)勢,兩者的埋藏率分別為38.09%和30.74%,生態(tài)系統(tǒng)中近70%數(shù)量的鳥類尸體被這2種葬甲埋藏,黑負(fù)葬甲則對埋藏質(zhì)量較大尸體有較高的貢獻率(18.82%)。前星負(fù)葬甲因為數(shù)量較少,貢獻率為7.76%,不具備競爭優(yōu)勢。因此,推測當(dāng)?shù)胤植嫉镍B類中,死亡后有95.38%的尸體可被負(fù)葬甲埋藏。

      負(fù)葬甲能埋藏的種類不僅僅局限于鳥類,一些體型較小的嚙齒目(Rodentia)動物或大型哺乳動物(Mammalia)的尸塊都可以被負(fù)葬甲利用埋藏,Dekirsschieter等[18]利用豬尸塊吸引并捕捉負(fù)葬甲,Urbański等[19]利用小鼠(Rattusnorvegicus)尸體捕獲負(fù)葬甲。負(fù)葬甲昆蟲可以埋藏森林環(huán)境中大量動物尸體,如果按照此次調(diào)查的埋藏率(95.38%)估算,負(fù)葬甲在森林生態(tài)系統(tǒng)中尸體埋藏上占據(jù)優(yōu)勢地位。負(fù)葬甲對生態(tài)系統(tǒng)中物質(zhì)循環(huán)和能量流動過程具有較大的貢獻。

      無論尸體質(zhì)量大小,造成疫情疫病的傳播概率是相同的[20],雖然負(fù)葬甲昆蟲在埋藏較大質(zhì)量尸體時效率較低,但負(fù)葬甲昆蟲可以大量利用埋藏質(zhì)量較小的尸體種類,對于生態(tài)系統(tǒng)的穩(wěn)定同樣發(fā)揮著重要作用。Urbański等[19]在研究中發(fā)現(xiàn),葬甲具有利用動物尸體撫育后代的行為,雖然尸體上的微生物在利用有機物時會產(chǎn)生大量有毒物質(zhì),對負(fù)葬甲的幼蟲有很強的毒害作用,但其通過分泌物對尸體進行處理,能在很大程度上減輕有毒物質(zhì)造成的負(fù)面影響。負(fù)葬甲將尸體作為繁育后代的食物,為自身后代增大存活率的同時,也間接地阻止了因尸體造成的疫情疫病傳播。

      結(jié)合上述分析,在溫帶森林生態(tài)系統(tǒng)中,鳥類作為優(yōu)勢的陸生脊椎動物,其尸體在埋藏方面負(fù)葬甲占據(jù)優(yōu)勢地位。負(fù)葬甲埋藏尸體的行為,可有效阻止因尸體造成的疫情疫病擴散,對于維持生態(tài)系統(tǒng)穩(wěn)定具有重要作用。負(fù)葬甲利用尸體質(zhì)量的差別選擇是競爭能力和生存策略共同作用的結(jié)果。

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