植物根系應(yīng)答鹽堿脅迫機(jī)理研究進(jìn)展

毛 爽，周萬里，楊 帆，狄小琳，藺吉祥，楊青杰，*

(東北林業(yè)大學(xué) a.生命科學(xué)學(xué)院/東北鹽堿植被恢復(fù)與重建教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室； b.園林學(xué)院，黑龍江 哈爾濱 150040)

全球范圍內(nèi)鹽堿地面積約為9.54億hm2，中國鹽堿地面積達(dá)到了9 913萬hm2[1]。近年來，溫室效應(yīng)不斷誘發(fā)氣候變暖，由此引發(fā)的土壤干旱也加劇了鹽堿化程度。鹽堿土壤是制約植物生長發(fā)育的主要非生物脅迫因子，會(huì)對植物產(chǎn)生諸多不利影響，包括滲透脅迫、離子毒害、氧化脅迫等，堿性鹽獨(dú)具的高pH還會(huì)對植物細(xì)胞造成更嚴(yán)重的傷害[2]。植物在受到鹽堿脅迫毒害初期，由于土壤溶液滲透勢大于根系細(xì)胞液滲透勢，從而造成細(xì)胞失水、滲透勢降低，使植物根系吸水困難，而植物也可以通過改變自身的代謝活動(dòng)，積累滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)來維持細(xì)胞膨壓，或者平衡葉片蒸騰失水與根系吸收水分來適應(yīng)鹽堿脅迫。隨著脅迫程度的加劇，植物會(huì)受到離子毒害作用，營養(yǎng)物質(zhì)吸收利用受阻，進(jìn)而生長發(fā)育進(jìn)程減緩，而此時(shí)植物會(huì)一定程度上通過調(diào)節(jié)體內(nèi)離子與營養(yǎng)平衡等積極響應(yīng)脅迫傷害[3]。

根是植物主要的營養(yǎng)器官，根系具有從土壤中吸收并運(yùn)輸水分、無機(jī)鹽和礦物質(zhì)，以及合成多種有機(jī)化合物等多種功能[4]；根系能感知周圍環(huán)境變化，并與植物的地上部分相互作用、共同協(xié)調(diào)，使其能夠在逆境中正常生長發(fā)育。面對鹽堿脅迫時(shí)，根系是最先感知并作出適應(yīng)性調(diào)整的器官[5]。鹽堿脅迫會(huì)使植物根系構(gòu)型發(fā)生改變，根系生物量降低，細(xì)胞結(jié)構(gòu)發(fā)生變化，此時(shí)根系也會(huì)通過調(diào)節(jié)體內(nèi)離子、滲透物質(zhì)、抗氧化酶、內(nèi)源激素等，并在分子層面做出改變，盡可能維持植物的正常生長。因此，在挖掘植物應(yīng)答逆境機(jī)理過程中，根系的功能與適應(yīng)策略一直是廣大學(xué)者關(guān)注的熱點(diǎn)。目前，關(guān)于植物根系如何響應(yīng)干旱脅迫、養(yǎng)分脅迫和重金屬脅迫的報(bào)道較多[6-8]，而對其響應(yīng)鹽堿脅迫機(jī)理的報(bào)道還并不全面、深入?；诖?，本文從根系構(gòu)型、細(xì)胞結(jié)構(gòu)、生理生化和分子響應(yīng)幾個(gè)方面對植物根系應(yīng)答鹽堿脅迫機(jī)理的國內(nèi)外研究進(jìn)行歸納與總結(jié)，以期為深入挖掘植物耐鹽堿機(jī)理、新品種的選育與改良等問題提供理論依據(jù)。

1 植物根系構(gòu)型與超微結(jié)構(gòu)應(yīng)答鹽堿脅迫機(jī)理

1.1 根系構(gòu)型

根系是植物在土壤中受到鹽堿脅迫的最直接部位，因此根系構(gòu)型的改變極具代表性。根系構(gòu)型即植物根系在其生長介質(zhì)中的生長與分布狀態(tài)，它可以一定程度上改變植物對土壤中養(yǎng)分和水分的吸收，并對其生長發(fā)育、生理形態(tài)穩(wěn)定性，以及應(yīng)答逆境脅迫具有重要影響。

當(dāng)植物受到不同程度鹽堿脅迫時(shí)，根系構(gòu)型也會(huì)隨之改變。鹽堿脅迫會(huì)使植物根長、根表面積、根體積、根平均直徑等諸多參數(shù)降低。陳方圓等[9]研究表明，隨著鹽濃度的增加，菰(Zizanialatifolia)的根莖長、根長等形態(tài)參數(shù)均受到抑制，鹽分對菰根系的抑制也影響了養(yǎng)分和氣體的吸收與運(yùn)輸，限制了葉片光合作用，進(jìn)而阻礙了生物量的積累。鹽脅迫使水稻根長、根表面積、根體積均顯著下降，且隨鹽濃度增加下降幅度不斷增大[10]。堿脅迫也會(huì)使大豆[Glycinemax(Linn.) Merr.]幼苗總根長、根表面積、根體積、根平均直徑均顯著降低[11]。也有研究表明，水稻(OryzasativaL.)幼苗的根數(shù)量和根長在鹽、堿脅迫下均受到顯著影響，相對于鹽脅迫，水稻對堿脅迫更為敏感[12]。在鹽處理下，羊草[Leymuschinensis(Trin.) Tzvel.]根系直徑與體積減小，根系長度與面積卻顯著增大，在堿處理下，羊草根系直徑、長度、面積與體積均顯著減少，根部生長受到嚴(yán)重抑制[13]。隨著土壤pH值升高或NaCl濃度增加，花生的總根長、根表面積均逐漸降低[14]。楊慧[15]以菊芋(HelianthustuberosusL.)為試驗(yàn)材料，發(fā)現(xiàn)土壤含鹽量在0.10%～0.18%時(shí)，根系生長幾乎沒有受到抑制；而當(dāng)土壤含鹽量超過0.20%時(shí)，根系生長受到明顯抑制作用。另外，對于耐鹽植物往往會(huì)出現(xiàn)低濃度促進(jìn)、高濃度抑制的現(xiàn)象。Zhao等[16]和Zolla等[17]研究發(fā)現(xiàn)，鹽脅迫抑制擬南芥?zhèn)雀男纬桑p度鹽脅迫則刺激側(cè)根和不定根的形成。低濃度鹽脅迫(50、100 mmol·L-1NaCl)可以促進(jìn)線辣椒幼苗根系的生長，150 mmol·L-1和更高濃度鹽脅迫則對根系的生長具有明顯抑制作用，且隨著鹽濃度的升高，根系顏色會(huì)從乳白色逐步變?yōu)楹稚玔18]。

不同鹽堿類型對植物根系構(gòu)型的影響也有所差異。岳小紅等[19]通過不同類型鹽分脅迫處理啤酒大麥幼苗時(shí)發(fā)現(xiàn)，在混合鈉鹽脅迫下啤酒大麥根長降低顯著，但根表面積和體積有所增加，尤其在混合氯鹽脅迫下，根表面積和體積分別增加了41.76%和84.38%。低濃度中性鹽(NaCl∶Na2SO4，1∶1)和堿性鹽(NaCl∶NaHCO3，1∶1)脅迫使不同耐鹽品種海島棉(GossypiumbarbadenseL)細(xì)根(0～0.5 mm)根長、表面積和體積均有不同程度的增加，而對中根(0.5～2.0 mm)和粗根(>2.0 mm)則無顯著抑制效應(yīng)；中性鹽和堿性鹽脅迫均顯著降低海島棉根系總長度、總表面積和總體積，但堿性鹽對根系總長度的影響更大，堿性鹽主要通過抑制細(xì)根的伸長來降低根系總長度[20]。一般來說，土壤中水分和鹽分的分布會(huì)與細(xì)根的分布相互影響[21]，細(xì)根主要功能是吸收營養(yǎng)，而粗根主要功能是運(yùn)輸；植物為了降低鹽分積累會(huì)將更多的資源分配至中、細(xì)根以此減輕鹽脅迫對根系生長的抑制作用，一定程度增強(qiáng)根系的覓養(yǎng)能力，提高其對逆境脅迫的生理適應(yīng)性[22]?？梢?，在鹽脅迫下植物可以通過調(diào)節(jié)不同徑級根系生長來適應(yīng)鹽脅迫傷害。Rahnama等[23]探究鹽堿脅迫對不同品種面包小麥根系影響時(shí)發(fā)現(xiàn)，鹽濃度降低了小麥根系的相對生長速率、種子根長和總根長、根尖到第一側(cè)根的距離，但增加了總分枝數(shù)，與耐鹽品種相比，鹽敏感品種因鹽分導(dǎo)致的生長受抑制程度更高。

1.2 細(xì)胞結(jié)構(gòu)

通常來說，植物所生活的環(huán)境會(huì)一定程度決定其形態(tài)結(jié)構(gòu)，反之，植物同樣能利用不同的結(jié)構(gòu)去適應(yīng)生態(tài)環(huán)境，這也是植物對特殊生境的演化適應(yīng)。鹽堿脅迫不僅會(huì)使根系外部構(gòu)型發(fā)生改變，根內(nèi)細(xì)胞的顯微結(jié)構(gòu)也會(huì)發(fā)生變化，如根冠、伸長區(qū)、成熟區(qū)，以及最活躍的分生區(qū)都會(huì)受到不同程度的影響，與內(nèi)皮細(xì)胞相關(guān)的凱氏帶也會(huì)發(fā)生變化，阻礙水分吸收并抑制溶質(zhì)進(jìn)入根尖中的內(nèi)皮層。

現(xiàn)有研究已發(fā)掘多種植物通過改變根系微觀結(jié)構(gòu)來適應(yīng)鹽堿脅迫的途徑。如植物通過內(nèi)皮層變厚來抵御鹽堿脅迫的離子毒害，根部變?yōu)殡p層或3層皮層結(jié)構(gòu)拒絕吸收有害離子[24]，根外皮層細(xì)胞壁加厚和內(nèi)皮層木栓化等，這些變化都可一定程度抵御鹽脅迫離子毒害[25]。在鹽堿脅迫下，內(nèi)皮層外圍細(xì)胞壁木栓化可以增強(qiáng)根對離子的選擇性運(yùn)輸，根系有阻止鹽分進(jìn)入輸導(dǎo)組織的功能。萬長貴等[26]推測行使這一功能的部位可能在內(nèi)皮層附近。此外，植物根系還可以通過增厚表皮細(xì)胞的細(xì)胞壁來抵御鹽脅迫，增厚表皮細(xì)胞壁有利于減少細(xì)胞內(nèi)水分的散失，同時(shí)降低鹽脅迫對根內(nèi)組織的傷害[27]。高鹽堿脅迫下細(xì)胞壁變厚，半纖維素和纖維素含量增加，或減少細(xì)胞分裂和伸長，會(huì)不利于根細(xì)胞的伸長[28]；但低鹽脅迫能夠增加根可溶性糖和果膠含量，促進(jìn)根細(xì)胞生長。姜偉等[29]發(fā)現(xiàn)，鹽脅迫加速了根尖初生結(jié)構(gòu)和次生結(jié)構(gòu)的分化，使木質(zhì)部導(dǎo)管數(shù)和直徑增加，以此提高根系對養(yǎng)分和水分的吸收與運(yùn)輸能力。苜蓿(MedicagosativaLinn)在鹽堿脅迫下周皮細(xì)胞組織排列更緊密，會(huì)進(jìn)一步阻止鹽堿離子進(jìn)入輸導(dǎo)組織[30]。

鹽堿脅迫不僅會(huì)使植物根的解剖結(jié)構(gòu)發(fā)生改變，根細(xì)胞內(nèi)部的細(xì)胞器也會(huì)發(fā)生相應(yīng)變化。鹽堿脅迫使根尖細(xì)胞結(jié)構(gòu)異常，如個(gè)別大液泡消失、細(xì)胞質(zhì)紊亂、內(nèi)質(zhì)網(wǎng)結(jié)構(gòu)松散膨脹并最終解體、內(nèi)含物減少等[31]。在鹽堿脅迫下，線粒體的變化與植物自身抗逆性緊密相關(guān)。線粒體是細(xì)胞中較不敏感的細(xì)胞器，甚至有許多研究表明，在鹽脅迫下線粒體數(shù)量會(huì)增加，形成一個(gè)龐大的能量供應(yīng)體系，以抵抗脅迫對植物的傷害。另外，鹽堿脅迫還會(huì)使根內(nèi)線粒體H2O2和丙二醛(MDA)含量增加，線粒體膜通透性明顯變大，流動(dòng)性降低，膜電位、膜H+-ATPase活性顯著下降，從而抑制根系的生長[32]。

另外，有研究發(fā)現(xiàn)利用同一濃度中性鹽和堿性鹽處理煙草根尖表皮細(xì)胞，中性鹽脅迫下液泡膜、內(nèi)質(zhì)網(wǎng)膜清晰可見，線粒體完整，細(xì)胞核濃密；而堿性鹽脅迫下液泡膜、內(nèi)質(zhì)網(wǎng)膜、細(xì)胞核膜都難以分清，線粒體增多且線粒體脊消失，細(xì)胞質(zhì)多處裂解。上述結(jié)果說明堿性鹽脅迫對植物根尖細(xì)胞損害更大，細(xì)胞內(nèi)膜系統(tǒng)破壞嚴(yán)重，結(jié)構(gòu)混亂，存在明顯的裂解區(qū)域[33]。一般來說，鹽生植物為適應(yīng)高鹽環(huán)境，會(huì)形成離子區(qū)室化，即將過量有害離子攔截在根、莖基部等薄壁細(xì)胞的液泡中央，阻止Na+向葉片運(yùn)輸。NaHCO3脅迫下星星草(Puccinelliatenuiflora)根中Ca2+亞細(xì)胞定位和Ca2+-ATPase活性變化在其響應(yīng)脅迫的信號傳遞過程中具有重要作用[34]。

2 植物根系生長應(yīng)答鹽堿脅迫機(jī)理

生物量配置模式的自我調(diào)節(jié)是植物適應(yīng)鹽脅迫的重要可塑性機(jī)制[35]。植物在幼苗期葉面積較小，光合產(chǎn)物少，根系負(fù)責(zé)大部分的營養(yǎng)物質(zhì)吸收與傳遞，而根系生物量對這一運(yùn)輸過程起著至關(guān)重要的作用。鹽堿脅迫會(huì)使植物根系生物量降低，且脅迫濃度越大，根系生物量降低幅度越大；但也有植物根系生物量存在低濃度脅迫促進(jìn)、高濃度抑制的情況。低濃度鹽脅迫(50 mmol·L-1NaCl)可以促進(jìn)線辣椒幼苗根系干重的增加，當(dāng)鹽脅迫濃度升高(100 mmol·L-1NaCl)，線辣椒幼苗根系干重則降低[18]。不同鹽處理對水稻根系影響程度不同，水稻根系生物量隨著土層深度的增加逐漸減少，每個(gè)區(qū)段的根系生物量均表現(xiàn)為Na2CO3脅迫處理低于NaCl脅迫處理[36]，這主要是由于堿脅迫的高pH會(huì)造成根圍礦質(zhì)營養(yǎng)和氧氣供應(yīng)能力嚴(yán)重破壞，細(xì)胞壁損傷，并導(dǎo)致植物細(xì)胞內(nèi)離子平衡，正常的代謝被破壞，而此時(shí)根系往往會(huì)積累大量有機(jī)酸(蘋果酸、檸檬酸、琥珀酸和草酸等)，以維持體內(nèi)正常的離子與滲透平衡[37]。

鹽堿脅迫不僅影響根系生長與形態(tài)，還會(huì)改變植株各個(gè)器官的生長進(jìn)程，尤其是根冠比。鹽脅迫使水稻、小麥、海島棉幼苗根干重、根冠比均不同程度下降[10，38-39]。根冠結(jié)構(gòu)比例協(xié)調(diào)與否直接關(guān)系到植物對土壤資源的利用效率[40]。鹽脅迫下根冠比降低，植物會(huì)通過增加地上生物量并降低地下生物量在一定程度上減少根系與鹽堿土壤接觸，從而規(guī)避鹽堿脅迫傷害。另一方面，根系生物量減少從而將節(jié)約的能量供給地上部分，也一定程度增加了光合產(chǎn)物，提高植物自身的抗性。劉良全[41]研究表明，低濃度鹽脅迫可以使小麥幼苗的根冠比升高，并通過提高自身物質(zhì)含量或活性來增強(qiáng)抗鹽性。因此，鹽脅迫導(dǎo)致的地上生物量減少未必會(huì)引起地下生物量的降低，植物會(huì)通過某些途徑增加地下生物量，從而降低鹽堿脅迫對自身的傷害。另外，植物根系的生長發(fā)育狀況和活力對植物的耐鹽能力也至關(guān)重要。根系活力是指植物根系生理機(jī)能的活動(dòng)能力。鹽堿脅迫會(huì)使植物根系活力降低[42]，但低鹽脅迫會(huì)增加小麥(TriticumaestivumL.)根系活力[41]。劉少華等[43]也在水稻幼苗上得出相似結(jié)果，說明低鹽脅迫可促進(jìn)活性物質(zhì)活性從而提高抗鹽性。邵長安[44]發(fā)現(xiàn)，燕麥在鹽脅迫下根系活力顯著提高，堿脅迫下根系活力顯著下降，也再次論證了堿脅迫的危害大于鹽脅迫。

3 植物根系應(yīng)答鹽堿脅迫的生理學(xué)機(jī)制

3.1 滲透調(diào)節(jié)與抗氧化酶調(diào)節(jié)機(jī)制

當(dāng)植物體內(nèi)鹽分積累過多時(shí)，細(xì)胞液滲透壓增加，細(xì)胞質(zhì)黏滯性提高，從而影響細(xì)胞擴(kuò)張，限制根系的生長[33]。根系應(yīng)答鹽堿脅迫時(shí)通過自身的滲透調(diào)節(jié)形成第一道屏障，滲透調(diào)節(jié)可以使植物生長在逆境下的細(xì)胞活性溶質(zhì)增大、細(xì)胞濃度升高，進(jìn)而使?jié)B透勢降低，植株吸水能力提高。其中，滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)主要有兩大類，一類是無機(jī)離子，如K+、Cl-和無機(jī)酸鹽等；第二類是脯氨酸、可溶性糖和有機(jī)酸等有機(jī)溶質(zhì)。

已有報(bào)道指出，3種不同類型脅迫使辣椒(CapsicumannuumL.)根中的Na+含量有所增加，在鹽脅迫下，辣椒根中K+、Ca2+和Mg2+含量均隨脅迫次數(shù)(共處理3次)增加而下降；在堿處理下，辣椒根中K+、Ca2+、Mg2+含量則逐漸下降；而在鹽堿混合脅迫下，辣椒根中K+、Ca2+離子含量也呈逐漸下降趨勢，Mg2+在辣椒根部顯著積累[45]。另外，復(fù)合鹽堿脅迫由于高鹽度和pH累積效應(yīng)可以顯著抑制棉花(Gossypiumspp)生長和離子吸收，制約K+、Ca2+、Mg2+、Zn2+、Mn2+、Fe2+向地上部分轉(zhuǎn)運(yùn)，并使棉花K+、Na+調(diào)控能力下降，導(dǎo)致離子失衡[46]。植物在面對鹽堿脅迫時(shí)，大量的離子通道蛋白也參與離子的選擇性吸收、外排和區(qū)室化中，盡可能阻止有害離子的進(jìn)入以保證植物對于營養(yǎng)的需求，如Na+/H+反向轉(zhuǎn)運(yùn)體會(huì)提高Na+的區(qū)室化和增加Na+的外排功能。另外，Yang等[47]研究發(fā)現(xiàn)，堿地膚在低濃度鹽脅迫下草酸并不積累，而在低濃度堿脅迫下草酸和有機(jī)酸均顯著積累。在濃度相同的情況下，堿脅迫下有機(jī)酸和草酸的濃度比鹽脅迫下高。沙棘根部蘋果酸和檸檬酸在堿脅迫下的積累較少，乙酸的積累顯著增多[48]。堿蓬在200 mmol·L-1鹽處理時(shí)可溶性糖濃度沒有顯著變化，鹽濃度超過200 mmol·L-1后略有增加。番茄根在鹽脅迫時(shí)脯氨酸含量會(huì)降低[49]。脯氨酸和甜菜堿含量在低濃度脅迫時(shí)，鹽和堿脅迫對它們的影響相似，而高濃度時(shí)堿脅迫下的含量增幅遠(yuǎn)大于鹽脅迫[50]。

鹽堿脅迫造成細(xì)胞膜的膜脂過氧化，不僅會(huì)導(dǎo)致膜透性增加，還是植物體產(chǎn)生活性氧的重要來源[51]。活性氧(reactive oxygen species ， ROS)是植物有氧代謝的副產(chǎn)物，環(huán)境脅迫會(huì)使植物細(xì)胞積累大量的活性氧從而導(dǎo)致細(xì)胞內(nèi)的大分子物質(zhì)與其他組分受阻，植物的生長和代謝異常。植物體要維持自身的正常代謝就必須清除體內(nèi)多余的ROS[52]，植物自身存在著活性氧清除系統(tǒng)，如酶清除系統(tǒng)超氧化物歧化酶(superoxide dismutase， SOD)、抗壞血酸過氧化物酶(ascorbate peroxidase， APX)、過氧化氫酶(catalase， CAT)等。鹽堿脅迫會(huì)使植物根系中抗氧化酶活性發(fā)生變化，CAT對于鹽脅迫更加敏感，而SOD、APX和過氧化物酶(Peroxidase， POD)對于高pH更加敏感[33]。鹽脅迫下小麥根中H2O2含量先增加后降低，最后與對照持平，SOD和APX活性均在鹽脅迫初期快速上升而后顯著下降，SOD活性在耐鹽性強(qiáng)的小麥品種中顯著升高，而APX活性在耐鹽性弱的品種中顯著升高。馮時(shí)等[53]研究表明，NaCl脅迫使草莓質(zhì)膜透性增高，MDA含量增加，SOD、POD和CAT活性均呈現(xiàn)先增加后降低的趨勢。Zhang等[54]研究表明，在鹽堿脅迫下小麥對氮的吸收能力更高，從而改善了生理代謝進(jìn)程，究其原因主要是鹽堿脅迫使根中谷氨酰胺合成酶活性增加，從而促進(jìn)了根中的氮代謝。

3.2 內(nèi)源激素與代謝調(diào)節(jié)

植物激素是一種具有信息傳遞功能的信號物質(zhì)，在鹽堿脅迫下對調(diào)節(jié)植物生長具有重要的作用。Wen等[55]研究發(fā)現(xiàn)，在堿脅迫下蘋果幼苗根系脫落酸(abscisic Acid， ABA)、玉米素核苷(trans-Zeatin-riboside， ZR)和赤霉素(gibberellin， GA3)的含量提高，且堿敏感型品種比堿耐受型品種激素含量變化更大，不同品種幼苗在脅迫下吲哚乙酸(3-indoleacetic acid， IAA)含量和構(gòu)型都與對照有顯著差異，故推測根系構(gòu)型變化可能與激素活性有一定關(guān)聯(lián)，尤其是IAA活性。鹽脅迫引起擬南芥根彎曲可能是因?yàn)橐种粕L素在植物中的運(yùn)輸或減少生長素在植物中的積累[56-57]。劉軒等[58]發(fā)現(xiàn)，2種砧木幼苗根尖ABA含量均在堿脅迫下顯著增加。另外，萘乙酸(naphthylacetic acid， NAA)處理能夠緩解鹽脅迫對水稻根系生長的抑制作用，主要是通過抑制鹽脅迫下水稻根尖活性氧積累和降低根尖細(xì)胞質(zhì)膜透性來保護(hù)根系正常的生理功能[59]。

植物在堿脅迫下會(huì)發(fā)生由質(zhì)膜H+-ATP酶主導(dǎo)的H+外排現(xiàn)象。朱麗芳[60]研究表明，在堿脅迫下，富平楸子根系質(zhì)膜H+-ATP酶為保持細(xì)胞內(nèi)外pH平衡，向細(xì)胞外排出H+，導(dǎo)致根際酸化，促進(jìn)根系對礦物質(zhì)養(yǎng)分的吸收，從而減緩堿脅迫對植株造成的傷害。植物在鹽堿環(huán)境中受到離子脅迫、高pH脅迫導(dǎo)致根內(nèi)電荷pH平衡被破壞，根內(nèi)代謝也隨之改變。郭瑞等[61]研究表明，小麥根系在堿脅迫下糖酵解、細(xì)胞膜脂代謝和氨基酸合成受到明顯抑制，但三羧酸循環(huán)顯著增強(qiáng)，表明堿脅迫對碳素合成和儲(chǔ)存有明顯負(fù)效應(yīng)，降低代謝合成碳骨架和能量，使得清除活性氧能力明顯下降；堿脅迫下根外部質(zhì)子缺乏影響氮素吸收利用，導(dǎo)致氨基酸合成受阻；三羧酸循環(huán)增強(qiáng)為生成有機(jī)酸類化合物和調(diào)控pH平衡提供能量，這可能是植物適應(yīng)堿脅迫的一種特殊應(yīng)對策略。

4 植物根系應(yīng)答鹽堿脅迫的分子調(diào)節(jié)機(jī)制

植物根系在鹽堿脅迫下會(huì)產(chǎn)生相應(yīng)的上調(diào)基因、下調(diào)基因，以及相關(guān)的調(diào)控轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白，使根系在微觀層面上同樣具有一定的鹽堿適應(yīng)策略。如在分子水平上，一些基因可以參與根系響應(yīng)鹽堿脅迫過程N(yùn)a+、K+或Ca2+的轉(zhuǎn)運(yùn)，F(xiàn)an等[62]利用轉(zhuǎn)錄組學(xué)技術(shù)研究大豆(Glycinemax)根系在鹽、堿和干旱脅迫下的基因表達(dá)情況，發(fā)現(xiàn)有1 822個(gè)基因可以上調(diào)表達(dá)，并且這些基因在核酸信號通路和Ca2+信號通路的表達(dá)均為上調(diào)。另外，植物根系在鹽堿脅迫下會(huì)產(chǎn)生氨基酸和糖類等諸多滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)來保持細(xì)胞內(nèi)滲透壓的平衡，維持細(xì)胞內(nèi)環(huán)境的穩(wěn)定，這一過程也會(huì)使一些滲透表達(dá)基因上調(diào)，如P5CS基因、甜菜堿醛脫氫酶基因等[63]。Kobayashi等[64]發(fā)現(xiàn)，小麥在響應(yīng)非生物脅迫中產(chǎn)生的HvABI5同源基因和bZIP轉(zhuǎn)錄因子可在糖信號和滲透脅迫下上調(diào)表達(dá)。植物在鹽堿脅迫中表達(dá)的差異基因會(huì)隨著時(shí)間的延長而增加，并且上調(diào)基因和下調(diào)基因各占約50%。洪茵恬等[18]以耐鹽品種和鹽敏感品種的線辣椒為材料，用不同濃度的NaCl溶液進(jìn)行處理，在脅迫3 h、6 h和12 h后，2個(gè)品種均有11個(gè)基因差異表達(dá)，其中，9個(gè)基因上調(diào)表達(dá)，2個(gè)基因下調(diào)表達(dá)，并且參與了谷胱甘肽代謝、脂肪酸代謝等途徑，使其有較高的抗氧化系統(tǒng)外，還有一定的修復(fù)作用[15]。

植物根系并不依靠某一個(gè)基因來應(yīng)答鹽堿脅迫，而是由多個(gè)基因(如抗逆基因、離子轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白基因和滲透保護(hù)物質(zhì)的相關(guān)基因等)共同表達(dá)來抵御鹽堿脅迫，這些基因會(huì)通過不同的代謝途徑一定程度上提高植物的耐鹽堿性，所以當(dāng)植物根系內(nèi)耐鹽堿基因表達(dá)上調(diào)時(shí)，為了達(dá)到平衡，會(huì)使正?；蛳抡{(diào)表達(dá)，導(dǎo)致植物根系耐鹽堿能力提高，但是在吸收營養(yǎng)、抗病等方面就會(huì)有所下降。Duanmu等[65]通過RNA測序?qū)A脅迫下野大豆(Glycinegracilis)根進(jìn)行了轉(zhuǎn)錄組分析，選擇MYB、WRKY、NAC、bZIP、C2H2、HB、TIFY家族的t12轉(zhuǎn)錄因子和12個(gè)氧化還原相關(guān)基因進(jìn)行分析，結(jié)果顯示，除了轉(zhuǎn)錄調(diào)節(jié)和氧化還原，這些基因還參與了多種生理過程，如結(jié)合反應(yīng)和應(yīng)激反應(yīng)，并且野大豆的根系可以依賴特定的轉(zhuǎn)錄因子和氧化還原相關(guān)基因來抵御鹽堿脅迫；除了這些轉(zhuǎn)錄因子外，越來越多的轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白(如SGF14c蛋白、GmbZIP110蛋白和GsSKP21蛋白等)也在大豆中具有耐鹽堿功能，如半胱氨酸蛋白酶抑制劑GsCPI14與鈣/鈣調(diào)素結(jié)合的受體樣蛋白激酶GsCBRLK相互作用也可以幫助大豆抵御鹽堿脅迫。由此可見，植物根系會(huì)通過對耐鹽堿基因選擇性表達(dá)，來產(chǎn)生一些抗鹽堿的相關(guān)蛋白進(jìn)而保護(hù)根系的正常生理功能。李慧卿等[66]從突變體和超量表達(dá)角度探究大豆中GmSnRK1.1和GmSnRK1.2對堿脅迫的響應(yīng)，發(fā)現(xiàn)在含 50 mmol·L-1NaHCO3的培養(yǎng)基中基因敲除型毛狀根長勢受到明顯抑制，而超表達(dá)型毛狀根則能夠提高植物其對堿脅迫的耐性，由此初步確定GmSnRK1.1和GmSnRK1.2在大豆耐堿機(jī)制中發(fā)揮著重要作用。小麥漸滲系新品系SR4具有較強(qiáng)的耐堿能力，利用第二代轉(zhuǎn)錄組測序技術(shù)分析SR4根系堿脅迫應(yīng)答基因，發(fā)現(xiàn)在SR4根中受堿脅迫誘導(dǎo)上調(diào)表達(dá)的基因TaNTL5、TaCCD1、TaStpk-B和TaOMT4均能提高植物對堿脅迫的抗性。將TaNTL5轉(zhuǎn)化擬南芥得到TaNTL5OE，發(fā)現(xiàn)堿處理過后，TaNTL5OE體內(nèi)超氧陰離子含量較Col-0和未處理時(shí)高[67]。在堿脅迫處理?xiàng)l件下，TaCCD1可誘導(dǎo)根伸長[68]。TaStpk-B可以通過調(diào)控ROS的積累來應(yīng)對植物所遭受到的堿脅迫；TaOMT4可能使得抗氧化產(chǎn)物活性提升，導(dǎo)致植物體內(nèi)H2O2含量下降，從而提高堿脅迫耐受性[69]。

5 展望

隨著全球氣候變化與土壤鹽堿化問題日益嚴(yán)峻，根系應(yīng)答鹽堿脅迫機(jī)理可以在以下幾個(gè)方面深入探索：

(1)深入挖掘植物抗堿過程根系的調(diào)節(jié)機(jī)理。目前國內(nèi)外已有大量的研究表明，堿性鹽由于獨(dú)具高pH，對植物的傷害更強(qiáng)，但一直以來關(guān)于植物、特別是鹽生植物根系適應(yīng)堿脅迫傷害的深層次機(jī)理還不明確，今后的研究應(yīng)尋找耐堿模式植物，利用生理學(xué)、現(xiàn)代分子生物學(xué)技術(shù)與當(dāng)前熱點(diǎn)的“組學(xué)”思想，從整體水平深入挖掘植物的耐堿機(jī)理。

(2)植物根系表型研究技術(shù)不成熟，少有采用先進(jìn)技術(shù)對鹽堿脅迫根系響應(yīng)情況綜合的研究。應(yīng)完善植物根系構(gòu)型研究手段，使根系生長可視化，便于觀察、操作、分析。利用多維度構(gòu)型研究思想，綜合分析根系脅迫應(yīng)答的機(jī)制。

(3)加強(qiáng)根系與地上互作的研究，通過解析根系應(yīng)答脅迫的深層次機(jī)理，通過關(guān)聯(lián)分析等進(jìn)一步探討根系與地上葉片互作的信號傳遞與分子機(jī)理，進(jìn)而更好地闡明植株抗逆機(jī)理。

(4)重視根系分泌物與根際重要土壤微生物的功能研究。以根際為研究核心，分析鹽堿脅迫特別是堿脅迫下根系分泌物的成分、功能，并從代謝的角度分析植物脅迫應(yīng)答機(jī)制，挖掘土壤有益微生物，以及與根系關(guān)系密切的如叢枝菌根真菌的生理功能，不局限于單純的研究根系，進(jìn)而多角度協(xié)同分析植物根系的鹽堿脅迫應(yīng)答機(jī)理。