華北地區(qū)不同農(nóng)田景觀格局下天敵昆蟲(chóng)和鳥(niǎo)類(lèi)對(duì)玉米蚜的控制作用

姜笑生，孫玉誠(chéng)，陳法軍，戈 峰，歐陽(yáng)芳

（1. 中國(guó)科學(xué)院動(dòng)物研究所/農(nóng)業(yè)蟲(chóng)害鼠害綜合治理研究國(guó)家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，北京 100101；2. 中國(guó)科學(xué)院大學(xué)生物互作卓越中心，北京 100049；3. 南京農(nóng)業(yè)大學(xué)植物保護(hù)學(xué)院，南京 210095）

農(nóng)業(yè)規(guī)?；c集約化生產(chǎn)的迅速發(fā)展，導(dǎo)致農(nóng)業(yè)景觀類(lèi)型的急劇轉(zhuǎn)變，對(duì)農(nóng)業(yè)生物多樣性及其生態(tài)系統(tǒng)功能構(gòu)成了極大的威脅[1]。國(guó)內(nèi)外都非常重視農(nóng)田景觀的組成、結(jié)構(gòu)和尺度對(duì)農(nóng)業(yè)生態(tài)系統(tǒng)功能、昆蟲(chóng)和鳥(niǎo)類(lèi)多樣性、食物網(wǎng)以及它們控害功能的影響[2]。昆蟲(chóng)和鳥(niǎo)類(lèi)多樣性作為生物多樣性的重要組成部分，對(duì)農(nóng)業(yè)景觀變化極為敏感。它們?cè)谵r(nóng)田景觀各個(gè)斑塊之間遷移擴(kuò)散，通過(guò)營(yíng)養(yǎng)聯(lián)系，構(gòu)成了復(fù)雜的“植物（包括雜草、樹(shù)林、作物）-昆蟲(chóng)（害蟲(chóng)和天敵）-鳥(niǎo)類(lèi)（食蟲(chóng)、食谷、食草）”食物網(wǎng)，在農(nóng)業(yè)生態(tài)系統(tǒng)中發(fā)揮著重要的控害功能[3]。但這種食物網(wǎng)的維持與控害功能勢(shì)必受到農(nóng)田景觀的組成、結(jié)構(gòu)和尺度的影響。

華北平原地區(qū)是我國(guó)重要的玉米生產(chǎn)基地之一。農(nóng)業(yè)集約化，如農(nóng)業(yè)耕地的擴(kuò)張、農(nóng)田面積的擴(kuò)大和非作物棲息地的消除，將會(huì)導(dǎo)致農(nóng)田景觀格局的單一化[2,4]。隨著農(nóng)業(yè)集約化的發(fā)展，華北平原作物種植區(qū)形成了以小麥-玉米輪作田為主，與其周?chē)亲魑锷常ㄈ缌志W(wǎng)、灌叢、草叢）組成的不同類(lèi)型的農(nóng)田景觀結(jié)構(gòu)。這種農(nóng)田景觀結(jié)構(gòu)成為研究昆蟲(chóng)與鳥(niǎo)類(lèi)多樣性形成、維持及其控害功能的理想場(chǎng)所。有研究表明農(nóng)田景觀結(jié)構(gòu)（草地、林地等生境斑塊面積、耕地的破碎化等）是影響害蟲(chóng)種群的重要景觀因素[5]；斑塊類(lèi)型越多，斑塊密度越大，越利于天敵種群數(shù)量增加[2]；不同生境間的交界面可促進(jìn)植食者和天敵類(lèi)群的擴(kuò)散轉(zhuǎn)移[6]。生境越復(fù)雜越有利于鳥(niǎo)類(lèi)生存與繁殖[7]。而且不同種類(lèi)的昆蟲(chóng)和鳥(niǎo)類(lèi)在不同的空間尺度下響應(yīng)是不一樣的[8]。最近的研究報(bào)道也指出，非作物生境是農(nóng)田害蟲(chóng)的重要生境[9]；農(nóng)田景觀結(jié)構(gòu)的復(fù)雜性增強(qiáng)，加大了鳥(niǎo)類(lèi)對(duì)天敵昆蟲(chóng)的捕食作用，從而削弱了天敵昆蟲(chóng)的控害功能[10]。顯然，不同類(lèi)型的昆蟲(chóng)（害蟲(chóng)、天敵）、鳥(niǎo)類(lèi)對(duì)農(nóng)田景觀斑塊結(jié)構(gòu)和尺度響應(yīng)不同。為此，本研究提出一個(gè)科學(xué)假說(shuō)，即：農(nóng)業(yè)集約化形成的不同農(nóng)田景觀可影響昆蟲(chóng)和鳥(niǎo)類(lèi)多樣性的形成；而這些昆蟲(chóng)和鳥(niǎo)類(lèi)的多樣性通過(guò)食物營(yíng)養(yǎng)聯(lián)系，構(gòu)成了復(fù)雜“植物-昆蟲(chóng)-鳥(niǎo)類(lèi)”食物網(wǎng)；基于對(duì)該食物網(wǎng)維持機(jī)制與控害功能的解析，可通過(guò)農(nóng)田景觀生境管理，充分發(fā)揮其生態(tài)功能。

為了驗(yàn)證這個(gè)科學(xué)假說(shuō)，本文系統(tǒng)調(diào)查了5種不同生境的農(nóng)田景觀下害蟲(chóng)、天敵和鳥(niǎo)類(lèi)物種類(lèi)型和個(gè)體數(shù)量，分析不同生境比例下鳥(niǎo)類(lèi)、天敵和害蟲(chóng)的種群動(dòng)態(tài)，通過(guò)籠罩排除法定量評(píng)價(jià)天敵昆蟲(chóng)和鳥(niǎo)類(lèi)對(duì)玉米害蟲(chóng)的控制作用，由此闡明集約化生產(chǎn)的農(nóng)田景觀中昆蟲(chóng)和鳥(niǎo)類(lèi)多樣性形成的格局和控害功能。

1 材料與方法

1.1 景觀尺度生境作用的試驗(yàn)設(shè)計(jì)

在山東濟(jì)南基于玉米及其周?chē)亲魑锷晨臻g分布，以農(nóng)田景觀格局中生境比例為處理因素，通過(guò)現(xiàn)場(chǎng)調(diào)查和遙感技術(shù)在山東省濟(jì)南市設(shè)置5個(gè)處理水平的農(nóng)田景觀格局，即：景觀生境比例（非玉米生境斑塊面積與樣區(qū)總面積之比）分別為15%、20%、30%、35%和40%。每個(gè)處理水平設(shè)定4個(gè)重復(fù)樣區(qū)，總共20個(gè)調(diào)查樣區(qū)。2020年8—9月期間，對(duì)研究區(qū)域內(nèi)玉米主要害蟲(chóng)、天敵昆蟲(chóng)和鳥(niǎo)類(lèi)為研究對(duì)象進(jìn)行系統(tǒng)的調(diào)查。

1.2 農(nóng)田景觀格局下害蟲(chóng)、天敵昆蟲(chóng)和鳥(niǎo)類(lèi)多樣性調(diào)查

分別于2020年8月19日、8月29日、9月9日、9月19日和9月28日5個(gè)時(shí)間點(diǎn)，在上述5類(lèi)不同生境比例的農(nóng)田景觀格局中，每種景觀生境比例分別選取4塊玉米田（重復(fù)樣區(qū)），每塊田選擇樣方面積20 m×20 m。其中，害蟲(chóng)和天敵昆蟲(chóng)調(diào)查采取五點(diǎn)取樣法。鳥(niǎo)類(lèi)調(diào)查采用樣線(xiàn)和樣點(diǎn)法相結(jié)合，借助雙筒望遠(yuǎn)鏡（8X），每10～15 d調(diào)查一次，在鳥(niǎo)類(lèi)的覓食活動(dòng)高峰時(shí)段（早上 7：00—9：00），以2 km/h左右的速度步行觀察，觀測(cè)兩側(cè) 30～50 m范圍內(nèi)的鳥(niǎo)類(lèi)，記錄所發(fā)現(xiàn)的鳥(niǎo)類(lèi)名稱(chēng)、數(shù)量、地理位置等信息。依據(jù)《中國(guó)鳥(niǎo)類(lèi)野外手冊(cè)》等圖鑒對(duì)鳥(niǎo)類(lèi)進(jìn)行分類(lèi)鑒定。

1.3 局域農(nóng)田的生態(tài)控制試驗(yàn)

為定量評(píng)價(jià)不同農(nóng)田景觀格局中天敵昆蟲(chóng)和鳥(niǎo)類(lèi)對(duì)玉米害蟲(chóng)的控制作用，本研究利用籠罩控制法進(jìn)行田間生態(tài)控制試驗(yàn)。選擇非玉米生境斑塊面積與樣區(qū)總面積之比為20%和30%兩個(gè)農(nóng)田景觀格局，每個(gè)景觀內(nèi)利用籠罩網(wǎng)孔大小來(lái)控制鳥(niǎo)類(lèi)和昆蟲(chóng)的進(jìn)出。進(jìn)行如下3個(gè)控制鳥(niǎo)類(lèi)和昆蟲(chóng)進(jìn)出籠罩處理：1）對(duì)照處理，利用40目尼龍網(wǎng)排除鳥(niǎo)類(lèi)和昆蟲(chóng)（昆蟲(chóng)和鳥(niǎo)類(lèi)無(wú)法進(jìn)入籠罩）；2）保留天敵昆蟲(chóng)處理，用20目尼龍網(wǎng)排除鳥(niǎo)類(lèi)進(jìn)入，允許昆蟲(chóng)進(jìn)出罩網(wǎng)，具體將籠罩嵌入地上20 cm封閉樣點(diǎn)區(qū)域，避免鳥(niǎo)類(lèi)進(jìn)入，但天敵昆蟲(chóng)（如瓢蟲(chóng)、草蛉、寄生蜂）可以進(jìn)入籠罩；3）保留天敵昆蟲(chóng)和鳥(niǎo)類(lèi)處理，設(shè)置無(wú)網(wǎng)罩的自然條件保持昆蟲(chóng)和鳥(niǎo)類(lèi)均可進(jìn)入玉米種植區(qū)。每個(gè)處理重復(fù)4次（籠罩）。每個(gè)籠罩的長(zhǎng)、寬、高為1 m×1.5 m×2 m。每7～10 d調(diào)查1 次，詳細(xì)記錄各重復(fù)處理籠罩玉米中的害蟲(chóng)、天敵的種類(lèi)和數(shù)量，比較各個(gè)籠罩內(nèi)玉米主要害蟲(chóng)（玉米蚜）發(fā)生密度，計(jì)算其控害指數(shù)。

1.4 數(shù)據(jù)統(tǒng)計(jì)與分析

利用SPSS Descriptives選項(xiàng)對(duì)山東省濟(jì)南市濟(jì)陽(yáng)區(qū)玉米蚜、天敵瓢蟲(chóng)、草蛉和鳥(niǎo)類(lèi)種群數(shù)量進(jìn)行單因素方差分析，分別分析五次調(diào)查時(shí)間中各時(shí)間點(diǎn)內(nèi)景觀生境比例對(duì)各種群數(shù)量的影響，及生境比例對(duì)各種鳥(niǎo)類(lèi)種群累計(jì)數(shù)量的影響。進(jìn)一步應(yīng)用數(shù)學(xué)模型分析了景觀生境比例與鳥(niǎo)類(lèi)種群數(shù)量的關(guān)系。最后，應(yīng)用 SPSS software（SPSS Inc，Chicago，USA）進(jìn)行方差分析，比較三個(gè)處理（對(duì)照處理排除鳥(niǎo)類(lèi)和昆蟲(chóng)；保留天敵昆蟲(chóng)處理；保留天敵昆蟲(chóng)和鳥(niǎo)類(lèi)處理）中玉米蚜的個(gè)體數(shù)量。

2 結(jié)果與分析

2.1 不同生境比例下天敵昆蟲(chóng)的種群數(shù)量

不同生境比例下玉米田主要天敵種群數(shù)量的動(dòng)態(tài)如圖1所示。異色瓢蟲(chóng)和龜紋瓢蟲(chóng)種群數(shù)量在玉米田9月19日達(dá)到高峰（圖1A，C）；且生境比例20%的農(nóng)田景觀中，異色瓢蟲(chóng)（圖1B）和龜紋瓢蟲(chóng)（圖1D）的種群數(shù)量較多。草蛉種群數(shù)量在9月9日達(dá)到高峰，且在生境比例20%的農(nóng)田景觀中數(shù)量最多（圖1E）。進(jìn)一步對(duì)不同生境比例下天敵種群累計(jì)數(shù)量的分析結(jié)果顯示，龜紋瓢蟲(chóng)和草蛉在生境比例20%的農(nóng)田景觀中種群數(shù)量最多（圖1D，F(xiàn)），異色瓢蟲(chóng)在生境比例30%的農(nóng)田景觀中種群數(shù)量最多（圖1B）。

圖1 不同生境比例下玉米田主要天敵種群數(shù)量的動(dòng)態(tài)和種群累計(jì)數(shù)量Fig. 1 Effects of different habitat proportions on natural enemy population and cumulative number in maize field

2.2 不同生境比例下鳥(niǎo)類(lèi)的種群數(shù)量

通過(guò)對(duì)華北玉米田調(diào)查結(jié)果表明：麻雀Passer montanus、白頭鵯Pycnonotus sinensis、喜鵲Pica pica、斑鳩Streptopelia turtur、家燕Hirundo rustica和戴勝Upupa epops為主要鳥(niǎo)類(lèi)。個(gè)體數(shù)量最多的前三種鳥(niǎo)類(lèi)：麻雀Passer montanus（74.3±22.4）只/1000 m2、斑鳩Streptopelia turtur（13.2±4.9）只/1000 m2、家燕Hirundo rustica（11.2±3.8）只/1000 m2（表1）。進(jìn)一步分析了5個(gè)時(shí)間段不同生境比例（15%、20%、30%、35%和40%）對(duì)鳥(niǎo)類(lèi)種群數(shù)量的影響，結(jié)果顯示，不同生境比例對(duì)不同鳥(niǎo)類(lèi)的影響作用不同，生境比例為15%的農(nóng)田景觀最有利于涵養(yǎng)白頭鵯和斑鳩，生境比例為20%的農(nóng)田景觀最有利于涵養(yǎng)麻雀，生境比例為30%的農(nóng)田景觀最有利于涵養(yǎng)喜鵲和家燕，生境比例為15%的農(nóng)田景觀最有利于涵養(yǎng)戴勝（圖2）。

表1 試驗(yàn)點(diǎn)中鳥(niǎo)類(lèi)種群數(shù)量分析表Table 1 Bird population analysis table at experimental point

圖2 不同生境比例下鳥(niǎo)類(lèi)種群累計(jì)數(shù)量動(dòng)態(tài)Fig. 2 Effects of different habitat proportions on bird population cumulative number

2.3 不同生境比例下玉米蚜的種群數(shù)量

通過(guò)對(duì)不同生境比例下華北玉米田玉米蚜種群調(diào)查結(jié)果表明，9月28日，各生境比例中玉米蚜種群數(shù)量達(dá)到峰值，且其中生境比例為35%的農(nóng)田景觀中的玉米蚜種群數(shù)量最多（圖3A）；生境比例35%和40%的農(nóng)田景觀中玉米蚜累計(jì)數(shù)量高于其他生境比例的農(nóng)田景觀中的玉米蚜種群數(shù)量，生境比例30%的農(nóng)田景觀中玉米蚜累計(jì)數(shù)量低于其他生境比例的農(nóng)田景觀中的玉米蚜種群數(shù)量（圖3B）。

圖3 不同生境比例下玉米蚜種群數(shù)量及動(dòng)態(tài)Fig. 3 Effects of different habitat proportions on maize aphid

2.4 天敵昆蟲(chóng)和鳥(niǎo)類(lèi)對(duì)玉米蚜的控制作用

進(jìn)一步通過(guò)排除鳥(niǎo)類(lèi)和天敵、保留天敵昆蟲(chóng)但排除鳥(niǎo)類(lèi)、維持天敵昆蟲(chóng)與鳥(niǎo)類(lèi)對(duì)玉米蚜的控害作用籠罩法，定量評(píng)價(jià)了2類(lèi)不同農(nóng)田景觀格局中天敵昆蟲(chóng)和鳥(niǎo)類(lèi)對(duì)玉米害蟲(chóng)的控制作用，結(jié)果表明，在20%（圖4A）和30%（圖4B）生境比例下，相對(duì)于對(duì)照處理（即排除天敵昆蟲(chóng)和鳥(niǎo)類(lèi)），玉米蚜個(gè)體數(shù)量在保留天敵昆蟲(chóng)處理以及保留天敵昆蟲(chóng)和鳥(niǎo)類(lèi)處理?xiàng)l件下顯著減少，說(shuō)明農(nóng)田天敵昆蟲(chóng)和鳥(niǎo)類(lèi)對(duì)玉米蚜有很好的控制作用。

圖4 生境比例20%（A）和30%（B）的農(nóng)田景觀中天敵昆蟲(chóng)和鳥(niǎo)類(lèi)對(duì)玉米蚜種群數(shù)量的影響Fig. 4 Effects of natural enemy insects and birds on aphid population in different habitat farmland landscape with 20% habitat proportion(A) and 30% habitat proportion (B)

3 討論

農(nóng)田景觀由多種植物（林地、草地、灌叢）構(gòu)成，它們作為農(nóng)業(yè)生態(tài)系統(tǒng)中生物多樣性基本組成，是植食性昆蟲(chóng)和食蟲(chóng)鳥(niǎo)類(lèi)食物的生存與繁衍基礎(chǔ)，也是天敵昆蟲(chóng)和食蟲(chóng)鳥(niǎo)類(lèi)的重要棲息地。本研究對(duì)華北玉米田鳥(niǎo)類(lèi)和天敵昆蟲(chóng)種類(lèi)調(diào)查表明，麻雀（雜食性鳥(niǎo)類(lèi)，可取食鱗翅目和鞘翅目的昆蟲(chóng)）、白頭鵯（雜食性鳥(niǎo)類(lèi)，可取食鱗翅目和鞘翅目的昆蟲(chóng)）、喜鵲（雜食性鳥(niǎo)類(lèi)，春秋可取食鱗翅目和鞘翅目的昆蟲(chóng)）、斑鳩（取食作物種子）、家燕（食蟲(chóng)鳥(niǎo)，取食范圍極廣）、戴勝（食蟲(chóng)鳥(niǎo)，主要取食地上部害蟲(chóng)及鉆蛀性害蟲(chóng)）為優(yōu)勢(shì)種鳥(niǎo)類(lèi)。而且，鳥(niǎo)類(lèi)種群的數(shù)量在生境比例為35%的農(nóng)田景觀中低于其他比例農(nóng)田景觀中的鳥(niǎo)類(lèi)種群數(shù)量，且不同生境比例對(duì)不同的鳥(niǎo)類(lèi)種群的涵養(yǎng)作用不同。

華北玉米田蚜蟲(chóng)的主要天敵昆蟲(chóng)包括異色瓢蟲(chóng)、龜紋瓢蟲(chóng)和草蛉。本研究通過(guò)華北玉米田玉米蚜種類(lèi)樣點(diǎn)調(diào)查，發(fā)現(xiàn)生境比例影響玉米蚜種群數(shù)量。生境比例顯著影響異色瓢蟲(chóng)、龜紋瓢蟲(chóng)和草蛉種群數(shù)量。有研究表明，非作物生境是多種蚜蟲(chóng)天敵的種群資源庫(kù)，尤其是苜蓿草地、農(nóng)田防護(hù)林以及田埂，這3類(lèi)非作物生境在維持天敵種類(lèi)和數(shù)量中發(fā)揮著重要的作用和功能[11]。根據(jù)推測(cè)，生境比例為20%的農(nóng)田景觀最利于涵養(yǎng)天敵，而35%的農(nóng)田景觀不利于涵養(yǎng)天敵及鳥(niǎo)類(lèi)，同時(shí)相比于其他比例的農(nóng)田景觀生境還會(huì)涵養(yǎng)較多的玉米蚜，進(jìn)而加重對(duì)玉米的為害。所以生境比例為20%的農(nóng)田景觀更有利于涵養(yǎng)鳥(niǎo)類(lèi)和天敵，提高了生物多樣性，同時(shí)也有利于對(duì)玉米蚜的生物控制作用。這說(shuō)明開(kāi)展區(qū)域性害蟲(chóng)生態(tài)調(diào)控，需要考慮農(nóng)田景觀系統(tǒng)中各類(lèi)斑塊組合的面積比例，從而有利于增強(qiáng)多種天敵昆蟲(chóng)的協(xié)調(diào)控害作用[12]。

過(guò)去的研究主要集中在昆蟲(chóng)多樣性或鳥(niǎo)類(lèi)多樣性，研究的多是森林、濕地、城市、公園等，而研究農(nóng)田的較少，且很少將鳥(niǎo)類(lèi)與昆蟲(chóng)及其捕食作用聯(lián)系起來(lái)[13,14]。事實(shí)上，由于鳥(niǎo)類(lèi)在捕食害蟲(chóng)的同時(shí)，也捕食天敵昆蟲(chóng)，當(dāng)鳥(niǎo)類(lèi)與天敵昆蟲(chóng)共存時(shí)天敵昆蟲(chóng)對(duì)害蟲(chóng)的控制作用反而下降[10]。本研究通過(guò)籠罩控制法進(jìn)行田間生態(tài)控制試驗(yàn)，定量評(píng)價(jià)了20%和30%生境比例的農(nóng)田景觀格局中，天敵昆蟲(chóng)和鳥(niǎo)類(lèi)對(duì)玉米蚜有顯著的控制作用。這說(shuō)明華北農(nóng)田中天敵昆蟲(chóng)和鳥(niǎo)類(lèi)通過(guò)直接取食或者干擾生態(tài)位生境條件，對(duì)玉米主要害蟲(chóng)發(fā)揮重要的控制作用。整體上，鳥(niǎo)類(lèi)與天敵聯(lián)合控害對(duì)農(nóng)田害蟲(chóng)的防治效果相較僅天敵控害和無(wú)鳥(niǎo)類(lèi)及天敵控害效果更佳。

本研究充分表明，合理的斑塊組成和生境比例可調(diào)節(jié)食蟲(chóng)鳥(niǎo)類(lèi)種群數(shù)量。從“植物（包括雜草、樹(shù)林、作物）-昆蟲(chóng)（害蟲(chóng)和天敵）-鳥(niǎo)類(lèi)（食蟲(chóng)、食谷、食草）”食物網(wǎng)角度來(lái)說(shuō)，很多鳥(niǎo)類(lèi)處于農(nóng)田食物網(wǎng)的頂端，其種群數(shù)量對(duì)天敵和害蟲(chóng)種群具有重要的調(diào)控作用，同時(shí)天敵對(duì)于害蟲(chóng)的控制作用也是極顯著的。食蟲(chóng)鳥(niǎo)和部分雜食性鳥(niǎo)類(lèi)種群數(shù)量的增加對(duì)害蟲(chóng)的防控作用是顯著的，但增加鳥(niǎo)類(lèi)種群數(shù)量的同時(shí)也應(yīng)考慮食蟲(chóng)鳥(niǎo)和雜食性鳥(niǎo)類(lèi)對(duì)天敵昆蟲(chóng)的捕食作用，以及對(duì)農(nóng)田作物的取食危害。因此通過(guò)合理的生境比例和景觀斑塊構(gòu)成來(lái)提升鳥(niǎo)類(lèi)和天敵昆蟲(chóng)的涵養(yǎng)作用，可以達(dá)到控制害蟲(chóng)的目的，從而可進(jìn)一步提升農(nóng)田景觀中生物控害服務(wù)功能。