王 苑，薛懷君

(1. 安徽大學(xué)物質(zhì)科學(xué)與信息技術(shù)研究院，合肥 230601；2. 中國(guó)科學(xué)院動(dòng)物研究所，北京 100101;3.南開(kāi)大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，天津 300071)

昆蟲(chóng)表皮碳?xì)浠衔?cuticular hydrocarbons, CHCs)是正烷烴、不飽和烴以及甲基支鏈烴的混合物，碳鏈長(zhǎng)度一般在21到50個(gè)碳原子之間，有時(shí)甚至可達(dá)70個(gè)(Blomquist and Bagnères, 2010)。除了能夠在昆蟲(chóng)表皮形成疏水層防止水分喪失和抵抗有害物質(zhì)及病菌入侵之外(Gibbs, 1998; Herzner and Strohm, 2007)，昆蟲(chóng)表皮碳?xì)浠衔镞€具有多種生物功能。研究表明，表皮碳?xì)浠衔锉焕ハx(chóng)作為多種化學(xué)識(shí)別信號(hào)，其中包括種內(nèi)性別識(shí)別、種間生殖隔離和種間信息素通訊等。社會(huì)性昆蟲(chóng)的表皮碳?xì)浠衔飫t承載了更多的功能，包括族群識(shí)別、巢間識(shí)別、品級(jí)分化等(Howard and Blomquist, 2005; Blomquist and Bagnères, 2010; Chung and Carroll, 2015)。

鞘翅目Coleoptera昆蟲(chóng)俗稱(chēng)甲蟲(chóng)，是世界上多樣性最豐富的昆蟲(chóng)類(lèi)群，已記述的種類(lèi)超過(guò)38萬(wàn)種(Zhangetal., 2018)。目前對(duì)甲蟲(chóng)表皮碳?xì)浠衔镅芯块_(kāi)展頗多，本文主要對(duì)表皮碳?xì)浠衔镌诩紫x(chóng)化學(xué)通訊中的作用進(jìn)行了歸納與總結(jié)，并對(duì)甲蟲(chóng)表皮碳?xì)浠衔锝M成的影響因素、生物合成的分子機(jī)制及在化學(xué)分類(lèi)中的應(yīng)用等幾個(gè)方面的研究進(jìn)展進(jìn)行了綜述，以期為相關(guān)研究的進(jìn)一步開(kāi)展提供參考。

1 甲蟲(chóng)表皮碳?xì)浠衔镌诨瘜W(xué)通訊中的作用

1.1 性信息素

1.1.1利用表皮碳?xì)浠衔镒鳛樾孕畔⑺氐募紫x(chóng)類(lèi)群

性信息素在昆蟲(chóng)化學(xué)通訊中提供了重要的信號(hào)，一般來(lái)說(shuō)，揮發(fā)性性信息素吸引遠(yuǎn)處的異性，而接觸性性信息素則有助于交配識(shí)別和激發(fā)交配行為(Wyatt, 2003)。甲蟲(chóng)的表皮碳?xì)浠衔镏饕獮榉菗]發(fā)性的，據(jù)統(tǒng)計(jì)，表皮碳?xì)浠衔镏辽僭诩紫x(chóng)的9個(gè)科中的一些種類(lèi)中起到性信息素的作用(表1)。

隱翅蟲(chóng)Aleocharacurtula表面用薄層樹(shù)脂包裹或索氏抽提后的雌蟲(chóng)對(duì)雄蟲(chóng)不再具有性吸引作用，而雌蟲(chóng)身體的多個(gè)部位均能激發(fā)雄蟲(chóng)的交配行為，并且正己烷的雌蟲(chóng)體表提取物可以誘發(fā)雄蟲(chóng)的交配行為，這是在隱翅蟲(chóng)中第一次發(fā)現(xiàn)接觸性性信息素的存在(Peschke, 1978)，在后續(xù)的研究中確認(rèn)了其成分為多種碳?xì)浠衔?Peschke and Metzler, 1987; Peschke, 1987a)。

Ginzel等將脊虎天牛Xylotrechuscolonus雌性的表皮碳?xì)浠衔镉糜袡C(jī)溶劑漂洗，發(fā)現(xiàn)其失去了對(duì)雄性的吸引力，將表皮碳?xì)浠衔镏刂糜谄催^(guò)的雌性個(gè)體后則恢復(fù)了對(duì)雄蟲(chóng)的吸引，證明了雌蟲(chóng)表皮碳?xì)浠衔镌诮慌湫袨橹械淖饔?Ginzeletal., 2003a)。對(duì)光肩星天牛Anoplophoraglabripennis的表皮碳?xì)浠衔镞M(jìn)行研究，以離心管作為假試體，發(fā)現(xiàn)用表皮碳?xì)浠衔镏械?種成分按照一定比例混合后處理，可以激發(fā)雄蟲(chóng)的交配行為，證實(shí)了雌性表皮碳?xì)浠衔锲鸬叫孕畔⑺氐淖饔?Zhangetal., 2003)。與之類(lèi)似，Ibeas等對(duì)墨天牛Monochamusgalloprovincialis的交配行為進(jìn)行了研究，當(dāng)玻璃棒用雌性正己烷提取物處理后，雄性天牛會(huì)表現(xiàn)出與玻璃棒交配的行為，從而證實(shí)雌性表皮碳?xì)浠衔锲鸬叫孕畔⑺氐淖饔?Ibeasetal., 2009)。

另外，研究表明，表皮碳?xì)浠衔镌诩】?Lelitoetal., 2009; Silketal., 2009)、螢科(Ming and Lewis, 2010)、埋葬甲科(Steigeretal., 2007, 2009)、金龜科(Ortiz-Domínguezetal., 2006)、瓢甲科(Hemptinneetal., 1998)、葉甲科(Petersonetal., 2007; Kawazuetal., 2011; Zhangetal., 2014; Xueetal., 2016a; Shimomuraetal., 2017)和象甲科(Mutisetal., 2009; Chenetal., 2019; Isaetal., 2019)的一些種類(lèi)起到性信息素的作用(表1)。

表1 利用表皮碳?xì)浠衔镒鳛樾孕畔⑺氐募紫x(chóng)類(lèi)群

續(xù)表1 Continued table 1

1.1.2種內(nèi)個(gè)體的識(shí)別

種內(nèi)個(gè)體的識(shí)別在昆蟲(chóng)中非常重要，兩性個(gè)體可以借此獲益，比如，獲得更有競(jìng)爭(zhēng)力的后代和避免無(wú)謂的投資(Andersson and Simmons, 2006; Scharfetal., 2013)。

隱翅蟲(chóng)種群中存在偏雄現(xiàn)象，雄性之間競(jìng)爭(zhēng)激烈。性未成熟、饑餓和已經(jīng)多次交配的弱勢(shì)雄蟲(chóng)存在種內(nèi)的化學(xué)擬態(tài)，為了避免遭到同性攻擊會(huì)產(chǎn)生類(lèi)似于雌蟲(chóng)的性信息素，即兩種烯烴((Z)-7-Heneicosene和(Z)-7-tricosene)(Peschke, 1985, 1987a，1987b)。在這種情況下，雌蟲(chóng)可以通過(guò)表皮碳?xì)浠衔飦?lái)識(shí)別雄性個(gè)體，拒絕與具有雌性化學(xué)表型的雄蟲(chóng)進(jìn)行交配(Peschke, 1987a,1987b)。A.curtula雄蟲(chóng)可以通過(guò)表皮碳?xì)浠衔锏男畔⒆R(shí)別雌蟲(chóng)的交配狀態(tài)，從而可以減少雄蟲(chóng)無(wú)謂的時(shí)間和能量浪費(fèi)(Schlechter-Helasetal., 2012)。

埋葬甲Nicrophorusvespilloides對(duì)動(dòng)物尸體有領(lǐng)地意識(shí)，雌蟲(chóng)對(duì)雄性個(gè)體有較高的容忍度，當(dāng)被測(cè)試的雌雄個(gè)體表皮碳?xì)浠衔锘Q之后，雌性的攻擊行為發(fā)生了逆轉(zhuǎn)，說(shuō)明雌性埋葬甲通過(guò)表皮碳?xì)浠衔飦?lái)識(shí)別同種個(gè)體的雌雄；N.vespilloides雌蟲(chóng)也可通過(guò)表皮碳?xì)浠衔镄盘?hào)識(shí)別親本個(gè)體，表現(xiàn)出明顯較弱的攻擊性(Steigeretal., 2009)。

對(duì)3種跳甲(蛇莓跳甲Alticafragaria、老鸛草跳甲A.viridicyanea和薊跳甲A.cirsicola)的研究表明，跳甲的雄性個(gè)體在交配時(shí)均可以識(shí)別被選擇對(duì)象的性別，當(dāng)互換被選擇對(duì)象的表皮碳?xì)浠衔飼r(shí)，交配選擇行為發(fā)生了明顯的改變；雄性個(gè)體也可以很好地識(shí)別初羽化和性成熟的雌性個(gè)體，當(dāng)互換被選擇對(duì)象的表皮碳?xì)浠衔锖?，雄蟲(chóng)的交配選擇行為也會(huì)發(fā)生改變。據(jù)此推測(cè)，表皮碳?xì)浠衔锸翘追N內(nèi)個(gè)體識(shí)別的重要信號(hào)(Xueetal., 2016b)。

但是，并不是所有甲蟲(chóng)的種類(lèi)都具有種內(nèi)個(gè)體識(shí)別能力，個(gè)體間表皮碳?xì)浠衔镏讣y圖譜的差異也并不意味著一定會(huì)被雄蟲(chóng)當(dāng)作交配識(shí)別的信號(hào)。比如，在猿葉甲Phaedoncochleariae中，雖然表皮碳?xì)浠衔锲鸬叫孕畔⑺氐淖饔?，但雌雄之間僅存在相對(duì)含量的差別，雄蟲(chóng)并不能依靠這種差異來(lái)識(shí)別種內(nèi)個(gè)體的性別差異(Geiselhardtetal., 2009)；異色瓢蟲(chóng)Harmoniaaxyridis雌蟲(chóng)交配后和交配前表皮碳?xì)浠衔镆恍┏煞值南鄬?duì)含量發(fā)生變化，但是異色瓢蟲(chóng)雄蟲(chóng)在選擇條件下并不能識(shí)別不同交配狀態(tài)的雌蟲(chóng)(Legrandetal., 2019)。

1.1.3在生殖隔離中的作用

種間特異性的表皮碳?xì)浠衔锟梢云鸬叫孕畔⑺氐淖饔?，在同域物種的生殖隔離中常常發(fā)揮重要作用。對(duì)兩種同域分布的訪花天牛(Pidoniagrallatrix和P.takechii)的研究表明，雌蟲(chóng)的表皮碳?xì)浠衔飼?huì)引發(fā)同種雄性的交配行為，兩個(gè)種的表皮碳?xì)浠衔锎嬖诜N特異性，通過(guò)替換雌性表皮碳?xì)浠衔锏姆椒ㄗC實(shí)了雄性可以通過(guò)這種接觸性信息素識(shí)別同種雌性和異種雌性(Tanigakietal., 2007)。通過(guò)替換體表碳?xì)浠衔锏姆椒▽?duì)兩種螢葉甲(榆黃毛螢葉甲Pyrrhaltamaculicollis和榆綠毛螢葉甲P.aenescens)(Zhangetal., 2014)和兩種跳甲(蛇莓跳甲和老鸛草跳甲)(Xueetal., 2016a)的研究也證實(shí)了表皮碳?xì)浠衔镌诮壩锓N間生殖隔離的作用。

Otte等對(duì)兩種同域分布的猿葉甲(Phaedoncochleariae和P.armoraciae)進(jìn)行了交配行為研究和表皮碳?xì)浠衔锉硇捅容^，發(fā)現(xiàn)兩個(gè)種在取食相同的寄主植物情況不存在行為隔離(性隔離)，而在取食不同植物時(shí)雄蟲(chóng)則可以表現(xiàn)出明顯的交配選擇傾向，寄主植物誘導(dǎo)表皮碳?xì)浠衔锉硇偷目伤苄詫?dǎo)致了近緣種的行為隔離(Otteetal., 2016)。

表皮碳?xì)浠衔镌陔s交體系中仍然會(huì)一定程度上起到性信息素的作用。蛇莓跳甲和老鸛草跳甲的各雜交后代(雜交一代、二代和回交代)均具有各不相同，也不同于親本的表皮碳?xì)浠衔镏讣y圖譜(profile)。其中，蛇莓跳甲和雜交F1的雄蟲(chóng)可以利用表皮碳?xì)浠衔锏牟町愖R(shí)別自身和老鸛草跳甲的雌蟲(chóng)，但雜交F1并不能有效的識(shí)別老鸛草跳甲和雜交F1雌蟲(chóng)，這種識(shí)別不對(duì)稱(chēng)的現(xiàn)象也出現(xiàn)在其他一些組合。總的來(lái)看，表皮碳?xì)浠衔锏倪@種差異并不能有效地阻止雜交個(gè)體和親本個(gè)體之間的基因交流(Xueetal., 2018a)。

1.1.4性信息素活性成分的鑒定

在鞘翅目昆蟲(chóng)中，多數(shù)昆蟲(chóng)的表皮碳?xì)浠衔锍煞址浅?fù)雜，因此活性成分的確認(rèn)和鑒定存在很大難度，因此，目前只有為數(shù)不多的甲蟲(chóng)種類(lèi)的表皮碳?xì)浠衔锘钚猿煞值玫搅髓b定(表2)。

表2 部分甲蟲(chóng)的性信息素活性成分

隱翅蟲(chóng)Aleocharacurtula雌蟲(chóng)表皮碳?xì)浠衔锍煞謴?fù)雜，包括了直鏈烷烴、直鏈烯烴、單甲基烷烴和雙甲基烷烴等，碳鏈長(zhǎng)度在21到29，其中兩種烯烴((Z)7-Heneicosene和(Z)7-tricosene)是接觸性性信息素的主要活性成分(Peschke and Metzler, 1987)。

性信息素活性成分的鑒定工作主要集中于經(jīng)濟(jì)重要的種類(lèi)，比如天?？评ハx(chóng)。目前已有超過(guò)100種天牛的揮發(fā)性性信息素被鑒定(Fukaya and Yasui, 2020)，但由于接觸性性信息素在害蟲(chóng)防治中的潛在利用價(jià)值相對(duì)較低(Nojimaetal., 2007)，僅在少數(shù)種類(lèi)中得到了研究。不同種類(lèi)的天牛接觸性性信息素的復(fù)雜程度有很大差別，比如，7-甲基二十七烷(7Me-C27)是黑腹尼虎天牛Neoclytusacuminatusacuminatus接觸性信息素的主要成分，7Me-C25和9Me-C27可起到增效作用(Laceyetal., 2008)；與之類(lèi)似，黃星天牛Psacotheahilaris的接觸性性信息素組成也比較簡(jiǎn)單，只包含一種碳?xì)浠衔颶8-21Me-C35(Fukaya and Yasui, 2020)；光肩星天牛Anoplophoraglabripennis的接觸性性信息素則相對(duì)復(fù)雜，由5種烯烴((Z)-9-tricosene, (Z)-9-pentacosene, (Z)-7-pentacosene, (Z)-9-heptacosene, (Z)-7-heptacosene)共同組成(Zhangetal., 2003)；而Anoplophoramalasiaca的接觸性性信息素則包含了8種碳?xì)浠衔铩?種脂肪酮和3種內(nèi)酯，這些物質(zhì)共同作用才能誘發(fā)交配行為(Fujiwara-Tsujiietal., 2019; Fukaya and Yasui, 2020)，這也是迄今為止所發(fā)現(xiàn)的最復(fù)雜的昆蟲(chóng)接觸性性信息素組成(Fukaya and Yasui, 2020)。

葉甲科個(gè)別種類(lèi)的性信息素成分也有一些研究。豆象屬Callosobruchus昆蟲(chóng)為重要的倉(cāng)儲(chǔ)害蟲(chóng)，其中綠豆象C.chinensis的接觸性性信息素由幾種碳?xì)浠衔锖鸵环N二羧酸((E)-3,7-dimethyl-2-octene-1,8-dioic acid)組成(Tanakaetal., 1981, 1982)；四紋豆象C.maculatus具有復(fù)雜的接觸性信息素，其活性成分為2,6-二甲基-1,8-二酸(2,6-dimethyloctane-1,8-dioic acid)、壬二酸(nonanedioic acid)以及C27-C35的直鏈烷烴和甲基支鏈烴，這些成分協(xié)同作用，引發(fā)雄性的交配行為(Nojimaetal., 2007)；C.analis的接觸性信息素的活性成分為2,6-二甲基-1,8-二酸(2,6-Dimethyloctane-1,8-dioic acid)、一種單帖二羧酸(callosobruchusic acid)和一些碳?xì)浠衔?Shimomuraetal., 2010)；而C.rhodesianus的接觸性性信息素比較特殊，為兩種酮類(lèi)(hexahydrofarnesyl acetone和2-nonadecanone)，C27-C33的直鏈烷烴和甲基支鏈烴可起到增效劑的作用(Shimomuraetal., 2016； 2017)。蓼藍(lán)齒脛葉甲Gastrophysaatrocyanea雌性產(chǎn)生的甲基二十七烷和甲基二十九烷(9-methylheptacosane、11-methylheptacosane、9-methylnonacosane和11-methylnonacosane)可以激發(fā)雄蟲(chóng)的交配行為(Sugenoetal., 2006)。猿葉甲Phaedoncochleariae體表的非極性成分(碳?xì)浠衔?可以激發(fā)雄蟲(chóng)的交配行為，極性成分不能使雄蟲(chóng)產(chǎn)生交配行為，但極性成分和非極性成分混合可以顯著提高交配活性(Geiselhardtetal., 2009)。

1.2 聚集信息素

為應(yīng)對(duì)不利環(huán)境和食物缺乏的境況，很多昆蟲(chóng)有滯育現(xiàn)象，在這個(gè)階段，常常大量個(gè)體聚集在一起，這有助于昆蟲(chóng)提高生存率和尋找交配對(duì)象(Sussetetal., 2013)。Susset等人的研究證實(shí)烷基甲氧基吡嗪(alkyl-methoxypyrazine)在瓢蟲(chóng)Adaliabipunctata中起到聚集信息素的作用，同時(shí)也發(fā)現(xiàn)滯育個(gè)體的表皮碳?xì)浠衔锟梢匝娱L(zhǎng)瓢蟲(chóng)的停留時(shí)間(Sussetetal., 2013)。Durieux等對(duì)異色瓢蟲(chóng)Harmoniaaxyridis越冬聚集行為的研究表明，長(zhǎng)鏈的碳?xì)浠衔镏幸活?lèi)物質(zhì)可以引導(dǎo)瓢蟲(chóng)尋找聚集地點(diǎn)，另一類(lèi)物質(zhì)促使瓢蟲(chóng)聚集成群(Durieuxetal., 2012)；對(duì)毛斑長(zhǎng)足瓢蟲(chóng)Hippodamiaconvergens的越冬聚集行為的研究發(fā)現(xiàn)，瓢蟲(chóng)爬行足跡殘余的碳?xì)浠衔飳?duì)同種個(gè)體有吸引作用，二十三烷是其主要活性成分，當(dāng)碳?xì)浠衔锖图籽趸拎?methoxypyrazine)共同使用時(shí)可維持瓢蟲(chóng)長(zhǎng)時(shí)間的聚集(Wheeler and Carde, 2014)。甲蟲(chóng)的很多類(lèi)群，比如葉甲類(lèi)昆蟲(chóng)也常常具有群集越冬的現(xiàn)象，但表皮碳?xì)浠衔锸欠衿鸬骄奂に氐淖饔蒙形匆?jiàn)到報(bào)道。研究還發(fā)現(xiàn)，接觸性表皮碳?xì)浠衔镌诋惿跋x(chóng)的非越冬聚集行為也起到重要作用(Durieuxetal., 2014)。

1.3 標(biāo)記信息素

產(chǎn)卵地點(diǎn)選擇不當(dāng)可能會(huì)導(dǎo)致食蚜瓢蟲(chóng)后代面臨饑餓以及由此引發(fā)的同種相殘(cannibalism，即動(dòng)物殺死并取食同種其他個(gè)體的行為)和集團(tuán)內(nèi)捕食(intraguild predation，即某物種以其競(jìng)爭(zhēng)者(同營(yíng)養(yǎng)級(jí))為食的現(xiàn)象)(Meisneretal., 2011)，因此產(chǎn)卵地點(diǎn)的選擇對(duì)于雌蟲(chóng)至關(guān)重要(Magroetal., 2007)。

食蚜瓢蟲(chóng)利用幼蟲(chóng)足跡中的碳?xì)浠衔镒鳛樽R(shí)別信號(hào)，選擇未被占領(lǐng)的區(qū)域產(chǎn)卵。這些化學(xué)物質(zhì)是由位于幼蟲(chóng)第十腹節(jié)的臀片(anal disk)分泌(Laubertieetal., 2006)，其主要成分為烷烴，包括直鏈、一甲基和二甲基烷烴(Hemptinneetal., 2001; Magroetal., 2007)。盡管同種和異種的幼蟲(chóng)印記都可能阻止雌性產(chǎn)卵，但雌蟲(chóng)往往對(duì)前者的反應(yīng)更為明顯，并且這種阻礙作用存在很強(qiáng)的種差異性。例如，對(duì)二星瓢蟲(chóng)Adaliabipunctata、十星瓢蟲(chóng)Adaliadecempunctata和七星瓢蟲(chóng)Coccinellaseptempunctata的比較研究發(fā)現(xiàn)，同種和異種幼蟲(chóng)的印記均會(huì)顯著地阻礙二星瓢蟲(chóng)和十星瓢蟲(chóng)產(chǎn)卵，但同種幼蟲(chóng)的印記對(duì)七星瓢蟲(chóng)產(chǎn)卵僅有輕微的阻礙作用，而異種幼蟲(chóng)印記對(duì)七星瓢蟲(chóng)產(chǎn)卵的阻礙作用不明顯。對(duì)5種瓢蟲(chóng)的研究發(fā)現(xiàn)，同種幼蟲(chóng)、蛹和兩性成蟲(chóng)的化學(xué)信息素存在均會(huì)阻礙雌蟲(chóng)產(chǎn)卵，這種阻礙程度具有顯著的密度依賴(lài)性和種特異性(Mishraetal., 2012)；另一項(xiàng)研究顯示，異種卵、幼蟲(chóng)、蛹和兩性成蟲(chóng)的化學(xué)信息素存在也均會(huì)阻礙瓢蟲(chóng)Menochilussexmaculatus雌蟲(chóng)的產(chǎn)卵，且抑制程度具有密度依賴(lài)性，活躍階段比靜止階段的蟲(chóng)態(tài)具有更強(qiáng)的產(chǎn)卵阻礙作用(Mishraetal., 2013)。

除了阻礙產(chǎn)卵外，幼蟲(chóng)化學(xué)印記對(duì)瓢蟲(chóng)的取食也具有阻礙作用。例如，七星瓢蟲(chóng)和異色瓢蟲(chóng)的幼蟲(chóng)均回避在留有同種幼蟲(chóng)化學(xué)印記的區(qū)域取食；七星瓢蟲(chóng)也回避在留有異色瓢蟲(chóng)幼蟲(chóng)化學(xué)印記的區(qū)域取食，但異色瓢蟲(chóng)對(duì)七星瓢蟲(chóng)的化學(xué)印記沒(méi)有明顯反應(yīng)(Meisneretal., 2011)。另一研究表明，七星瓢蟲(chóng)和C.transversalis的幼蟲(chóng)和雌成蟲(chóng)留下的化學(xué)印記(碳?xì)浠衔?會(huì)影響到其它幼蟲(chóng)的捕食效率和個(gè)體發(fā)育(Kumaretal., 2014)。

1.4 化學(xué)擬態(tài)

雖然化學(xué)通訊在很多生物中占主導(dǎo)地位，但由于化學(xué)通訊不易被察覺(jué)，由化學(xué)刺激引起的擬態(tài)現(xiàn)象往往受到忽視(Dettner and Liepert, 1994)，前期大多數(shù)的研究主要集中于視覺(jué)擬態(tài)(Pasteur, 1982)，

許多昆蟲(chóng)寄宿于其它群居昆蟲(chóng)的巢穴中，因?yàn)檫@些群居昆蟲(chóng)群體內(nèi)部常常擁有復(fù)雜的通訊系統(tǒng)，可以識(shí)別同巢者并分辨異己，入侵者進(jìn)化出一系列適應(yīng)性機(jī)制，以躲避宿主識(shí)別。許多入侵者獲得了模仿其宿主物種化學(xué)信號(hào)的能力。

嗜蟻的節(jié)肢動(dòng)物種類(lèi)繁多，目前據(jù)估算多達(dá)1萬(wàn)至10萬(wàn)種(Parker and Grimaldi, 2014; von Beerenetal., 2018)，這里面包括甲蟲(chóng)的很多種類(lèi)。甲蟲(chóng)為了適應(yīng)于蟻巢的生活，其中一種常用的策略就是化學(xué)擬態(tài)。金龜科Myrmecaphodiusexcavaticollis的宿主是Solenopsis和Iridomyrmex兩個(gè)屬的螞蟻，在寄主蟻巢內(nèi)，M.excavaticollis可以通過(guò)交哺(trophallaxis)的方式直接從工蟻處獲得食物，或者以螞蟻幼蟲(chóng)、死去的螞蟻以及螞蟻的戰(zhàn)利品等為食，并且可以自由活動(dòng)而不受工蟻的攻擊。M.excavaticollis通過(guò)各種和宿主接觸的行為獲取其宿主的表皮碳?xì)浠衔?，以此達(dá)到化學(xué)擬態(tài)的目的，其獲得的碳?xì)浠衔镌陔x開(kāi)宿主兩周后會(huì)逐漸消失，當(dāng)接觸到新的宿主種類(lèi)后又會(huì)開(kāi)始新的化學(xué)模擬(Vander Meer and Wojcik, 1982)。閻甲Sternocoelishispanus和隱翅蟲(chóng)Chitosanigrita寄居于Aphaenogaster屬螞蟻巢穴內(nèi)，兩種甲蟲(chóng)均具有和寄主相同的特定碳?xì)浠衔镏讣y圖譜，但這些碳?xì)浠衔锊⒎谦@得性來(lái)自宿主，而是甲蟲(chóng)自身的合成(Lenoiretal., 2012)。瓢蟲(chóng)Diomusthoracicus幼蟲(chóng)專(zhuān)性寄生于螞蟻Wasmanniaauropunctata的巢穴內(nèi)，取食螞蟻的幼體，并不會(huì)受到工蟻的攻擊，化學(xué)分析結(jié)果顯示，多數(shù)種類(lèi)的表皮碳?xì)浠衔餅槠跋x(chóng)幼蟲(chóng)和宿主共享(Vantauxetal., 2010)。隱翅蟲(chóng)科Tetradonia屬的種類(lèi)為多食性，每種隱翅蟲(chóng)可以捕食多種Eciton屬螞蟻，而Ecitomorpha屬及Ecitophya屬的隱翅蟲(chóng)為專(zhuān)性寄生，每個(gè)種專(zhuān)門(mén)寄生于Eciton屬的一種螞蟻。比較研究顯示，專(zhuān)性寄生者表皮碳?xì)浠衔锍煞趾秃扛咏贓citon屬宿主，而兼性寄生的種類(lèi)表皮碳?xì)浠衔锏南嗨菩院退拗飨嗖钶^遠(yuǎn)，專(zhuān)性寄生甲蟲(chóng)更多采用了化學(xué)擬態(tài)的整合策略融入蟻巢(von Beerenetal., 2018)。

大花蚤Metoecusparadoxus寄生于胡蜂Vespulavulgaris的巢穴內(nèi)，研究發(fā)現(xiàn)，M.paradoxus與其宿主V.vulgaris的表皮碳?xì)浠衔锝M成相似，而與另一種近緣的胡蜂V.germanica則有明顯差異，M.paradoxus通過(guò)這種化學(xué)模擬而不被宿主攻擊。研究者推測(cè)，M.paradoxus可能是通過(guò)對(duì)所取食的胡蜂幼蟲(chóng)表皮碳?xì)浠衔锘厥绽玫姆绞竭_(dá)到化學(xué)模擬的目的(van Oystaeyenetal., 2015)。

另一類(lèi)甲蟲(chóng)寄生于蜚蠊目的白蟻巢穴中，例如，隱翅蟲(chóng)Trichopseniusfrosti和宿主北美散白蟻Reticulitermesflavipes的表皮碳?xì)浠衔镌诔煞纸M成和相對(duì)含量上均非常相似，同位素示蹤實(shí)驗(yàn)表明，隱翅蟲(chóng)T.frosti可以通過(guò)自身合成的方式來(lái)模仿宿主的表皮碳?xì)浠衔?Howardetal., 1980)。進(jìn)一步對(duì)另外3種隱翅蟲(chóng)(Philotermeshowardi、Trichopensiusdepressus和Xenistusahexagonalis)及其寄主南方散白蟻Reticulitermesvirginicus的研究發(fā)現(xiàn)，這3種隱翅蟲(chóng)與其白蟻寄主的表皮碳?xì)浠衔镏讣y圖譜均非常相似，并且至少其中的一個(gè)種(X.hexagonalis)也是通過(guò)自體合成的方式實(shí)現(xiàn)化學(xué)擬態(tài)(Howardetal., 1982)。

還有一些甲蟲(chóng)寄生于其它種類(lèi)的甲蟲(chóng)洞穴之中，例如擬步甲Eremostibesopacus寄居于另一種擬步甲Parastizopusarmaticeps的洞穴之中(Heinetal., 1996)，二者之間表皮碳?xì)浠衔锝M成高度相似，E.opacus通過(guò)對(duì)宿主進(jìn)行化學(xué)模仿的方式以達(dá)到防止宿主攻擊的目的(Geiselhardtetal., 2006)。

芫菁Meloefranciscanus進(jìn)化出非常奇特的“性欺騙”行為。其幼蟲(chóng)為寄生性，在美國(guó)加利福尼亞莫哈韋Mojave沙漠地區(qū)，寄主為沙丘打洞獨(dú)居的回條蜂Habropodapallida。M.franciscanus的幼蟲(chóng)孵化后在植物莖稈上聚集成簇，可以模擬雌蜂表皮碳?xì)浠衔锍煞?，從而吸引雄蜂?lái)交配。芫菁幼蟲(chóng)用特化的足抱握住雄蜂而被帶入宿主巢穴，在蜂巢能取食蜜蜂儲(chǔ)備的食物以及蜂幼體，完成個(gè)體發(fā)育(Hafernik and Saul-Gershenz, 2000; Saul-Gershenz and Millar, 2006)。進(jìn)一步研究發(fā)現(xiàn)，M.franciscanus在俄勒岡地區(qū)的宿主為另一種同屬的蜜蜂H.miserabilis，由于兩個(gè)不同地理種群的宿主(蜜蜂)種類(lèi)不同，M.franciscanus受到強(qiáng)烈的選擇壓力，芫菁幼蟲(chóng)進(jìn)化出了模擬當(dāng)?shù)氐拇品涞幕瘜W(xué)信號(hào)的能力(Saul-Gershenzetal., 2018)。

1.5 宿主/獵物的定位和識(shí)別

對(duì)于寄生、共生和捕食者而言，昆蟲(chóng)宿主的表皮碳?xì)浠衔锍３１挥米鞫ㄎ缓妥R(shí)別的信號(hào)。專(zhuān)性寄生的腫腿蜂Cephalonomiawaterstoni雌蟲(chóng)可以追蹤0.0001當(dāng)量的扁谷盜Cryptolestesferrugineus幼蟲(chóng)體表化合物，而對(duì)非宿主Cryptolestespusillus和Triboliumcastaneum的幼蟲(chóng)體表化合物則無(wú)明顯趨性。研究發(fā)現(xiàn)，自然留存在濾紙上的化學(xué)印記激發(fā)寄生蜂的追蹤行為可維持一周的時(shí)間，而人工涂抹在平板玻璃上的化學(xué)物質(zhì)則可以維持大約 2周(Howard and Flinn, 1990)。另一項(xiàng)研究顯示，雜擬谷盜Triboliumconfusum爬行過(guò)后會(huì)留下表皮碳?xì)浠衔镉∮洠@種印記可以存留大約1 d的時(shí)間，體外寄生蜂Holepyrissylvanidis利用這種印記來(lái)尋找宿主，并最終通過(guò)直接接觸的方式完成宿主識(shí)別(Füerstenauetal., 2017)。螨蟲(chóng)Grandiellarugosita專(zhuān)性共生于龜甲Acromissparsa體表，G.rugosita不僅對(duì)龜甲的體表化學(xué)物質(zhì)具有趨性，還可以依賴(lài)于龜甲的體表化學(xué)物質(zhì)識(shí)別宿主和非宿主(Beranetal., 2014)。甲蟲(chóng)的表皮碳?xì)浠衔镞€可作為捕食者搜尋獵物的信號(hào)，跳甲屬Altica種類(lèi)是捕食性藍(lán)蝽Zicronacaerulea最偏好的獵物，行為實(shí)驗(yàn)表明，老鸛草跳甲的表皮碳?xì)浠衔锟梢约ぐl(fā)藍(lán)蝽的捕食行為，是其搜尋和識(shí)別獵物的關(guān)鍵信號(hào)(Xueetal., 2018b)。

在一些類(lèi)群，表皮碳?xì)浠衔镞€可以起到化學(xué)防御的作用。例如，二星瓢蟲(chóng)和七星瓢蟲(chóng)卵表面的碳?xì)浠衔锞梢宰璧K其幼蟲(chóng)取食同種的卵(Hemptinneetal., 2000)；異色瓢蟲(chóng)在歐洲屬于入侵種，研究發(fā)現(xiàn)，異色瓢蟲(chóng)幼蟲(chóng)對(duì)歐洲本地物種Calviadecemguttata卵的取食偏好性明顯高于Calviaquatuordecimguttata的卵，其原因是二者卵表面的碳?xì)浠衔锍煞执嬖诓町?，前者表皮碳?xì)浠衔锏亩鄻有悦黠@低于后者，清除卵表面的碳?xì)浠衔锟梢燥@著提高取食率，表明卵表面的碳?xì)浠衔锞哂谢瘜W(xué)防御的功能(Wareetal., 2008; Katsanisetal., 2017)。擬谷盜Triboliumbrevicornis蛹表面的碳?xì)浠衔锟梢宰璧K被同種和同屬其它種的捕食，其活性成分主要是二十八烷(Alabietal., 2011)。

2 影響甲蟲(chóng)表皮碳?xì)浠衔锝M成的因素

2.1 性別

研究顯示，甲蟲(chóng)表皮碳?xì)浠衔锎嬖谥詣e差異，這種差異常常表現(xiàn)在成分的相對(duì)含量上，例如在猿葉甲和三種跳甲Altica(Geiselhardtetal., 2009; Xueetal., 2016b)。而在天牛Pidoniagrallatrix、Pidoniatakechii和Xylotrechuscolonus，以及螢火蟲(chóng)Ellychniacorrusca，雌雄之間表皮碳?xì)浠衔锊坏嬖谙鄬?duì)含量的差異，也存在成分種類(lèi)的差異(Akinoetal., 2001; Ginzeletal., 2003a; Tanigakietal., 2007; Ming and Lewis 2010)。

2.2 發(fā)育階段/繁殖狀態(tài)

擬谷盜Triboliumdestructor幼蟲(chóng)和成蟲(chóng)的表皮碳?xì)浠衔锝M成和相對(duì)含量均存在差異。成蟲(chóng)中正庚烷和3-甲基正庚烷含量最高，幼蟲(chóng)則以正構(gòu)烷烴為主，幼蟲(chóng)含有正構(gòu)烷烴，其中的C14-C17為成蟲(chóng)中所不存在的(Hebanowskaetal., 1990)。埋葬甲Nicrophorusvespilloides的繁殖狀態(tài)對(duì)表皮碳?xì)浠衔锍煞值南鄬?duì)含量有影響，和不育幼的個(gè)體相比，繁殖狀態(tài)的個(gè)體具有更高含量的不飽和碳?xì)浠衔锍煞?Steigeretal., 2007)。對(duì)3種跳甲Altica的研究顯示，初羽化和性成熟狀態(tài)的同性個(gè)體也存在顯著的種內(nèi)差異，這種種內(nèi)個(gè)體的差異可以一定程度被雄蟲(chóng)作為交配識(shí)別的信號(hào)上(Xueetal., 2016b)。和正常階段相比，滯育階段的二星瓢蟲(chóng)Adaliabipunctata存在特異性的碳?xì)浠衔锍煞?Sussetetal., 2013)。

2.3 食物

多個(gè)研究表明，食物對(duì)甲蟲(chóng)的表皮碳?xì)浠衔镏讣y圖譜具有明顯影響。寡食性的猿葉甲取食大白菜和取食西洋菜(watercress)時(shí)表皮碳?xì)浠衔锉憩F(xiàn)出顯著差異，并且這種碳?xì)浠衔镏讣y圖譜可隨著飼喂植物的互換而發(fā)生逆轉(zhuǎn)(Geiselhardtetal., 2012)；進(jìn)一步的研究發(fā)現(xiàn)，食物內(nèi)脂肪酸的差異會(huì)影響葉甲P.cochleariae中直鏈和甲基化碳?xì)浠衔锏暮?Otteetal., 2014)。在飼喂不同的食物時(shí)，豆象Acanthoscelidesobtectus表皮碳?xì)浠衔锏闹讣y圖譜表也現(xiàn)出可塑性(Stojkovic＇etal., 2014)。兩種近緣的專(zhuān)食性跳甲(Altica屬)寄主植物相互隔離，均不取食對(duì)方的植物，在實(shí)驗(yàn)室條件下可實(shí)現(xiàn)種間雜交，其雜交一代可取食兩個(gè)親本的寄主植物而完成個(gè)體發(fā)育，當(dāng)雜交一代用兩種植物分別飼喂時(shí)，其表皮碳?xì)浠衔锉憩F(xiàn)出顯著差異(Xueetal., 2016a)。

在上述情況下，甲蟲(chóng)的基因并未發(fā)生改變，但寄主植物的改變會(huì)影響昆蟲(chóng)的交配信號(hào)，即表皮碳?xì)浠衔锏某煞郑a(chǎn)生植食性昆蟲(chóng)的行為隔離，從而導(dǎo)致植食性昆蟲(chóng)的生殖隔離和物種形成，這在物種分化的初始階段可能起到重要作用(Geiselhardtetal., 2012; Xueetal., 2016a)。

2.4 季節(jié)/溫度

研究表明，甲蟲(chóng)表皮碳?xì)浠衔锏闹讣y圖譜存在季節(jié)性變化。例如，擬步甲Eleodesarmata(Hadley, 1977)和異色瓢蟲(chóng)(Durieuxetal., 2013)表皮碳?xì)浠衔锏南鄬?duì)含量存在季節(jié)性差異；溫度對(duì)擬步甲Eremostibesbarbatus表皮碳?xì)浠衔锏南鄬?duì)含量也具有一定程度的影響(Geiselhardtetal., 2006)。

3 碳?xì)浠衔锷锖铣傻姆肿訖C(jī)制

昆蟲(chóng)表皮碳?xì)浠衔锏暮铣蓤?chǎng)所是位于腹部的絳色細(xì)胞，其合成過(guò)程涉及到四步：(1)通過(guò)脂肪酸合成酶形成直鏈飽和、非飽和或者甲基支鏈脂肪酸前體；(2)通過(guò)延長(zhǎng)酶將脂肪酸延伸形成長(zhǎng)鏈脂肪酰輔酶a；(3)通過(guò)脂肪酰基輔酶a還原酶將長(zhǎng)鏈脂肪酰輔酶a轉(zhuǎn)化成醛；(4)通過(guò)氧化脫羧反應(yīng)形成碳?xì)浠衔?Blomquist and Bagnères, 2010; Ginzel and Blomquist, 2016)。

目前，關(guān)于碳?xì)浠衔锷锖铣傻姆肿訖C(jī)制的研究大多基于果蠅Drosophilamelanogaster和家蠅Muscadomestica等模式生物。昆蟲(chóng)碳?xì)浠衔锖铣傻淖詈笠徊绞芗?xì)胞色素P450超基因家族成員的調(diào)控(Reedetal., 1994)。細(xì)胞色素P450的4G家族為昆蟲(chóng)所特有，迄今為止已經(jīng)測(cè)序的昆蟲(chóng)基因組都至少有一個(gè)CYP4G基因(Feyereisen, 2012)。其中山松大小蠹Dendroctonusponderosae中存在兩個(gè)氧化脫羧反應(yīng)的候選基因，即CYP4G55和CYP4G56。研究表明，脂肪乙酰輔酶a還原酶催化還原脂肪乙酰輔酶a生成醇，然后由CYP4Gs催化氧化生成醛，再氧化脫羧形成碳?xì)浠衔?，CYP4Gs可將短鏈的醇和醛轉(zhuǎn)化成碳?xì)浠衔?。研究也證明了CYP4G酶具有高保守性，可以催化不同長(zhǎng)度的碳鏈(MacLeanetal., 2018)。在另一項(xiàng)研究中，采用RNA干擾技術(shù)驗(yàn)證了CYP4G家族中兩個(gè)基因(TmCYP4G122和TmCYP4G123)在黃粉蟲(chóng)Tenebriomolitor表皮碳?xì)浠衔锖铣芍械拇呋饔?，發(fā)現(xiàn)沉默掉這兩個(gè)基因中的任意一個(gè)或者同時(shí)沉默掉兩個(gè)基因，在幼蟲(chóng)中或蛹中的表皮碳?xì)浠衔锖烤鶗?huì)顯著減少(Wangetal., 2019)。

4 表皮碳?xì)浠衔镌诨瘜W(xué)分類(lèi)中的應(yīng)用

昆蟲(chóng)表皮碳?xì)浠衔锝M成是昆蟲(chóng)化學(xué)分類(lèi)的分類(lèi)特征之一。近年來(lái)，昆蟲(chóng)表皮碳?xì)浠衔镌诶ハx(chóng)化學(xué)分類(lèi)中的應(yīng)用已經(jīng)取得長(zhǎng)足進(jìn)展(Kather and Martin, 2012; 李群臣等, 2019)。

其中一類(lèi)工作是將表皮碳?xì)浠衔镉糜跔?zhēng)議和疑難物種的鑒定及分類(lèi)。例如，兩種擬谷盜Triboliumcastaneum和T.confusum的形態(tài)和表皮碳?xì)浠衔锝M成均相似，但其碳?xì)浠衔锍煞窒鄬?duì)含量的差異可以用來(lái)區(qū)分兩個(gè)物種(Lockey, 1978)；Sullivan等對(duì)墨西哥地區(qū)小蠹Dendroctonusfrontalis的兩種不同形態(tài)類(lèi)型的表皮碳?xì)浠衔镞M(jìn)行定量分析，結(jié)果發(fā)現(xiàn)不同形態(tài)類(lèi)型的D.frontalis是兩個(gè)獨(dú)立的物種(Sullivanetal., 2012)；3種近緣跳甲(薊跳甲、蛇莓跳甲和老鸛草跳甲)的表皮碳?xì)浠衔锉硇驮诜N間和種內(nèi)(雌雄之間，初羽化和性成熟個(gè)體之間)均存在差異，但統(tǒng)計(jì)分析結(jié)果表明其種間差異顯著大于種內(nèi)差異，該化學(xué)特征可作為近緣物種鑒定和界定的依據(jù)(Xueetal., 2016b)。類(lèi)似的工作在螢葉甲、天牛和象甲等類(lèi)群也有開(kāi)展(Zhangetal., 2014; 王書(shū)平等, 2017; Duffyetal., 2018; Chenetal., 2019)。

另一類(lèi)工作是將表皮碳?xì)浠衔飻?shù)據(jù)用于揭示甲蟲(chóng)的親緣關(guān)系。例如，Lockey and Metcalfe(1988)對(duì)22種擬步甲表皮碳?xì)浠衔锏慕M成和含量進(jìn)行分析，并嘗試以聚類(lèi)分析的方法對(duì)種間關(guān)系進(jìn)行了探討；Pageetal.(1997)對(duì)小蠹Ips屬Grandicollis亞屬的7個(gè)種進(jìn)行了表皮碳?xì)浠衔锍煞值蔫b定，并基于系統(tǒng)發(fā)育的方法對(duì)種間關(guān)系進(jìn)行了分析，由此對(duì)一些疑難種的系統(tǒng)分類(lèi)地位提出了見(jiàn)解，發(fā)現(xiàn)基于表皮碳?xì)浠衔飻?shù)據(jù)得到的系統(tǒng)關(guān)系與基于形態(tài)學(xué)等其它方法得出的結(jié)論大致吻合；近期一項(xiàng)對(duì)地中海地區(qū)12種蜣螂的分析結(jié)果表明，表皮碳?xì)浠衔锞哂蟹N特異性，聚類(lèi)分析結(jié)果顯示，部分物種自身的所有個(gè)體聚在一起，聚類(lèi)分析的結(jié)果和基于分子標(biāo)記的系統(tǒng)發(fā)育結(jié)果部分吻合，說(shuō)明了表皮碳?xì)浠衔镌谝欢ǔ潭壬峡梢宰鳛轵掾胛锓N分類(lèi)和親緣關(guān)系推定的工具(Niogretetal., 2019)。

5 結(jié)語(yǔ)與展望

甲蟲(chóng)種類(lèi)繁多，目前僅有一小部分種類(lèi)的表皮碳?xì)浠衔锉粶y(cè)定，對(duì)表皮碳?xì)浠衔镌诓煌?lèi)群中的功能尚知之甚少。比如，哪些甲蟲(chóng)類(lèi)群利用表皮碳?xì)浠衔镒鳛樾孕畔⑺厝圆皇智宄?。由于甲蟲(chóng)表皮碳?xì)浠衔锝M成成分非常復(fù)雜，多數(shù)情況下，行為活性成分測(cè)定存在困難，除了部分重要林木害蟲(chóng)的研究較為透徹外，目前對(duì)大多數(shù)種類(lèi)均不清楚。

對(duì)于一些甲蟲(chóng)的類(lèi)群，表皮碳?xì)浠衔镌谖锓N分化及生殖隔離中發(fā)揮重要作用。對(duì)于這類(lèi)以表皮碳?xì)浠衔镒鳛樾孕畔⑺氐念?lèi)群而言，碳?xì)浠衔锖铣上嚓P(guān)的基因可能受到性選擇的影響，而對(duì)于不以碳?xì)浠衔餅樾畔⑺氐念?lèi)群而言，受到環(huán)境選擇方面的壓力更大，二者可能存在不同的演化機(jī)制，但目前這方面的研究鮮有涉及。鑒于上述原因，表皮碳?xì)浠衔镌诶ハx(chóng)物種界定和系統(tǒng)發(fā)育推斷中的應(yīng)用價(jià)值可能因類(lèi)群而異。

在化學(xué)分類(lèi)方面，由于昆蟲(chóng)表皮碳?xì)浠衔锎嬖诜N內(nèi)變化，如何界定種內(nèi)變化和種間差異是一個(gè)需要思考的問(wèn)題；另外，不同的提取方法和分析方法，包括不同的溶劑和不同的色譜柱均可能導(dǎo)致結(jié)果的差異，因此不同研究之間的比較難以進(jìn)行，怎樣建立標(biāo)準(zhǔn)化的提取和分析規(guī)范是一個(gè)值得關(guān)注的問(wèn)題。

以甲蟲(chóng)為對(duì)象進(jìn)行表皮碳?xì)浠衔锷锖铣蓹C(jī)制/途徑的研究還不多見(jiàn)，其主要活性成分差異的分子機(jī)制尚不明了。比如，蛇莓跳甲和老鸛草跳甲種間存在顯著的行為隔離，這個(gè)生殖隔離是由表皮碳?xì)浠衔锏姆N間差異介導(dǎo)的(Xueetal., 2016a)，那么哪些基因改變或以怎樣的方式進(jìn)行調(diào)控，從而導(dǎo)致二者表皮碳?xì)浠衔镏讣y圖譜的變化及其相應(yīng)的選擇行為的改變是一個(gè)非常值得探討的問(wèn)題。