刈割對入侵植物牛膝菊生長和繁殖特征的影響

初麗爽, 李海燕,①, 楊允菲, 郭 健

(1. 東北師范大學: a. 草地科學研究所, b. 植被生態(tài)科學教育部重點實驗室, c. 吉林松嫩草地生態(tài)系統(tǒng)國家野外科學觀測研究站, 吉林 長春 130024； 2. 徐州工程學院環(huán)境工程學院， 江蘇 徐州 221018)

表型可塑性是衡量植物適應環(huán)境能力的重要指標[1]，包括形態(tài)和繁殖可塑性等，面對不同的環(huán)境因子，植物通過適當調(diào)整生長和繁殖特征，最大限度地適應環(huán)境，降低環(huán)境干擾帶來的負面影響，實現(xiàn)種群延續(xù)[2-4]。入侵植物進入新棲息地后往往能快速生長、繁殖和擴散，這離不開其自身較高的可塑性和生態(tài)適應性[5]。與本土植物相比，入侵植物表現(xiàn)出強大的競爭力和繁殖力，可通過調(diào)整自身的資源分配適應入侵地環(huán)境[5，6]，并通過向周圍釋放化學物質(zhì)產(chǎn)生化感作用，抑制本土植物生長發(fā)育[7，8]；此外，入侵植物還會改變土壤養(yǎng)分平衡，影響土壤微生物多樣性，使土壤環(huán)境更有利于自身生長，嚴重威脅生態(tài)系統(tǒng)及生物多樣性[9，10]。豚草(AmbrosiaartemisiifoliaLinn.)[11]、加拿大一枝黃花(SolidagocanadensisLinn.)[12]和微甘菊(MikaniamicranthaH. B. K)[13]等菊科(Asteraceae)植物已成為極具危害性的入侵植物。因此，開展入侵植物生長和繁殖特征研究，對控制入侵植物和保護生物多樣性具有重要意義[14]。

刈割是草地利用管理和有害植物控制的常用方式之一[15]。草地生產(chǎn)中，適當刈割可充分發(fā)揮植物均衡性生長和補償性生長作用[16]。刈割對草地植物的影響因強度、時期和頻次等不同而異[17]。研究發(fā)現(xiàn)，與不刈割相比，適宜的刈割不僅可以增加草地植物地上生物量和營養(yǎng)價值[18，19]，還可以抑制雜草生長[20]。對多年生入侵植物互花米草(SpartinaalternifloraLois.)進行刈割可阻止其地上部分生長及生物量累積，降低其光合能力，抑制植株生長[21，22]。孕穗期低位刈割能明顯減少一年生入侵植物少花蒺藜草(CenchrusspinifexCav.)的結實數(shù)量[23]。因此，有效的刈割能夠明顯抑制入侵植物尤其是一年生入侵植物的生長、繁殖和擴散。

牛膝菊(GalinsogaparvifloraCav.)為牛膝菊屬(GalinsogaRuiz et Pav.)一年生草本植物，其適應環(huán)境廣泛，具有種子量大、生長迅速和易擴散等特點，現(xiàn)已擴展至中國33個省份(地區(qū))，嚴重影響農(nóng)田作物、蔬菜和果樹生長[24]。在中國東北地區(qū)，牛膝菊的入侵主要危害草坪、綠地、疏林、果園和蔬菜地等[25]?，F(xiàn)有研究主要通過化學防除、生物防治和植物化感作用等方式抑制牛膝菊生長[26-28]，刈割對牛膝菊生長和繁殖特征的影響以及其生長的補償性反應和防控擴散的有效性尚不明確，仍有待進一步研究。

鑒于此，本研究基于植物種群表型可塑性調(diào)節(jié)的核心理論地位，通過3個強度和3個頻次的刈割處理，研究刈割對牛膝菊生長和繁殖特征的影響，并比較不同刈割處理下牛膝菊干質(zhì)量補償指數(shù)的差異，進而探究刈割對牛膝菊防治的效果及可行性，以期揭示刈割下牛膝菊的表型可塑性調(diào)節(jié)策略，為入侵植物的有效防控提供科學依據(jù)。

1 材料和方法

1.1 材料

實驗于2018年5月至8月在東北師范大學試驗基地的溫室大棚(東經(jīng)125°19′、北緯43°52′)內(nèi)進行。供試牛膝菊種子于2017年秋季采集自東北師范大學校園內(nèi)，保存于陰涼干燥處。實驗采用盆栽方式進行，土壤為長春市周邊農(nóng)田的壤土，總氮和總磷含量分別為0.09和0.06 mg·g-1，pH 6.6。于2018年5月末，在每個花盆(內(nèi)徑25 cm、高20 cm)中播種10粒種子，共播種60盆，定期澆水、除草。6月中旬定苗，選擇大小基本一致的幼苗，每盆留4株幼苗。

1.2 方法

1.2.1 實驗設置 參考文獻[29]中的方法設置刈割強度和刈割頻次，其中，刈割強度分為剪除株高的1/4(輕度刈割)、1/2(中度刈割)和3/4(重度刈割)，刈割頻次分為1、2和3次，未刈割處理為對照組(CK)，共10個處理組，每個處理組6盆(即6個重復)。在牛膝菊株高達到15 cm時(6月23日)進行第1次刈割，第2和第3次刈割分別在第1次刈割后的15 d(7月8日)和30 d(7月23日)進行。

1.2.2 測定指標 8月初開始采集各處理組每株牛膝菊的成熟花序，8月末對牛膝菊進行整株取樣測定，記錄不同處理組每株牛膝菊的一級分枝數(shù)和二級分枝數(shù)，采用卷尺(精度0.1 cm)測量一級分枝長(單株所有一級分枝基部至頂部距離的總和)和二級分枝長(單株所有二級分枝基部至頂部距離的總和)。測量后將植株分為根、莖、葉、花序和種子，統(tǒng)計每株牛膝菊的種子數(shù)，之后將各組織置于65 ℃烘箱中烘干至恒質(zhì)量，使用千分之一天平稱量每株牛膝菊的根、莖、葉、花序和種子的干質(zhì)量及百粒質(zhì)量。根據(jù)公式“總干質(zhì)量=根干質(zhì)量+莖干質(zhì)量+葉干質(zhì)量+花序干質(zhì)量”計算總干質(zhì)量；根據(jù)公式“某器官干質(zhì)量分配=(該器官干質(zhì)量/總干質(zhì)量)×100%”計算各器官干質(zhì)量分配；根據(jù)公式“生殖分配=(花序干質(zhì)量/總干質(zhì)量)×100%”計算生殖分配；根據(jù)公式“干質(zhì)量補償指數(shù)(CI)=刈割處理組的總干質(zhì)量/對照組的總干質(zhì)量”計算干質(zhì)量補償指數(shù)，其中，CI>1屬于超補償生長，CI=1屬于等補償生長，CI<1屬于欠補償生長。

1.3 數(shù)據(jù)處理和分析

使用EXCEL 2016和SPSS 23.0軟件對數(shù)據(jù)進行統(tǒng)計分析，采用雙因素方差分析對刈割頻次和刈割強度的主效應及交互效應進行檢驗，采用單因素方差分析和LSD法進行方差分析和多重比較(α=0.05)。對干質(zhì)量補償指數(shù)與“1”進行獨立樣本t檢驗[30]。使用Origin 2021軟件作圖。

2 結果和分析

2.1 刈割處理對牛膝菊生長特征的影響

雙因素方差分析結果(表1)顯示：刈割強度和刈割頻次對牛膝菊一級分枝數(shù)、二級分枝數(shù)、一級分枝長和二級分枝長有極顯著(P<0.01)或顯著(P<0.05)影響，二者的交互作用對牛膝菊一級分枝數(shù)和二級分枝數(shù)有極顯著影響。

由圖1可見：總體上看，與對照(未刈割)相比，刈割處理會減少牛膝菊分枝數(shù)，促進其分枝伸長。在相同的刈割頻次下，隨著刈割強度的增加，牛膝菊一級分枝數(shù)和二級分枝數(shù)總體呈降低的趨勢，一級分枝長和二級分枝長總體呈升高的趨勢。隨著刈割頻次的增加，輕度刈割(剪除株高的1/4)的牛膝菊二級分枝數(shù)和一級分枝長呈降低的趨勢，二級分枝長呈先增加后降低的趨勢，刈割2和3次的牛膝菊二級分枝數(shù)和一級分枝長總體顯著低于刈割1次，二級分枝長顯著高于刈割1次；中度刈割(剪除株高的1/2)的牛膝菊一級分枝長和二級分枝長呈先增加后降低的趨勢，刈割2次的牛膝菊一級分枝長和二級分枝長顯著高于刈割1次；重度刈割(剪除株高的3/4)的牛膝菊一級分枝數(shù)和一級分枝長無顯著變化，刈割2和3次的牛膝菊二級分枝數(shù)顯著低于刈割1次，二級分枝長顯著高于刈割1次。此外，與其他刈割頻次比，同一強度刈割2次的牛膝菊二級分枝數(shù)最小，二級分枝長最大。

2.2 刈割處理對牛膝菊干質(zhì)量及繁殖特征的影響

2.2.1 對牛膝菊干質(zhì)量及種子數(shù)的影響 雙因素方差分析結果(表2)顯示：刈割強度對牛膝菊莖干質(zhì)量、花序干質(zhì)量、總干質(zhì)量、種子干質(zhì)量、百粒質(zhì)量和種子數(shù)有極顯著(P<0.01)或顯著(P<0.05)影響，刈割頻次對牛膝菊根干質(zhì)量、莖干質(zhì)量、葉干質(zhì)量、花序干質(zhì)量、總干質(zhì)量、種子干質(zhì)量、百粒質(zhì)量和種子數(shù)有極顯著影響，二者的交互作用對牛膝菊根干質(zhì)量、總干質(zhì)量、種子干質(zhì)量、百粒質(zhì)量和種子數(shù)有極顯著或顯著影響。

表1 刈割強度和刈割頻次對牛膝菊生長特征影響的雙因素方差分析1)

由圖2可見：總體上看，與對照(未刈割)相比，刈割處理會減少牛膝菊莖干質(zhì)量和葉干質(zhì)量，刈割3次會明顯減少牛膝菊花序干質(zhì)量，增加根干質(zhì)量。在相同的刈割頻次下，隨著刈割強度的增加，牛膝菊莖和葉干質(zhì)量總體呈降低的趨勢。刈割1和2次的牛膝菊根干質(zhì)量和葉干質(zhì)量在不同刈割強度間無顯著差異。在相同的刈割強度下，隨著刈割頻次的增加，牛膝菊根干質(zhì)量呈升高的趨勢，莖干質(zhì)量、葉干質(zhì)量和花序干質(zhì)量總體呈降低的趨勢，輕度刈割(剪除株高的1/4)3次的牛膝菊根干質(zhì)量最大，3種刈割強度的牛膝菊葉干質(zhì)量在不同刈割頻次間無顯著差異，刈割3次的牛膝菊花序干質(zhì)量最小。此外，輕度刈割下，刈割3次的牛膝菊總干質(zhì)量顯著高于其他刈割頻次，而中度刈割(剪除株高的1/2)和重度刈割(剪除株高的3/4)下，牛膝菊的總干質(zhì)量在不同刈割頻次間無顯著差異。

表2 刈割強度和刈割頻次對牛膝菊干質(zhì)量及種子數(shù)影響的雙因素方差分析1)

: 未刈割No mowing; : 輕度刈割(剪除株高的1/4) Light mowing (cutting off 1/4 of plant height); : 中度刈割(剪除株高的1/2) Moderate mowing (cutting off 1/2 of plant height); : 重度刈割(剪除株高的3/4) Severe mowing (cutting off 3/4 of plant height). 不同小寫字母表示同一刈割頻次下不同刈割強度之間差異顯著(P<0.05)Different uppercases indicate the significant (P<0.05) difference among different mowing intensities under the same mowing frequency； 不同大寫字母表示同一刈割強度下不同刈割頻次之間差異顯著(P<0.05)Different lowercases indicate the significant (P<0.05) difference among different mowing frequencies under the same mowing intensity.

由圖2還可見：不同的刈割處理對牛膝菊繁殖特征的影響表現(xiàn)出較大差異。刈割1次的牛膝菊種子干質(zhì)量和種子數(shù)在不同刈割強度間無顯著差異；輕度刈割2次的牛膝菊種子干質(zhì)量和種子數(shù)最少，輕度刈割3次的牛膝菊種子干質(zhì)量和種子數(shù)最大且顯著高于其他處理組。此外，與對照相比，同一頻次中度和重度刈割的牛膝菊百粒質(zhì)量顯著降低。

2.2.2 對牛膝菊各組織干質(zhì)量分配的影響 雙因素方差分析結果(表3)顯示：刈割強度對牛膝菊根干質(zhì)量分配、莖干質(zhì)量分配和生殖分配有極顯著或顯著影響，刈割頻次對牛膝菊根干質(zhì)量分配、莖干質(zhì)量分配、葉干質(zhì)量分配和生殖分配有極顯著影響，二者的交互作用對牛膝菊生殖分配有極顯著影響。

由圖3可見：總體上看，與對照相比，重度刈割(剪除株高的3/4)或刈割3次會顯著減少莖干質(zhì)量分配，增加根干質(zhì)量分配。刈割1和3次的牛膝菊根干質(zhì)量分配、莖干質(zhì)量分配、葉干質(zhì)量分配和生殖分配在不同刈割強度間無顯著差異。隨著刈割強度的增加，刈割2次的牛膝菊根干質(zhì)量分配和生殖分配明顯升高，莖干質(zhì)量分配總體顯著降低；與對照相比，不同強度刈割3次的牛膝菊根干質(zhì)量分配顯著升高，莖干質(zhì)量分配、葉干質(zhì)量分配和生殖分配總體顯著降低。在相同的刈割強度下，刈割3次的牛膝菊根干質(zhì)量分配顯著高于其他刈割頻次，莖干質(zhì)量分配、葉干質(zhì)量分配和生殖分配總體顯著低于其他刈割頻次。

表3 刈割強度和刈割頻次對牛膝菊干質(zhì)量分配影響的雙因素方差分析1)

2.3 不同刈割處理下牛膝菊干質(zhì)量補償指數(shù)的比較

不同刈割處理下牛膝菊干質(zhì)量補償指數(shù)見表4。結果顯示：不同刈割處理下牛膝菊的補償生長能力不同。3種刈割頻次的牛膝菊干質(zhì)量補償指數(shù)總體隨著刈割強度的增加而降低。與輕度刈割(剪除株高的1/4)和中度刈割(剪除株高的1/2)相比，重度刈割(剪除株高的3/4)2和3次會顯著(P<0.05)降低牛膝菊的干質(zhì)量補償指數(shù)。輕度刈割3次的牛膝菊干質(zhì)量補償指數(shù)顯著高于刈割1和2次，中度刈割和重度刈割的牛膝菊干質(zhì)量補償指數(shù)在不同刈割頻次間無顯著差異,中度刈割2次的牛膝菊干質(zhì)量補償指數(shù)為1.00，表現(xiàn)為等補償生長；輕度刈割和中度刈割3次的牛膝菊干質(zhì)量補償指數(shù)分別為1.18和1.01，表現(xiàn)為超補償生長，但差異不顯著；其他處理組的牛膝菊干質(zhì)量補償指數(shù)均小于1，表現(xiàn)為欠補償生長，其中，輕度刈割2次和重度刈割1、2和3次均會使牛膝菊出現(xiàn)顯著的欠補償生長。

表4 不同刈割處理下牛膝菊干質(zhì)量補償指數(shù)

3 討 論

3.1 牛膝菊的生長與形態(tài)可塑性

入侵植物在生長特征方面對刈割等干擾具有一定的耐受性，針對不同的刈割強度和刈割頻次，植物會通過再生對損傷產(chǎn)生不同的響應[9]。本研究中，刈割處理會影響牛膝菊的生長特征，總體上看，與對照(未刈割)相比，刈割處理會減少牛膝菊分枝數(shù)，促進其分枝伸長。與呂林有等[23]對一年生少花蒺藜草的刈割研究結果一致，即在植物生長早期進行低位刈割后，受損植株能迅速進行伸長生長。但也有研究發(fā)現(xiàn)，一年生入侵植物黃頂菊〔Flaveriabidentis(Linn.) O. Kuntze〕刈割后會增加其分枝數(shù)[31]。這可能是由于與黃頂菊表現(xiàn)為莖直立不同，牛膝菊接近地表的枝條會進行土壤的自然壓條繁殖使種群可以快速增長[24]。上述研究表明：植物自身的形態(tài)特征對于刈割干擾的響應具有決定性作用。

有研究指出，放牧或刈割處理會影響草地生態(tài)系統(tǒng)的干質(zhì)量，且可能影響植物的生物量分配[31]。本研究中，整體上看，高強度〔重度刈割(剪除株高的3/4)〕或高頻次(刈割3次)的刈割處理會明顯減少牛膝菊莖干質(zhì)量和葉干質(zhì)量以及莖干質(zhì)量分配和葉干質(zhì)量分配，這可能是由于植物葉片的大量損失，導致其光合能力急劇下降，影響了植株地上部分的生長[28]。對多年生入侵植物五爪金龍〔Ipomoeacairica(Linn.) Sweet〕進行刈割處理，發(fā)現(xiàn)當去葉強度大于50%時，地上生物量才會顯著降低[32]。此外本研究發(fā)現(xiàn)，刈割1和2次基本不會影響根部生長，但刈割3次會使牛膝菊根干質(zhì)量及根干質(zhì)量分配總體顯著增加，說明通過多次刈割去除植物地上部分，會嚴重影響牛膝菊的存活，導致植物將更多資源轉移至根部以維持自身生存；另一方面，刈割處理使牛膝菊分枝伸長產(chǎn)生壓條繁殖，從而增加了須根的干質(zhì)量。

3.2 牛膝菊的繁殖可塑性

入侵植物具有強大的繁殖能力，部分入侵植物在有性生殖和無性繁殖上的投入均大于原產(chǎn)地種群[33]，具有很強的競爭優(yōu)勢和較高的逆境適應能力[34]。本研究中，刈割頻次和刈割強度對牛膝菊種子數(shù)和種子干質(zhì)量等有性生殖特征存在顯著影響。與對照(未刈割)相比，刈割1和2次的牛膝菊花序干質(zhì)量無顯著變化，但生殖分配總體顯著提高；刈割3次的牛膝菊花序干質(zhì)量出現(xiàn)降低趨勢，且生殖分配和種子百粒質(zhì)量顯著降低，說明一年生的牛膝菊可以通過增加對有性生殖的投入而快速調(diào)整自身的有性生殖策略以適應外界的不良干擾，增加刈割頻次可能會有效控制牛膝菊的有性生殖。

3.3 牛膝菊生長和繁殖特征間的權衡

生物不會使生活史的每一組分都達到最大，必須在生活史的不同組分間進行權衡，如生長和繁殖間的權衡[35]。有研究表明：在寄生脅迫條件下，入侵植物空心蓮子草〔Alternantheraphiloxeroides(Mart.) Griseb.〕會減少對自身營養(yǎng)生長的投入，將更多的資源投向克隆繁殖，增強自身防御能力，以利于后代的生存和繁衍[36]。本研究結果表明：與對照(未刈割)相比，刈割1和2次的牛膝菊莖干質(zhì)量總體顯著減少，葉干質(zhì)量明顯減少，根干質(zhì)量無顯著變化，生殖分配顯著增加；而刈割3次的牛膝菊根干質(zhì)量總體上顯著增加，花序干質(zhì)量明顯減少，生殖分配顯著減少，說明在面對刈割干擾時，牛膝菊種群存在生長和繁殖間的權衡。牛膝菊產(chǎn)生不定根，用于吸收土壤中的營養(yǎng)和水分，莖和葉是植物生長所必需的營養(yǎng)器官，花序是生殖器官。當?shù)皖l次刈割(刈割1和2次)造成牛膝菊營養(yǎng)器官的損失時，植株在保證自身存活和生長的同時，會優(yōu)先分配資源到繁殖器官來保證種群的延續(xù)，從而抵抗刈割帶來的不良影響，但高頻次刈割(刈割3次)會造成營養(yǎng)器官多次損失，使牛膝菊不得不減弱有性生殖以保證自身的生存。

生活史理論認為，在一個有限的資源環(huán)境中，植物不能同時產(chǎn)生大且多的種子，即種子的大小與數(shù)量之間存在權衡關系[37]，同時種子大小與數(shù)量會受植物的個體大小和環(huán)境因子的雙重影響[38]。本研究結果發(fā)現(xiàn)，輕度刈割3次的牛膝菊種子干質(zhì)量和種子數(shù)最大且顯著高于其他處理組，而百粒質(zhì)量顯著低于對照，重度刈割3次的牛膝菊種子干質(zhì)量和種子數(shù)明顯低于對照。說明牛膝菊在面對外界頻繁干擾時會首先產(chǎn)生小而多的種子，以增加自身的適合度，實現(xiàn)種群的擴散和延續(xù)，但當干擾超過一定強度時，牛膝菊的有性生殖指標會受到抑制。

3.4 牛膝菊的補償生長與入侵防除

補償生長是植物對傷害的一種積極反應，通常關注的是植物在生物量生產(chǎn)方面的補償[39，40]。隨著刈割強度的增加，重度刈割的牛膝菊表現(xiàn)為顯著的欠補償生長。綜合有性生殖特征的變化發(fā)現(xiàn)，與對照(未刈割)相比，重度刈割3次會顯著降低牛膝菊的總干質(zhì)量、花序干質(zhì)量、百粒質(zhì)量以及生殖分配，可有效控制牛膝菊的生長和繁殖，減少其干質(zhì)量。因此，在對牛膝菊的實際防控中，持續(xù)的重度刈割可以作為一種有效控制牛膝菊生長和蔓延的方式加以利用。

4 結 論

刈割處理能夠減少牛膝菊的分枝數(shù)，但會促進各級枝條的伸長。在不同刈割條件下，牛膝菊會不斷調(diào)整對有性生殖的投入以延續(xù)種群。3種刈割強度下，刈割1和2次會使牛膝菊將資源優(yōu)先分配到繁殖器官；刈割3次會使牛膝菊生殖分配顯著降低，且隨著刈割強度的增加，其補償指數(shù)降低。多次重度刈割是降低牛膝菊生長，抑制其有性生殖，進而實現(xiàn)對牛膝菊防控的重要方式。