馬濤 羅晨夢 李思佳 姜淵忠

摘要：為深入了解木本植物響應干旱脅迫的分子機理，本文系統(tǒng)的從木本植物對干旱信號的感知、信號轉導到轉錄調(diào)控、生理生化反應以及表型變化等方面總結了木本植物對干旱脅迫可能的響應過程. 認為木本植物由于其固著根生的特點，不得不進化出相應的機制來應對不斷變化的環(huán)境.當遭受干旱脅迫時，木本植物根系細胞膜上的感受器首先感知到土壤水分狀態(tài)的變化，細胞內(nèi)的蛋白質(zhì)和激素調(diào)控系統(tǒng)觸發(fā)相應的干旱適應反應.干旱信號通過細胞間的信號傳導路徑傳遞到植物體內(nèi)的各個部位，主要的信號傳導途徑包括Ca ?2+ 信號、激素信號和轉錄因子調(diào)控等.一些關鍵基因和信號通路，如脫落酸（ABA）信號通路、DREB蛋白家族等也參與調(diào)控植物的干旱適應性.木本植物也會發(fā)生形態(tài)和解剖上的變化來減少水分蒸發(fā)和增強根系的吸水能力.本文可為抗旱型木本植物選育提供見解.

關鍵詞：干旱脅迫； 木本植物； 信號傳遞； 干旱響應

中圖分類號： ?Q945???文獻標識碼：A???DOI：DOI：10.19907/j.0490-6756.2023.050002

收稿日期： ?2023-08-13

基金項目： ?國家重點研發(fā)計劃（2021YFD2201100）；國家自然科學基金（31922061）

通訊作者： ??馬濤.E-mail： matao.yz@gmail.com

Current research status of woody plants responding to drought stress

MA Tao， LUO Chen-Meng， LI Si-Jia， JIANG Yuan-Zhong

（Laboratory of Molecular Ecology and Evolution， College of Life Sciences， Sichuan University Chengdu 610065， China）

This paper systematically summarizes the possible response processes of woody plants to drought stress from the perception of drought signals， signal transduction to transcriptional regulation， physiological and biochemical responses， and phenotypic changes， with the aim of gaining a deeper understanding of the molecular mechanisms of woody plants in response to drought stress. Woody plants are forced to evolve corresponding mechanisms to cope with the ever-changing environment due to their entrenched rhizosphere. When subjected to drought stress， the receptors on the cell membrane of the root system of woody plants first sense the changes in soil water status， and intracellular proteins and hormone regulatory systems in the cell trigger the corresponding drought adaptation responses. Drought signals are transmitted to various parts of the plant body through intercellular signaling pathways， and the main signaling pathways include Ca ?2+ ?signaling， hormone signaling， and transcription factor regulation. Some key genes and signaling pathways， such as the abscisic acid （ABA） signaling pathway and the DREB protein family， are also involved in the regulation of drought adaptation in plants. ?Woody plants also undergo morphological and anatomical changes to reduce water evaporation and enhance root water absorption capacity. This article can provide insights into the breeding of drought-resistant woody plants.

Drought stress; Woody plants; Signaling; Drought response

1 引 言

干旱脅迫對森林生態(tài)系統(tǒng)具有毀滅性打擊.水分脅迫會破壞木質(zhì)部的水分通量，導致空化.由此產(chǎn)生的栓塞限制了植物輸送水分的能力，從而限制了樹木的生長 ?［1］ .干旱脅迫的過程中伴隨著Ca ?2+ 、Mg ?2+ 、K ?+ 、Na ?+ 等離子在土壤表面富集，致使外界環(huán)境的滲透壓遠高于細胞，引發(fā)細胞失水皺縮，最終導致林木死亡，全球變暖和氣候變化也使干旱發(fā)生的頻率和危害程度不斷增加 ?［2］ .

木本植物種類繁多，分布廣泛，在經(jīng)濟、藥用、生態(tài)等多方面都具有重要的應用價值.在對木本植物的研究中發(fā)現(xiàn)，其通過自身進化可以在復雜多變的環(huán)境中正常生長，因此木本植物中必然存在一個連接各種器官和組織，復雜而精密的調(diào)控網(wǎng)絡響應干旱脅迫 ?［3］ .

2 干旱信號的感知

干旱是一種來自于外界環(huán)境的物理刺激，植物感受干旱的實質(zhì)就是“信號轉導”，外界的刺激為“輸入信號”，植物所做出的應答為“輸出信號”，因此植物需要先識別“輸入信號”，經(jīng)過一系列的生理生化過程的轉換和傳導才能變?yōu)椤拜敵鲂盘枴??［4］ .植物能夠通過水信號、化學信號和電信號在植物體內(nèi)的細胞或者組織器官之間進行干旱信息的傳遞，當接收到干旱信號時植物則會迅速啟動自身的保護機制以保證植物能夠維持自身的生理平衡，使植物能夠順利的度過水分缺乏時期 ?［5］ .Blackman所做的玉米分根實驗首次證實了根部是植物感知干旱并發(fā)出氣孔調(diào)控初級信號的部位.“鹽隨水走，水走鹽留”，因此土壤中水分的缺失可能首先被感知為滲透勢的下降，所以干旱傳感器也被稱為滲透傳感器 ?［6］ .

2014年研究人員篩選了到第一個潛在的滲透傳感器OSCA1（Osmotically Sensitive Calcium-permeable Channel 1），OSCA1是植物中一種液泡脫敏Ca ?2+ 通道的亞型，主要存在于質(zhì)膜和內(nèi)質(zhì)網(wǎng)膜等細胞器膜上（圖1）.研究表明，OSCA1通道在滲透逆境下的表達和活性會發(fā)生調(diào)節(jié).例如，在水分缺乏或鹽脅迫等逆境條件下，OSCA1通道的表達水平可能上調(diào)，并參與細胞內(nèi)Ca ?2+ 動態(tài)平衡的調(diào)節(jié)，從而調(diào)控植物對逆境的響應和適應.據(jù)目前的研究，擬南芥基因組中包含大約15個與OSCA1同源的基因.擬南芥中CSC1A（Cellulose Synthase Complex Subunit 1A）家族成員在擬南芥細胞中與液泡脫敏和滲透調(diào)節(jié)有關.它們在維持細胞內(nèi)Ca ?2+ 濃度、調(diào)控滲透壓平衡以及響應逆境適應等方面發(fā)揮著重要作用 ?［7］ .盡管CSC1A和OSCA1都是離子通道蛋白，但它們的功能和調(diào)節(jié)機制不完全相同，反映了不同物種在適應環(huán)境脅迫的策略（圖1）.植物的滲透脅迫感知機制與其它真核生物相似，并且可能由相似類型的蛋白質(zhì)組成.類似于酵母中滲透傳感和信號傳導的SLN1-YPD1-SSK1 TCS（Two-Component System），ATHK1介導的TCS可能在擬南芥中起作用 ?［8］ .然而，只有OSCA1被認為是真正的滲透傳感器，而HKs（Histidine Kinase）在植物滲透傳感中的作用仍在爭論中，CSCs（Cellulose Synthase Complexes）和RLKs（Receptor-Like Kinases）也是潛在的候選者 ?［9］ .

3 干旱信號轉導

干旱應激特異性信號轉導是指在干旱條件下，植物通過特定信號轉導通路來激活和調(diào)控與干旱適應相關的基因表達.這些信號轉導通路在正常的生長條件下可能處于休眠狀態(tài)，但當植物遭遇干旱脅迫時，它們會被激活并觸發(fā)一系列適應性響應.這個過程涉及各種第二信使，如Ca ?2+ 、ROS（Reactive Oxygen Species）、NO和磷脂，以及不同類型的蛋白激酶.信號通過這些第二信使進行傳遞和放大 ?［10］ .

3.1 Ca ?2+ 信號

干旱信號轉導過程中的Ca ?2+ 信號傳導是植物對干旱脅迫的主要響應之一，干旱脅迫時它能夠迅速誘導細胞內(nèi)Ca ?2+ 濃度的短暫增加，因為它的特性使其適合作為無處不在的信號分子，是應激信號中普遍存在的第二信使.由于激活的離子通道或膜鈣通道的存在，Ca ?2+ 濃度在細胞內(nèi)逐漸上升.這些Ca ?2+ 濃度上升可以形成Ca ?2+ 梯度，從感知區(qū)域開始向周圍擴散，形成以Ca ?2+ 濃度遞減的鈣波（Calcium waves）或鈣火花（Calcium sparks）.細胞內(nèi)Ca ?2+ 濃度上升后，結合到特定的鈣信號傳感器蛋白上，如鈣調(diào)蛋白（Calmodulin）和鈣依賴性蛋白激酶（Calcium-dependent Protein Kinases，CDPKs） ?［11］ .

擬南芥的SOS（Salt Overly Sensitive）通路是一種重要的Ca ?2+ 依賴性信號轉導途徑，它可以感知和響應特定的胞質(zhì)Ca ?2+ 信號 ?［12］ .該通路通過調(diào)節(jié)離子通道和離子轉運蛋白的活性，實現(xiàn)對環(huán)境脅迫的適應.其中，SOS3是一個Ca ?2+ 感知蛋白，它能夠與胞質(zhì)中的Ca ?2+ 結合并發(fā)生構象變化（圖1）.當Ca ?2+ 濃度升高時，Ca ?2+ -SOS3復合物會形成，并激活SOS2蛋白激酶.SOS2是一個鈣依賴性蛋白激酶，當與Ca ?2+ -SOS3復合物結合時，SOS2被激活 ?［13］ .這些蛋白的激活狀態(tài)會通過磷酸化反應、蛋白相互作用和亞細胞位置變化來調(diào)節(jié)植物的干旱適應響應.例如，激活的鈣調(diào)蛋白可以與蛋白激酶、磷酸酯酶和轉錄因子等下游組分相互作用，并參與調(diào)節(jié)基因表達、離子通道活性和滲透調(diào)節(jié)等關鍵過程 ?［14］ .

3.2 ROS信號

在植物的干旱脅迫響應中，ROS信號起著重要的作用（圖1）.植物干旱感知機制被激活后，通常會引發(fā)一系列反應，這些反應會導致酶、膜蛋白及電子傳遞鏈的失活和損傷，這些被損傷的系統(tǒng)會釋放出電子，導致ROS的生成 ?［15］ .此外，植物還可以通過激活特定的酶（如NADPH氧化酶）來產(chǎn)生ROS.在植物中，ROS可以在多種細胞器中產(chǎn)生，包括葉綠體、線粒體和過氧化物酶體，也可以通過質(zhì)膜定位的Rboh NADPH氧化酶產(chǎn)生 ?［16］ .ROS在細胞內(nèi)擴散，并可以通過跨膜通道進入細胞間隙，在這個過程中，ROS的濃度可以迅速增加，從而形成一個干旱脅迫信號的放大環(huán)節(jié).ROS作為重要的信號分子與細胞內(nèi)的一系列分子相互作用 ?［17］ .例如，ROS可以與蛋白質(zhì)、酶、磷酸酯酶等發(fā)生直接的氧化修飾，從而改變它們的活性和功能.ROS抑制和激活的目標包括激酶、轉錄因子、離子通道和膜轉運蛋白等（圖1）.這些ROS調(diào)控的分子事件可以進一步觸發(fā)干旱適應相關基因的表達.ROS信號調(diào)控的下游響應涉及多個途徑，如抗氧化反應、離子通道的活性調(diào)節(jié) ?［18］ .

3.3 NO（一氧化氮）

在干旱條件下，植物可能會產(chǎn)生和釋放NO作為一種響應信號，它可以觸發(fā)植物內(nèi)部的適應性機制以應對干旱的影響.NO參與調(diào)節(jié)植物的氣孔運動、根系生長、抗氧化防御等過程，有助于植物應對干旱壓力.在植物中，NO可以通過激活可溶性鳥苷酸環(huán)化酶（GC）產(chǎn)生環(huán)磷酸鳥苷酸（cGMP） ?［19］ .cGMP作為第二信使參與干旱信號傳導，促進蛋白激酶G的激活，進而調(diào)控干旱相關基因的表達.NO可以通過調(diào)節(jié)細胞內(nèi)Ca ?2+ 干旱信號.它可能促使Ca ?2+ 釋放或增加Ca ?2+ 通道的通透性，激活Ca ?2+ 相關的信號通路，如CDPK信號通路，從而調(diào)節(jié)干旱相關基因的表達和植物的適應性反應.NO可以激活線粒體膜蛋白激酶（mitogen-activated protein kinase，MAPK）通路，進而調(diào)控干旱響應 ?［20］ .NO激活MAPK酶級聯(lián)反應，導致下游響應蛋白的磷酸化，從而調(diào)節(jié)基因表達、激活抗氧化防御系統(tǒng)等 ?［21］ .NO還可以通過與脫亞硝酸還原酶（NIR）相互作用來調(diào)節(jié)干旱信號.NIR能夠還原NO為亞硝酸，從而改變植物內(nèi)NO的水平.這一過程可能影響植物的氣孔閉合、抗氧化性能和干旱適應等方面 ?［22］ .需要注意的是，NO與其他信號分子如植物激素以及其他逆境響應通路（如水通道蛋白等）之間可能存在復雜的交互作用和調(diào)控網(wǎng)絡.因此，NO調(diào)控干旱信號傳導的通路圖譜仍然在不斷研究和探索中 ?［6］ .

3.4 CLE25介導的ABA信號轉導

植物根部感知到土壤缺水后，地上部分會通過關閉氣孔來響應干旱脅迫，這涉及植物通信系統(tǒng)的運轉機制.多肽分子CLE25（CLAVATA3/EMBRYO-SURROUNDING REGION-related25）被干旱誘產(chǎn)生，從根部經(jīng)過長距離運輸轉移到葉片中，與葉片中受體蛋白BAM1（Barely Any Meristem1）和BAM3結合后，然后誘導 NCED3 （Nine-Cis-Epoxycarotenoid Dioxygenase 3）表達，進而促進ABA（Abscisic acid）的積累 ?［23］ .ABA進一步調(diào)節(jié)一系列應答反應來抵御干旱對植物造成的影響（圖2）.

ABA信號轉導由受體（Regulatory Components of ABA Receptors /Pyrabactin Riesistance1/Pyrabactin Riesistance1-Like，RCAR/PYR/PYL）、蛋白磷酸酶（Protein Phosphatase type 2C，PP2C）和激酶（SNF1-related Protein Kinase 2s，包括SnRK2.2、SnRK2.3和SnRK2.6）完成 ?［24］ .之前普遍認為植物遭受干旱刺激后，ABA含量升高，ABA和受體結合后與PP2C形成三聚體復合物，其抑制PP2C的磷酸酶活性.然后SnRK2s從與PP2C的結合抑制中釋放.釋放的SnRK2s可以通過自磷酸化激活，并且進一步磷酸化下游轉錄因子（Transcription Factors，TFs）和離子通道蛋白 ?［25］ .2020年1月，中科院上海植物逆境生物學研究中心報道了RAFs（Raf-like Kinases）的B2、B3和B4亞家族在早期滲透脅迫和ABA信號通路中的重要作用 ?［26］ .近日，日本學者又發(fā)現(xiàn)，輕度干旱時，SnRK2s的自磷酸化不足以引起下游的一系列脅迫響應，需要上游激酶B2-RAFs（包括RAF7、RAF10、RAF11和RAF12）參與才能激活，且B2-RAFs通過ABA依賴途徑激活SnRK2s來調(diào)節(jié)干旱脅迫應答基因的表達 ?［27］ .當干旱脅迫變得更嚴重時，同一激酶家族的B3-RAFs（包括RAF3、RAF4和RAF5）亞家族成員被激活，并以不依賴于ABA的方式直接激活SnRK2s，從而增強脅迫響應 ?［27］ （圖1）.近年來，許多ABA信號轉導通路成員被報道參與木本植物的干旱反應.ABA受體 PtPYRL1/5 的過表達均增加了轉基因楊樹的耐旱性 ?［28］ .轉 PtPYRL1/5 基因楊樹抗旱性的提高與ABA信號通路決定的關鍵反應，包括增加氣孔關閉和減少葉片水分損失呈正相關 ?［28］ .進一步的分析表明，過表達株系清除活性氧的能力和抗氧化酶的活性均提高了 ?［28］ .過表達楊樹 PP2C 基因負調(diào)節(jié)轉基因擬南芥的耐旱性 ?［29］ .

4 轉錄調(diào)控

在植物感應到干旱脅迫后，下游轉錄調(diào)控反應被觸發(fā).TFs是基因表達的主要調(diào)節(jié)因子，通過ABA依賴型和ABA非依賴型途徑在干旱響應中發(fā)揮關鍵作用（圖2）.

4.1 ABA依賴型干旱脅迫響應途徑

ABA依賴型干旱脅迫響應途徑下游TFs主要有五類，包括bZIP（ABA-Responsive Element（ABRE）Binding Factors/ABA-Responsive Element Binding protein，ABF/AREB）、NAC（ N AM/ A TAF/ C UC）、WRKY、MYB（v-myb avian myeloblastosis viral oncogene homolog）和NF-Ys（Nuclear Factor Ys） ?［30］ .屬于bZIP家族的ABF/AREB通過識別下游基因啟動子區(qū)域的順式元件（例如，ABRE，ACGTGG/TC）發(fā)揮作用 ?［31］ .脫水和ABA處理可以誘導胡楊 PeABF3 基因的表達， PeABF3 通過直接調(diào)控ADF5（Actin-Depolymerizing Factor-5）促進ABA誘導的氣孔關閉，從而增強轉基因楊樹的抗旱性 ?［32］ .過表達 PtrAREB3 的轉基因楊樹在干旱條件下表現(xiàn)出較強的耐旱性表型 ?［33］ .PtabZIP1L（ABF/AREB類轉錄因子）通過增加側根形成和調(diào)節(jié)耐旱性相關代謝物的生物合成來增強植物的耐旱性 ?［34］ . PtrAREB1 基因沉默可降低轉基因毛果楊的耐旱性，它通過募集HAT（Histone Acetyltransferase）復合物蛋白ADA2b（Alteration/Deficiency Inactivation2b）和GCN5（General Control Non-derepressible5），以增加組蛋白H3第9位賴氨酸殘基的乙酰化并結合下游 NAC 基因 PtrNAC006/007/120 啟動子的ABRE元件激活其表達.過量表達這些 PtrNACs 基因會影響木質(zhì)部發(fā)育進而提高轉基因植株的耐旱性.NAC轉錄因子（例如，Responsive to Desiccation 26，RD26）也可以與ABF/AREB家族TFs相互作用，在植物干旱響應途徑中扮演關鍵角色 ?［35］ .玫瑰中的一個 NAC 基因 RcNAC091 的表達受干旱和ABA誘導， RcNAC091 沉默導致干旱脅迫耐受性降低，而 RcNAC091 過表達則產(chǎn)生相反的效果 ?［36］ .進一步研究發(fā)現(xiàn)RcNAC091直接靶向了 RcWRKY71 的啟動子. RcWRKY71 基因的沉默降低了植株的耐旱性 ?［36］ .此外， RcWRKY71 沉默的玫瑰植株對ABA不敏感，而過表達 RcWRKY71 基因的植株對ABA敏感，從而產(chǎn)生耐旱表型，說明 RcWRKY71 通過對ABA的影響正向調(diào)節(jié)抗旱性 ?［36］ .與此不同的是，毛果楊WRKY家族基因 PtrWRKY18/35 過表達的擬南芥植株對ABA的敏感性降低，一系列ABA相關基因（例如， ABA-insensitive4/5 ）在過表達植株中表達水平顯著下調(diào)，導致植物對滲透脅迫的耐受性降低，死亡率和氣孔開度增加，負調(diào)控植物抗旱性 ?［37］ .除了這些轉錄因子，木本植物中報道的參與干旱脅迫響應的還有MYB和NF-Y TFs家族的成員.毛果楊R2R3-MYB轉錄因子PtrMYB94激活ABA響應基因表達和增加ABA含量，以ABA依賴的方式提高轉基因楊樹的耐旱性 ?［38］ .過量表達楊樹 PtNF-YA9 和 PdNF-YB7 的擬南芥分別通過促進ABA依賴的氣孔關閉和提高水分利用效率提高植株對干旱脅迫的耐受性 ?［39，40］ . PdNF-YB21 則通過增強楊樹根系的生長來提高耐旱性 ?［41］ .

4.2 非ABA依賴型干旱脅迫響應途徑

由于ABA通過AREB/ABF調(diào)控其大部分靶基因，ABRE元件被認為是ABA依賴途徑調(diào)控干旱響應基因的關鍵標志.而ABA非依賴型干旱響應基因通常在其啟動子區(qū)含有脫水響應的順式元件（Dehydration-responsive Element，DRE，TACCGACAT）.AP2/ERF（APETALA2/Ethylene Responsive Factor）TF家族（例如，DRE-binding proteins/C-repeat binding factors，DREBs/CBFs）通常通過結合DRE序列來調(diào)控干旱適應性基因的表達.歐美楊（ Populus ?× ?euramericana ）AP2/ERF成員 PeSHN1 通過靶向 PeLACS2 （Long-chain Acyl-CoA Synthetase）調(diào)節(jié)蠟質(zhì)生物合成提高楊樹水分利用效率和耐旱性 ?［42］ .胡楊 PeDREB2a 和 PeDREB2L 在擬南芥中過表達增強了轉基因植株的耐旱性 ?［43，44］ .蘋果MdERF38與MdMYB1相互作用促進了蘋果對干旱的響應 ?［45］ .組成型過表達河北楊 PhCBF4a 和 PhCBF4b 的擬南芥植株具有更強的耐旱性 ?［46］ .胡楊 PeCBF4a 的表達受脫水誘導，過表達 PeCBF4a 的轉基因毛白楊的光合速率比對照提高34.7%～165.7%，瞬時水分利用效率比對照提高48.9%～103.7% ?［47］ .除此之外，轉基因毛白楊還表現(xiàn)出較高的超氧化物歧化酶（Superoxide Dismutase，SOD）活性和顯著降低的丙二醛（Malondialdehyde）水平，在轉基因植物中積累了更高水平的脯氨酸（Proline）和可溶性糖（Soluble sugars），表現(xiàn)出更強的耐旱性 ?［47］ .

5 生理生化反應

轉錄因子通過調(diào)節(jié)干旱適應相關基因的表達，進而調(diào)控植物的生理生化保護機制（圖2），主要包括：

（1）促進葉片表面的蠟質(zhì)積累減少水分散失：為了減少水分損失，木本植物會通過增厚葉片表面的蠟質(zhì)來減少蒸騰作用 ?［48］ .

（2）激活抗氧化系統(tǒng)減輕氧化損傷：干旱脅迫會導致植物產(chǎn)生過量的活性氧自由基，這些自由基可引發(fā)氧化損傷.植物會通過激活抗氧化系統(tǒng)來應對這種氧化應激.抗氧化酶如SOD、過氧化物酶（POD）和抗壞血酸過氧化物酶（APX）等會被激活，幫助清除自由基，減輕氧化損傷 ?［49］ .

（3）積累滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)，調(diào)節(jié)離子吸收與運輸，維持細胞膨壓穩(wěn)定：植物在干旱脅迫下會積累可溶性糖類、脯氨酸、脂肪酸和脫水蛋白等.它們可以維持細胞的脫水狀態(tài)、保護細胞膜穩(wěn)定性和蛋白質(zhì)結構，并提供額外的能量和碳源.這些滲透性物質(zhì)還有助于維持細胞膨壓和有效的氣孔導度，從而使植物更好地吸收葉片的二氧化碳和根系的水分 ?［50］ .其中，作為滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)之一的脯氨酸，其親水基團可以與水分子結合，同時疏水基團可以和蛋白質(zhì)結合，從而使蛋白得到更多的水分，防止脫水.此外，植物在干旱脅迫下還會調(diào)節(jié)根系吸收和運輸離子，并調(diào)整其在植物體內(nèi)的分配.鉀離子（K ?+ ）和鈣離子（Ca ?2+ ）的調(diào)節(jié)對于維持細胞內(nèi)滲透調(diào)節(jié)和水分運輸至關重要.

（4）調(diào)節(jié)植物激素積累，提高干旱脅迫適應：干旱脅迫會引發(fā)植物體內(nèi)激素的調(diào)節(jié)反應.ABA在干旱脅迫中被活化，激發(fā)一系列干旱響應.ABA的增加可以促使氣孔關閉，調(diào)節(jié)水分平衡，并通過調(diào)節(jié)轉錄因子的活性來誘導脅迫相關基因的表達.ABA信號轉導通路的重要激酶SnRK2s還會與油菜素內(nèi)酯（Brassinosteroid，BR）途徑下游組分BIN2（Brassinosteroid-insensitive 2）相互作用影響植物根系生長 ?［51］ .維管中的BR受體BRL3（Brassinosteroid-insensitive1-Like3）通過促進滲透調(diào)節(jié)物在根組織中的積累來協(xié)調(diào)植物在干旱脅迫下的生長和存活 ?［52］ .此外，生長素響應通路的EXO70A3（Exocyst Sub-unit Exo70 Family Protein A3）通過影響中央根冠細胞中生長素外排載體PINFORMED 4的穩(wěn)態(tài)來進行局部生長素轉運進而調(diào)節(jié)根的結構和深度，以促進其從土壤中吸收水分，從而提高耐旱性 ?［53］ .

這些生理生化反應幫助植物在干旱脅迫下保持水分平衡、維持細胞結構和功能穩(wěn)定，并提供額外的保護機制，以適應干旱環(huán)境.

6 抗旱的相關表型

6.1 根的調(diào)節(jié)

在面對干旱脅迫時，木本植物的根會發(fā)生一系列變化來應對水分的不足和干旱環(huán)境的壓力（圖2）.干旱條件下，木本植物的根系生長通常會受到抑制.根的生長速率減緩或停止，以減少對水分的需求和減輕水分蒸騰壓力.這有助于保持根系與可用水分的平衡 ?［54］ .研究表明干旱脅迫下松樹的根系生長明顯減少，根的生長速率下降.這種抑制有助于松樹減少水分需求，保持水分平衡并適應干旱環(huán)境下的生長 ?［55］ .木本植物的側根和根毛的發(fā)育可能也會受到影響，根毛的數(shù)量和長度減少，以降低水分蒸騰速率和提高水分吸收的效率.此外，調(diào)整側根發(fā)育的模式，增加側根的分支與根系增加水分吸收的能力.在干旱條件下，根可能傾向于向下生長，以便獲取深層的水分資源.此外，根系可能會通過增加分支根和調(diào)整根系的空間布局，以擴展根系的吸水面積，提高水分獲取能力 ?［56］ .當木本植物經(jīng)歷了一段干旱脅迫后，一旦水分得到恢復，根毛通常會進行修復和再生.新的根毛的發(fā)育和再生有助于提高水分吸收能力，并適應水分脅迫的變化 ?［57］ .

總之，木本植物的根系在面對干旱脅迫時會通過調(diào)整根系的生長模式、根毛的發(fā)育和修復、根系的分布等方式來應對干旱環(huán)境的壓力.這些變化有助于減少水分損失、提高水分吸收效率和有效地利用有限的水資源.需要注意的是，不同種類的木本植物和環(huán)境條件下，根系的響應和適應特征可能會有所差異.

6.2 葉片變化特征

在面對干旱脅迫時，木本植物的葉片也會發(fā)生相應的變化來應對水分的不足和干旱環(huán)境的壓力（圖2）.受干旱環(huán)境刺激，木本植物的葉片可以通過關閉氣孔和卷曲葉片表面來減少水分喪失.關閉氣孔可以降低葉片表面的水分蒸騰速率，具有減少水分流失的效果 ?［58］ ；而卷曲葉片表面則可以減少葉片表面積，減少受到干旱環(huán)境的暴露面積，進一步降低水分蒸騰.有些木本植物在受到干旱脅迫時，葉片可以通過增厚葉片表皮和表皮角質(zhì)層、積累水分貯存物質(zhì)（如脂肪、蛋白質(zhì)和多糖）等方式進行水分儲存和保護.這些適應性機制有助于減少水分喪失和維持細胞的水分穩(wěn)定性 ?［59］ .一些木本植物會在干旱條件下通過調(diào)節(jié)葉綠素和其他色素的合成與降解，來調(diào)整葉片的色素組成.這可能導致葉片顏色的變化，如葉片的變黃、變紅.這種調(diào)節(jié)有助于減輕光合作用的壓力和保護葉片免受干旱脅迫的損傷 ?［60］ .在極端干旱條件下，大部分木本植物為了保護自身，會選擇性地凋落葉片，以減少水分的損失.這種凋落與早衰的現(xiàn)象有助于植物將有限的水分資源重定向到更為關鍵的生長和生存過程 ?［61］ .木本植物的葉片在應對干旱脅迫時，可能會同時采取多種適應策略.這些策略有助于降低水分蒸騰速率、改善水分利用效率，從而使植物能夠在干旱環(huán)境下生存和繼續(xù)生長.不同物種和環(huán)境條件下，葉片的響應和適應特征可能會有所差異.

7 結論與展望

木本植物由于其多年生的特性，必須承受更多的非生物脅迫.這篇綜述系統(tǒng)的從信號感知、信號轉導到轉錄調(diào)控、生理生化反應和表型變化等方面總結了木本植物對干旱脅迫可能的響應過程.但由于木本植物復雜的遺傳背景和遺傳轉化的局限性，目前對木本植物響應干旱脅迫的精細調(diào)控機制的認識還很有限.要充分認識木本植物對干旱脅迫的響應途徑和調(diào)控網(wǎng)絡還有很長的路要走.

隨著高通量測序技術的革新與測序成本的降低，使得利用正向遺傳學手段研究木本植物的各種性狀形成機制越來越便捷，如全基因組關聯(lián)分析 ?［62］ .實時活體顯微鏡技術對細胞過程進行實時可視化監(jiān)測，單細胞組學和其他細胞特異性和組織特異性的方法，以及在原位成像的分析方法也有助于進一步了解木本植物響應干旱脅迫的空間和時間的復雜的動態(tài)分子變化 ?［63］ .機器學習方法與基于圖像的表型分析相結合的能力不斷增長，這可以為植物脅迫表型在多個尺度上的高維數(shù)據(jù)分析提供新的見解 ?［64］ .此外，CRISPR系統(tǒng)的精確和多重基因組編輯技術有助于產(chǎn)生可以在各種脅迫下提高植物耐受性的等位基因 ?［65，66］ .從長遠來看，這些技術手段協(xié)同發(fā)展將會加快確定新 的育種目標，以提高木本植物對干旱的耐受性，選育適合惡劣地理環(huán)境種植的新品種.

參考文獻：

［1］ ??Sitko ?K， Opala-Owczarek M， Jemiola G， ?et al . Effect of drought and heavy metal contamination on growth and photosynthesis of silver birch trees growing on post-industrial heaps ［J］. Cells， 2021， 11： 53.

［2］ ?Thapa ?G， Sadhukhan A， Panda S K， ?et al . Molecular mechanistic model of plant heavy metal tolerance ［J］. Biometals， 2012， 25： 489.

［3］ ?Jia H， Guan C， Zhang J， ?et al . Drought effects on tree growth， water use efficiency， vulnerability and canopy health of ?Quercus variabilis-Robinia pseudoacacia ?mixed plantation［J］. Front Plant Sci， 2022， 13： 1018405.

［4］ ?Tariq ?M， Wright D J， Bruce T J， ?et al . Drought and root herbivory interact to alter the response of above-ground parasitoids to aphid infested plants and associated plant volatile signals ［J］. PLoS One， 2013， 8： e69013.

［5］ ?Wagner-Cremer ?F， Donders T H， Visscher H. Drought stress signals in modern and subfossil ?Quercus laurifolia ?（Fagaceae） leaves reflect winter precipitation ?in southern Florida tied to El Nino-Southern Oscillation activity ［J］. Am J Bot， 2010， 97： 753.

［6］ ?Zhu J K. Abiotic stress signaling and responses in plants ［J］. Cell， 2016， 167： 313.

［7］ ?Pei S， Liu Y， Li W， ?et al . OSCA1 is an osmotic specific sensor： a method to distinguish Ca ?2+ ?-mediated osmotic and ionic perception ［J］. New Phytol， 2022， 235： 1665.

［8］ ?Posas F， Wurgler-Murphy S M， Maeda T， ?et al . Yeast HOG1 MAP kinase cascade is regulated by a multistep phosphorelay mechanism in the SLN1-YPD1-SSK1 "two-component" osmosensor［J］. Cell， 1996， 86： 865.

［9］ ?Fang Y， Xiong L. General mechanisms of drought response and their application in drought resistance improvement in plants［J］. Cell Mol Life Sci， 2014， 72： 673.

［10］ Liu ?H， Song S， Zhang H， ?et al . Signaling transduction of ABA， ROS， and Ca ?2+ ?in plant stomatal closure in response to drought ［J］. Int J Mol Sci， 2022， 23： 14824.

［11］ Wan ?B， Lin Y， Mou T. Expression of rice Ca ?2+ -dependent protein kinases （CDPKs） genes under different environmental stresses［J］. FEBS Lett， 2007， 581： 1179.

［12］ Chan A S， Wong Y H. Gβγ signaling and Ca ?2+ ?mobilization co-operate synergistically in a Sos and Rac-dependent manner in the activation of JNK by Gq-coupled receptors［J］. Cell Signal， 2004， 16： 823.

［13］ Yang Q， Chen Z Z， Zhou X F， ?et al . Overexpression of SOS （salt overly sensitive） genes increases salt tolerance in transgenic ?Arabidopsis ［J］. Mol Plant， 2009， 2： 22.

［14］ Weng ?H， Yoo C Y， Gosney M J， ?et al . Poplar GTL1 is a Ca ?2+ /calmodulin-binding transcription factor that functions in plant water use efficiency and drought tolerance［J］. PLoS One， 2012， 7： e32925.

［15］ Lv X， Li Y， Chen R， ?et al . Stomatal responses of two drought-tolerant barley varieties with different ROS regulation strategies under drought conditions［J］. Antioxidants （Basel）， 2023， 12： 790.

［16］ Wang H， Li N， Li H， ?et al . Overexpression of ?NtGCN2 ?improves drought tolerance in tobacco by regulating proline accumulation， ROS scavenging ability， and stomatal closure ［J］. Plant Physiol Biochem， 2023， 198： 107665.

［17］ Sun G， Dong Z， Li G， ?et al . Mn（3）O（4） Nanoparticles alleviate ROS-inhibited root apex mitosis activities to improve maize drought tolerance ［J］. Adv Biol （Weinh）， 2023， 7： e2200317.

［18］ Zhang J， Cheng K， Ma B， ?et al . CaCl ?2 ?promotes the cross adaptation of ?Reaumuria trigyna ?to salt and drought by regulating Na ?+ ， ROS accumulation and programmed cell death ［J］. Plant Physiol Biochem， 2023， 195： 214.

［19］ Santisree ?P， Bhatnagar-Mathur P， Sharma K K. NO to drought-multifunctional role of nitric oxide in plant drought： Do we have all the answers？［J］. Plant Sci， 2015， 239： 44.

［20］ Ma H， Chen J， Zhang Z， ?et al . MAPK kinase 10.2 promotes disease resistance and drought tolerance by activating different MAPKs in rice ［J］. Plant J， 2017， 92： 557.

［21］ Liu Y P， Zhou G H， Song X， ?et al . Emodin protects against homocysteine-induced cardiac dysfunction by inhibiting oxidative stress via MAPK and Akt/eNOS/NO signaling pathways ［J］. Eur J Pharmacol， 2023， 940： 175452.

［22］ Yang J， Matsumoto Y， Etoh T， ?et al . Nitric oxide NO ?- dependent and NO ?- independent signaling pathways act in ABA-inhibition of stomatal opening［J］. Plant Signal Behav， 2008， 3： 131.

［23］ Takahashi F， Suzuki T， Osakabe Y， ?et al . A small peptide modulates stomatal control via abscisic acid in long-distance signalling［J］. Nature， 2018， 556： 235.

［24］ Antoni ?R， Gonzalez-Guzman M， Rodriguez L， ?et al . Selective inhibition of clade A phosphatases type 2C by PYR/PYL/RCAR abscisic acid receptors ［J］. Plant Physiol， 2012， 158： 970.

［25］ Liu S， Lu C， Jiang G， ?et al . Comprehensive functional analysis of the PYL-PP2C-SnRK2s family in Bletilla striata reveals that ?BsPP2C22 ?and ?BsPP2C38 ?interact with ?BsPYLs ?and ?BsSnRK2s ?in response to multiple abiotic stresses ［J］. Front Plant Sci， 2022， 13： 963069.

［26］ Lin Z， Li Y， Zhang Z， ?et al . A RAF-SnRK2 kinase cascade mediates early osmotic stress signaling in higher plants ［J］. Nat Commun， 2020， 11： 613.

［27］ Soma F， Takahashi F， Kidokoro S， ?et al . Constitutively active B2 Raf-like kinases are required for drought-responsive gene expression upstream of ABA-activated ?SnRK2 ?kinases ［J］. Proc Natl Acad Sci USA， 2023， 120： e2221863120.

［28］ Yu ?J， Ge H， Wang X， ?et al . Overexpression of pyrabactin resistance-like abscisic acid receptors enhances drought， osmotic， and cold tolerance in transgenic poplars［J］. Front Plant Sci， 2017， 8： 1752.

［29］ Arshad ?M， Mattsson J. A putative poplar PP2C-encoding gene negatively regulates drought and abscisic acid responses in transgenic ?Arabidopsis thaliana ［J］. Trees， 2013， 28： 531.

［30］ Yao ?T， Zhang J， Xie M， ?et al . Transcriptional regulation of drought response in arabidopsis and woody plants ［J］. Front Plant Sci， 2020， 11： 572137.

［31］ Li ?S， Lin Y J， Wang P， ?et al . The AREB1 transcription factor influences histone acetylation to regulate drought responses and tolerance in ?Populus trichocarpa ［J］. Plant Cell， 2019， 31： 663.

［32］ Yang ?Y， Li H G， Wang J， ?et al . ABF3 enhances drought tolerance via promoting ABA-induced stomatal closure by directly regulating ?ADF5 ?in ?Populus euphratica ［J］. J Exp Bot， 2020， 71： 7270.

［33］ Yu ?D， Wildhagen H， Tylewicz S， ?et al . Abscisic acid signalling mediates biomass trade-off and allocation in poplar ［J］. New Phytol， 2019， 223： 1192.

［34］ Dash ?M， Yordanov Y S， Georgieva T， ?et al . Poplar ?PtabZIP1 -like enhances lateral root formation and biomass growth under drought stress ［J］. Plant J， 2017， 89： 692.

［35］ Fujita ?M， Fujita Y， Maruyama K， ?et al . A dehydration-induced NAC protein， RD26， is involved in a novel ABA-dependent stress-signaling pathway［J］. Plant J， 2004， 39： 863.

［36］ Geng ?L， Yu S， Zhang Y， ?et al . Transcription factor ?RcNAC091 ?enhances rose drought tolerance through the abscisic acid–dependent pathway ［J］. Plant Physiol， 2023， 26： kiad366.

［37］ Guo ?L， Li C， Jiang Y， ?et al . Heterologous expression of poplar ?WRKY18/35 ?paralogs in arabidopsis reveals their antagonistic regulation on pathogen resistance and abiotic ?stress tolerance via variable hormonal pathways ［J］. Int J Mol Sci， 2020， 21： 5440.

［38］ Fang Q， Wang X， Wang H， ?et al . The poplar R2R3 MYB transcription factor ?PtrMYB94 ?coordinates with abscisic acid ?signaling to improve drought tolerance in plants ［J］. Tree Physiol， 2020， 40： 46.

［39］ Lian C， Li Q， Yao K， ?et al . ?Populus trichocarpa PtNF-YA9 ， A multifunctional transcription factor， regulates seed germination， abiotic stress， plant growth and development in ?Arabidopsis ?［J］. Front Plant Sci， 2018， 9： 954.

［40］ Han X， Tang S， An Y， ?et al . Overexpression of the poplar ?NF-YB7 ?transcription factor confers drought tolerance and improves water-use efficiency in ?Arabidopsis ?［J］. J Exp Bot， 2013， 64： 4589.

［41］ Zhou ?Y， Zhang Y， Wang X， ?et al . Root-specific NF-Y family transcription factor， ?PdNF-YB21 ， positively regulates root growth and drought resistance by abscisic acid-mediated indoylacetic acid transport in ?Populus ［J］. New Phytol， 2020， 227： 407.

［42］ Meng ?S， Cao Y， Li H， ?et al . ?PeSHN1 ?regulates water-use efficiency and drought tolerance by modulating wax biosynthesis in poplar ［J］. Tree Physiol， 2019， 39： 1371.

［43］ Zhou ?M L， Ma J T， Zhao Y M， ?et al . Improvement of drought and salt tolerance in ?Arabidopsis ?and ?Lotus corniculatus ?by overexpression of a novel DREB transcription factor from ?Populus euphratica ?［J］. Gene， 2012， 506： 10.

［44］ Chen ?J， Xia X， Yin W. A poplar DRE-binding protein gene， ?PeDREB2L ， is involved in regulation of defense response against abiotic stress［J］. Gene， 2011， 483： 36.

［45］ An J P， Zhang X W， Bi S Q， ?et al . The ERF transcription factor ?MdERF38 ?promotes drought stress-induced anthocyanin biosynthesis in apple［J］. Plant J， 2020， 101： 573.

［46］ Wang Z， Liu J， Guo H， ?et al . Characterization of two highly similar ?CBF/DREB1 -like genes， ?PhCBF4a ?and ?PhCBF4b ， in ?Populus hopeiensis ［J］. Plant Physiol Biochem， 2014， 83： 107.

［47］ Tian Q， Chen J， Wang D， ?et al . Overexpression of a ?Populus euphratica ?CBF4 gene in poplar confers tolerance to multiple stresses ［J］. Plant Cell Tiss Org， 2016， 128： 391.

［48］ Lu Y， Cheng X， Jia M， ?et al . Silencing ?GhFAR3.1 ?reduces wax accumulation in cotton leaves and leads to increased susceptibility to drought stress［J］. Plant Direct， 2021， 5： e00313.

［49］ Amini A， Majidi M M， Mokhtari N， ?et al . Drought stress memory in a germplasm of synthetic and common wheat： antioxidant system， physiological and morphological consequences［J］. Sci Rep， 2023， 13： 8569.

［50］ Poormohammad K S， Grieu P， Maury P， ?et al . Genetic variability for physiological traits under drought conditions and differential expression of water stress-associated genes in sunflower ?（ Helianthus annuus ?L.） ［J］. Theor Appl Genet， 2007， 114： 193.

［51］ Cai Z， Liu J， Wang H， ?et al . GSK3-like kinases positively modulate abscisic acid signaling through phosphorylating subgroup Ⅲ SnRK2s in ?Arabidopsis ［J］. Proc Natl Acad Sci USA， 2014， 111： 9651.

［52］ Fabregas N， Lozano-Elena F， Blasco-Escamez D， ?et al . Overexpression of the vascular brassinosteroid receptor BRL3 confers drought resistance without penalizing plant growth ［J］. Nat Commun， 2018， 9： 4680.

［53］ Ogura T， Goeschl C， Filiault D， ?et al . Root system depth in arabidopsis is shaped by ?EXOCYST70A3 ?via the dynamic modulation of auxin transport ［J］. Cell， 2019， 178： 400.

［54］ Bandurska H. Drought stress responses： coping strategy and resistance ［J］. Plants （Basel）， 2022， 11： 922.

［55］ Tyagi V， Singh S P， Singh R D， ?et al . Chir pine and banj oak responses to pre-monsoon drought across slope aspects and positions in Central Himalaya ［J］. Environ Monit Assess， 2023， 195： 258.

［56］ Duddek P， Carminati A， Koebernick N， ?et al . The impact of drought-induced root and root hair shrinkage on root-soil contact［J］. Plant Physiol， 2022， 189： 1232.

［57］ Duan H， Shao C， Luo X， ?et al . Root relative water content is a potential signal for impending mortality of a subtropical conifer during extreme drought stress ［J］. Plant Cell Environ， 2023， 46： 2763.

［58］ Zhang Q， Tang W， Xiong Z， ?et al . Stomatal conductance in rice leaves and panicles responds differently to abscisic acid and soil drought［J］. J Exp Bot， 2023， 74： 1551.

［59］ Mkhabela ?S S， Shimelis H， Gerrano A S， ?et al . Drought tolerance assessment of okra （ Abelmoschus esculentus ?［L.］ Moench） accessions based on leaf gas exchange and chlorophyll fluorescence ［J］. Life （Basel）， 2023， 13： 682.

［60］ Harfouche A， Meilan R， Altman A. 2014. Molecular and physiological responses to abiotic stress in forest trees and their relevance to tree improvement［J］. Tree Physiol， 2014， 34： 1181.

［61］ Silvestre-Carbonell S， Ogaya R， Fernandez-Martinez M， ?et al . Chlorophyll fluorescence variation in two Mediterranean forest species over a 21-year drought treatment period ［J］. Tree Physiol， 2023， 43： 1533.

［62］ Chen ?Z Q， Zan Y， Milesi P， ?et al . Leveraging breeding programs and genomic data in Norway spruce （ Picea abies ?L. Karst） for GWAS analysis［J］. Genome Biol， 2021， 22： 179.

［63］ Nobori T， Oliva M， Lister R， ?et al . Multiplexed single-cell 3D spatial gene expression analysis in plant tissue using PHYTOMap［J］. Nat Plants， 2023， 9： 1026.

［64］ Singh ?A， Jones S， Ganapathysubramanian B， ?et al . Challenges and Opportunities in Machine-Augmented Plant Stress Phenotyping［J］. Trends Plant Sci， 2021， 26： 53.

［65］ Sulis ?D B， Jiang X， Yang C， ?et al . Multiplex CRISPR editing of wood for sustainable fiber production ［J］. Science， 2023， 381： 216.

［66］ Alba Burbano D， Cardiff R A L， Tickman B I， ?et al . Engineering activatable promoters for scalable and multi-input CRISPRa/i circuits ［J］. Proc Natl Acad Sci USA， 2023， 120： e2220358120.