羊紹武 田燁 陸園 張薄 陳國華 張曉明

摘要 為了明確螺蟲乙酯大量使用后殘留劑量對麗蚜小蜂寄生能力的亞致死效應，本研究在測定螺蟲乙酯對麗蚜小蜂室內(nèi)毒力的基礎上，研究了不同濃度螺蟲乙酯對麗蚜小蜂寄生功能反應的影響。結(jié)果表明LC10、LC30和LC50的螺蟲乙酯均可降低麗蚜小蜂對煙粉虱若蟲的瞬時攻擊率。經(jīng)LC50的螺蟲乙酯處理后的麗蚜小蜂對煙粉虱若蟲的處理時間延長，達0.13 d，寄生上限降低，寄生效能被抑制。經(jīng)LC10的螺蟲乙酯處理后的麗蚜小蜂對煙粉虱若蟲的處理時間縮短，僅0.04 d，寄生上限提高，寄生效能被促進，但其平均壽命僅13.07 d;當煙粉虱若蟲密度較高時，LC10的螺蟲乙酯處理后的麗蚜小蜂對煙粉虱若蟲的搜尋效應提高。LC50的螺蟲乙酯可抑制麗蚜小蜂的寄生能力，而LC10的螺蟲乙酯可刺激麗蚜小蜂，提升寄生效能，但縮短了成蟲壽命。田間使用螺蟲乙酯防治煙粉虱時，應注意其殘留量對麗蚜小蜂寄生能力的亞致死效應。

關鍵詞 亞致死效應;?螺蟲乙酯;?麗蚜小蜂;?煙粉虱;?寄生能力

中圖分類號： S 481.1

文獻標識碼：?A

DOI：?10.16688/j.zwbh.2022021

Abstract In order to determine the effect of lethal concentration of spirotetramat on the parasitic ability of Encarsia formosa Gahan， we investigate the functional responses of E.formosa on Bemisia tabaci Gennadius under lethal concentration of spirotetramat based on determining the laboratory toxicity of spirotetramat on E.formosa. The results showed that instantaneous attack rates of E.formosa on B.tabaci under lethal concentration spirotetramat at LC10， LC30 and LC50 were reduced. The treatment time of E.formosa on B.tabaci was extended and reached to 0.13 d after exposure to spirotetramat at LC50， while its maximum parasitized hosts was reduced and its parasitic efficiency was inhibited. The treatment time of E.formosa on B.tabaci was shortened， only 0.04 d， and the average life of E.formosa was shortened， only 13.07 d after exposure to spirotetramat at LC10， while its maximum parasitized hosts was increased and its parasitic efficiency was promoted. Meanwhile， the searching efficiency of E.formosa on B.tabaci was promoted when the host density was high. These findings demonstrated that spirotetramat inhibited parasitic ability of E.formosa upon exposure to its LC50 concentration， and induced hormesis in E.formosa upon exposure to its LC10 concentration and accelerated its parasitic ability， but the average life was shortened. We should pay attention to sublethal effect of spirotetramat on parasitic ability of E.formosa when it was used for B. tabaci control in field.

Key words sublethal effect;?spirotetramat;?Encarsia formosa;?Bemisia tabaci;?parasitic ability

麗蚜小蜂Encarsia formosa Gahan隸屬膜翅目Hymenoptera蚜小蜂科Aphelinidae，其作為粉虱類害蟲的優(yōu)勢寄生性天敵，被多個國家廣泛應用于田間防治煙粉虱Bemisia tabaci （Gennadius）［1-3］。麗蚜小蜂可寄生1～4齡粉虱若蟲，主要寄生3齡若蟲，常溫下單雌產(chǎn)卵量超過90粒，羽化率高達98.4%［4-5］。我國于1978年從英國引入該蜂后，其對我國田間煙粉虱表現(xiàn)出了良好的控害能力［3］，李姝等［6］使用麗蚜小蜂防治煙粉虱，防治效果可達60%以上;武琳琳等［7］研究表明，多次放蜂后，麗蚜小蜂對粉虱的防治效果可達80%以上。

在煙粉虱的綜合防治過程中，盡管化學農(nóng)藥對非目標生物所產(chǎn)生的不利影響以及對環(huán)境安全的威脅引起了越來越多的關注，但化學殺蟲劑仍廣泛用于防治煙粉虱［8-10］。殺蟲劑的毒性隨著時間的推移和環(huán)境的變化而逐漸減弱，會對田間天敵昆蟲產(chǎn)生亞致死效應而影響天敵昆蟲的控害能力。殺蟲劑對寄生性天敵昆蟲控害能力的直接影響是降低其寄生率和產(chǎn)卵量，李增梅等［11］在多殺霉素對菜蛾絨繭蜂Cotesia plutellae （Kurdjumov）的致死和亞致死效應研究中指出，多殺霉素可顯著降低菜蛾絨繭蜂的寄生率，影響菜蛾絨繭蜂的寄生能力;噻蟲嗪也可顯著降低短管赤眼蜂Trichogramma pretiosum Riley的寄生率［12］。王華玲等［13］研究發(fā)現(xiàn)，亞致死劑量的多殺霉素可導致阿里山潛蠅繭蜂Fopius arisanus （Sonan）的產(chǎn)卵量降低;吡蟲啉和噻蟲嗪也可顯著降低短管赤眼蜂的產(chǎn)卵量［14］。沈順章等［15］在研究幾種殺蟲劑對日本食蚧蚜小蜂Coccophagus japonicus Compere的毒性中也發(fā)現(xiàn)，螺蟲乙酯可明顯降低日本食蚧蚜小蜂的寄生率及產(chǎn)卵量。因此，在煙粉虱的綜合防治過程中，化學殺蟲劑的使用也可能會對麗蚜小蜂控制煙粉虱的能力產(chǎn)生影響，研究殺蟲劑對麗蚜小蜂寄生能力的亞致死效應具有重要意義。

螺蟲乙酯（spirotetramat）是一種季酮酸類化合物，具有雙向內(nèi)吸傳導性［16］，在煙粉虱綜合防治過程中被廣泛使用。昆蟲取食或接觸后會干擾昆蟲的脂肪合成，導致卵和幼蟲死亡，降低昆蟲的繁殖力［17］。植物吸收螺蟲乙酯需要一定的時間［18-21］，在此過程中，其在植物表面的殘留濃度逐漸降低，對接觸到的天敵昆蟲有可能產(chǎn)生亞致死效應。探究螺蟲乙酯對煙粉虱優(yōu)勢寄生性天敵麗蚜小蜂寄生能力的亞致死效應可為煙粉虱的綜合防治提供理論依據(jù)。因此，本研究在測定螺蟲乙酯對麗蚜小蜂室內(nèi)毒力的基礎上，通過不同濃度螺蟲乙酯對麗蚜小蜂的處理，測定麗蚜小蜂對煙粉虱若蟲的寄生功能反應和搜尋效應，旨在為更好地協(xié)調(diào)煙粉虱的化學防治和生物防治提供科學依據(jù)。

1?材料與方法

1.1?試驗材料

22.4%螺蟲乙酯懸浮劑（SC），拜耳股份公司。供試麗蚜小蜂采自云南省昆明市周邊的四季豆上，并于室內(nèi)利用MED型煙粉虱飼養(yǎng)，煙粉虱由云南省農(nóng)業(yè)科學院提供，于室內(nèi)利用四季豆飼養(yǎng)。供試昆蟲種群均于室內(nèi)無殺蟲劑環(huán)境中飼養(yǎng)1年以上。四季豆植株單株種植于花盆內(nèi)，待長出第一對真葉后掐頂。將室內(nèi)飼養(yǎng)的煙粉虱接于四季豆真葉讓其產(chǎn)卵，24 h后移除全部成蟲，待葉背煙粉虱若蟲發(fā)育至3齡時備用。

1.2?螺蟲乙酯處理麗蚜小蜂

采用二次稀釋法，使用蒸餾水將螺蟲乙酯配制成不同亞致死濃度（LC10：72.79 mg/L，LC30：101.43 mg/L，和LC50：127.63 mg/L）的藥液，采用玻璃管藥膜法，分別將不同亞致死濃度的螺蟲乙酯倒?jié)M指形管（直徑3 cm，高6 cm）［22］，使指形管內(nèi)壁充分接觸藥液，停留10 s后倒掉藥液，室溫下垂直懸掛晾干，使內(nèi)壁形成藥膜。將羽化24 h內(nèi)的麗蚜小蜂成蟲移入有藥膜的指形管，每個指形管分別移入10頭，待其在管內(nèi)自由爬行1 h后轉(zhuǎn)移至干凈無藥的指形管，封住管口并飼喂10%的蜂蜜水。將各處理放置于人工氣候箱中飼養(yǎng)（溫度25℃，濕度60%～70%，光照強度60%，L∥D=14 h∥10 h），24 h后檢查并記錄各濃度處理下麗蚜小蜂成蟲存活情況，觀察時輕拍指形管管壁，用細毛筆輕觸蟲體，2次不動則記錄為死亡［23-25］，選擇各處理后仍具有活動能力的麗蚜小蜂備用。

1.3?不同濃度螺蟲乙酯處理后麗蚜小蜂的功能反應

將供試四季豆葉片背面煙粉虱3齡若蟲的數(shù)量調(diào)整至1、2、4、8、16頭/葉和32頭/葉，葉柄用浸濕的棉球包裹后放入透氣的塑料罐（直徑10 cm，高5 cm）中，每罐分別放入經(jīng)過不同濃度螺蟲乙酯處理后的麗蚜小蜂1頭，待其在罐中自由寄生24 h后移除。之后將塑料罐移入人工氣候箱，飼養(yǎng)條件同1.2，觀察煙粉虱若蟲被寄生情況，直至煙粉虱若蟲全部羽化、死亡或變?yōu)楹谟?，對死亡的若蟲于體視顯微鏡下確定其是否被寄生［26-27］。以蒸餾水處理為對照，處理各重復5次。

1.4?不同濃度螺蟲乙酯處理后麗蚜小蜂成蟲壽命測定

將供試四季豆葉片背面煙粉虱3齡若蟲的數(shù)量調(diào)整至50頭/葉，葉柄用浸濕的棉球包裹后放入透氣的塑料罐（直徑10 cm，高5 cm）中，每罐分別放入經(jīng)過不同濃度螺蟲乙酯處理后的麗蚜小蜂1頭，之后將塑料罐移入人工氣候箱，飼養(yǎng)條件同1.2。每24 h更換1次帶有煙粉虱3齡若蟲的新鮮葉片，直至麗蚜小蜂死亡，記錄麗蚜小蜂存活天數(shù)。以蒸餾水處理為對照，每處理重復30次［28］。

1.5?數(shù)據(jù)分析

試驗數(shù)據(jù)采用Holling Ⅱ圓盤方程擬合，Na=aNT/（1+aThN），尋找效應（S）采用Holling提出的尋找效應與寄主密度的模型進行擬合：S=a/（1+aThN）［29］，式中，Na為被寄生的煙粉虱若蟲數(shù)，N為供麗蚜小蜂寄生的若蟲數(shù)，a為瞬時攻擊率，T為寄生時間（d），Th為處理一頭若蟲所需時間，麗蚜小蜂的理論最大寄生量Namax=1/Th。不同濃度螺蟲乙酯處理下麗蚜小蜂成蟲壽命數(shù)據(jù)采用SPSS 20.0通過LSD法進行差異顯著性分析。采用Origin 2018進行方程擬合并制圖。

2?結(jié)果與分析

2.1?不同濃度螺蟲乙酯處理后麗蚜小蜂的寄生功能反應

在不同濃度螺蟲乙酯處理后，麗蚜小蜂的寄生量均隨著煙粉虱若蟲密度的增長而逐漸增加，煙粉虱若蟲密度越高，麗蚜小蜂的寄生量增長越平緩，并最終趨于穩(wěn)定（圖1）。說明經(jīng)過LC10、LC30和LC50的螺蟲乙酯處理后的麗蚜小蜂對煙粉虱若蟲的寄生功能類型均屬于Holling Ⅱ型。

不同濃度螺蟲乙酯處理后的麗蚜小蜂對煙粉虱若蟲的瞬時攻擊率均低于對照，LC10的螺蟲乙酯處理后的麗蚜小蜂對煙粉虱若蟲的瞬時攻擊率稍高，為0.89，隨著螺蟲乙酯濃度升高，麗蚜小蜂對煙粉虱若蟲的瞬時攻擊率明顯降低。經(jīng)LC50的螺蟲乙酯處理后的麗蚜小蜂對煙粉虱若蟲的處理時間最長，達0.13 d，經(jīng)LC10的螺蟲乙酯處理后的麗蚜小蜂對煙粉虱若蟲的處理時間最短，僅0.04 d。經(jīng)LC10的螺蟲乙酯處理后的麗蚜小蜂對煙粉虱若蟲的寄生上限較對照明顯升高，達24.88頭，而經(jīng)LC50的螺蟲乙酯處理后的麗蚜小蜂對煙粉虱若蟲的寄生上限較對照明顯降低，僅7.87頭。經(jīng)LC10的螺蟲乙酯處理后的麗蚜小蜂對煙粉虱若蟲的寄生效能升高明顯，達22.03，經(jīng)LC30和LC50的螺蟲乙酯處理后的麗蚜小蜂對煙粉虱若蟲的寄生效能明顯降低，分別僅為9.01和4.84（表1）。

2.2?不同濃度螺蟲乙酯處理后麗蚜小蜂的寄主搜尋效應

不同濃度螺蟲乙酯處理后的麗蚜小蜂對煙粉虱若蟲的搜尋效應均隨著煙粉虱若蟲密度的升高而降低。在煙粉虱若蟲密度為1、2頭/葉和4頭/葉時，相較于對照，經(jīng)LC10、LC30和LC50的螺蟲乙酯處理后的麗蚜小蜂對煙粉虱若蟲的搜尋效應均有不同程度的降低。在煙粉虱若蟲密度為8頭/葉時，經(jīng)LC10的螺蟲乙酯處理后的麗蚜小蜂對煙粉虱若蟲的搜尋效應為0.69，與對照（0.68）差別較小，而經(jīng)LC30和LC50的螺蟲乙酯處理后的麗蚜小蜂對煙粉虱若蟲的搜尋效應相較于對照明顯降低，僅為0.47和0.38。在煙粉虱若蟲密度為16頭/葉和32頭/葉時，經(jīng)LC10的螺蟲乙酯處理后的麗蚜小蜂對煙粉虱若蟲的搜尋效應分別為0.56和0.41，相較于對照（0.48和0.31）明顯升高，而經(jīng)LC30和LC50的螺蟲乙酯處理后的麗蚜小蜂對煙粉虱若蟲的搜尋效應（LC30：0.37和0.26;LC50：0.27和0.18）相較于對照明顯降低（圖2）。

2.3?不同濃度螺蟲乙酯對麗蚜小蜂成蟲壽命的影響

不同濃度螺蟲乙酯對麗蚜小蜂成蟲壽命影響不同。經(jīng)LC30和LC50的螺蟲乙酯處理后的麗蚜小蜂成蟲壽命分別為16.67 d和19.80 d，相較于對照（18.37 d）差異不顯著;而經(jīng)LC10的螺蟲乙酯處理后的麗蚜小蜂成蟲壽命僅為13.07 d，相較于對照顯著縮短（F3，119=7.623 0;P=0.000 1）（圖3）。

3?結(jié)論與討論

本研究發(fā)現(xiàn)，經(jīng)不同濃度螺蟲乙酯處理的麗蚜小蜂對煙粉虱3齡若蟲的寄生功能反應類型仍屬于Holling Ⅱ型，但對瞬時攻擊率、處理時間、寄生上限等參數(shù)存在不同程度的影響。王華玲等［13］在多殺霉素對阿里山潛蠅繭蜂的亞致死效應研究中發(fā)現(xiàn)，不同濃度多殺霉素處理下，阿里山潛蠅繭蜂對橘小實蠅Bactrocera dorsalis （Hendel）卵的寄生功能反應類型仍屬于Holling Ⅱ型;唐超等［30］在研究農(nóng)藥亞致死劑量對椰甲截脈姬小蜂Asecodes hispinarum Boucˇek功能反應的影響中也指出，殺蟲劑的亞致死效應未改變椰甲截脈姬小蜂功能反應模型的結(jié)構(gòu)，但對模型的各項參數(shù)影響明顯，本研究結(jié)果與其一致。

本研究結(jié)果表明，LC50的螺蟲乙酯明顯抑制了麗蚜小蜂對煙粉虱若蟲的寄生效能和搜尋效應，其瞬時攻擊率和寄生上限明顯降低，處理時間明顯延長。馬雪［28］研究了3種殺蟲劑對棉蚜Aphis gossypii Glover主要天敵的影響，LC50的吡蟲啉、吡蚜酮或氟啶蟲酰胺可顯著影響棉蚜繭蜂Lysiphlebia japonica Ashmead的控害能力，降低其瞬時攻擊率和最大理論寄生量，延長其處理單頭寄主所用時間。古德就等［31］研究了農(nóng)藥亞致死劑量對菜蚜繭蜂Diaeretiella rapae （M′ Intosh）的影響，亞致死劑量的抗蚜威、氯氰菊酯和樂果可引起菜蚜繭蜂的鈍態(tài)反應，影響其搜索寄主的能力，降低攻擊率，結(jié)果均與本研究一致。

本研究發(fā)現(xiàn)，LC10的螺蟲乙酯明顯縮短了麗蚜小蜂對煙粉虱若蟲的處理時間，提高了寄生上限，其寄生效能被明顯促進;當煙粉虱若蟲密度較高時，LC10的螺蟲乙酯還促進了麗蚜小蜂對煙粉虱若蟲的搜尋效應。該結(jié)果可能是由于低濃度的螺蟲乙酯使麗蚜小蜂產(chǎn)生了毒物興奮效應（hormesis）。毒物興奮效應是一種高劑量接觸呈抑制作用而低劑量接觸呈刺激或促進作用的一種雙向劑量-效應關系（biphasic dose-response relationship）［32-33］。寄生性天敵對殺蟲劑的興奮效應主要表現(xiàn)在其對寄生性天敵寄生能力等方面的刺激，王坤等［34］研究了高效氯氰菊酯對螟黃赤眼蜂Trichogramma chilonis Ishii繁殖的亞致死效應，發(fā)現(xiàn)較低濃度的高效氯氰菊酯可顯著刺激螟黃赤眼蜂產(chǎn)卵，增加其單雌產(chǎn)卵量;Wang等［35］研究了新型和傳統(tǒng)殺蟲劑對麗蚜小蜂的影響并指出，低濃度的阿維菌素、烯啶蟲胺、吡蟲啉和噻蟲嗪均能提高麗蚜小蜂的寄生率;Yang等［22］的研究也表明，LC10的螺蟲乙酯可明顯促進麗蚜小蜂對煙粉虱的定位能力，刺激其寄生產(chǎn)卵，結(jié)果與本研究相似。但在LC10的螺蟲乙酯處理后，麗蚜小蜂成蟲壽命明顯縮短。沈順章等［15］研究表明，24%螺蟲乙酯1 000倍或1 500倍液均可使日本食蚧蚜小蜂的成蟲壽命明顯縮短，不同濃度螺蟲乙酯造成類似結(jié)果可能是由于螺蟲乙酯對不同種類寄生蜂的毒性差異造成的。較低濃度螺蟲乙酯刺激了麗蚜小蜂產(chǎn)卵寄生，寄生過程中能量的過度消耗和未及時補充營養(yǎng)物質(zhì)可能是造成其成蟲壽命縮短的原因［36-37］。

本研究利用寄生功能反應模型評價了不同濃度螺蟲乙酯對麗蚜小蜂寄生能力的影響。系統(tǒng)評價寄生性天敵的控害能力不僅應研究其對害蟲的寄生能力，還應關注其發(fā)育歷期、羽化率和體型大小等生長發(fā)育相關指標［38-40］。沈順章等［15］在研究幾種殺蟲劑對日本食蚧蚜小蜂的毒性中指出，螺蟲乙酯不僅可降低日本食蚧蚜小蜂的寄生率和產(chǎn)卵量，其對日本食蚧蚜小蜂的羽化率也存在不同程度的負面影響，隨著螺蟲乙酯濃度的升高，日本食蚧蚜小蜂的羽化率降低越明顯。因此，系統(tǒng)評價螺蟲乙酯對麗蚜小蜂控害能力的亞致死效應，還應注重螺蟲乙酯對麗蚜小蜂親代及其子代的生長發(fā)育、寄生能力等方面的影響，以期更加全面系統(tǒng)地評價螺蟲乙酯對麗蚜小蜂的亞致死效應。

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（責任編輯：田?喆）