王 文,杜 軍,何志斌,馬登科,趙 鵬

1 中國(guó)科學(xué)院西北生態(tài)環(huán)境資源研究院,臨澤內(nèi)陸河流域研究站,蘭州 730000

2 中國(guó)科學(xué)院大學(xué),北京 100049

作為種群生態(tài)學(xué)研究的核心內(nèi)容,種群動(dòng)態(tài)研究一直是生態(tài)學(xué)家不斷探索的經(jīng)典研究方向[1]。對(duì)于依靠蟲媒授粉、種子繁殖的植物體來(lái)說(shuō),繁殖成功率決定著種實(shí)的輸出,是種群更新與擴(kuò)張的前提和基礎(chǔ),涉及開(kāi)花植物與傳粉者的互惠作用[2]。研究發(fā)現(xiàn),開(kāi)花植物與傳粉者之間穩(wěn)定互惠模式的建立是保證繁殖成功率的關(guān)鍵,從而成為制約種群數(shù)量動(dòng)態(tài)的重要環(huán)節(jié)[3—4]。

在自然群落中,植物與傳粉者之間的互惠關(guān)系不是隨機(jī)的,而是受到兩者物候、時(shí)空分布等因素的影響[5]。理論生態(tài)學(xué)認(rèn)為物種間高效互惠關(guān)系的建立通常需要持續(xù)的響應(yīng)窗口以便增強(qiáng)正反饋的效果。對(duì)于開(kāi)花植物與傳粉者而言,較高的物候重疊期是保證彼此高效繁殖的前提[6—7]。早期研究通常假定在適應(yīng)環(huán)境改變的過(guò)程中植物與傳粉者特征的匹配是協(xié)同演進(jìn)的[8],這就意味著開(kāi)花植物與傳粉者之間的連接很少受到外界干擾的影響。事實(shí)上,近年來(lái)越來(lái)越多的證據(jù)表明不同植物和傳粉者對(duì)環(huán)境變化(尤其氣候變暖)的敏感性具有顯著的差異[9—11],由此可能減少了植物開(kāi)花物候與傳粉者活動(dòng)時(shí)間上的重疊[12—13]。兩者物候事件的非同步發(fā)生(一方改變或兩者變化率相異)很可能導(dǎo)致傳粉連接及互作關(guān)系出現(xiàn)失耦,進(jìn)而改變相互作用的成本和收益,最終引起種群密度變化的統(tǒng)計(jì)學(xué)反應(yīng)(物候錯(cuò)配效應(yīng))[6,12,14—17]。

在氣候變化背景下,植物與傳粉者的物候匹配關(guān)系取決于關(guān)聯(lián)物種的可塑性、適應(yīng)性及各自的生活史特征[13,18—19]。盡管自然界中泛化傳粉系統(tǒng)處于主導(dǎo)地位,但眾多研究表明,歷史時(shí)期非隨機(jī)的物候變化及所引起的物候匹配性的改變正逐漸降低著傳粉者組合的冗余性和功能互補(bǔ)性,由此引發(fā)的生態(tài)后果可能會(huì)超出傳粉者減少帶來(lái)的直接影響[20—22]。目前植物-傳粉者互作網(wǎng)絡(luò)已經(jīng)引起了國(guó)內(nèi)外學(xué)者的廣泛關(guān)注,但由于長(zhǎng)期監(jiān)測(cè)數(shù)據(jù)的匱乏和研究手段的局限性,對(duì)物候錯(cuò)配效應(yīng)的認(rèn)識(shí)仍處于探索階段。為此,本文在介紹植物與傳粉者物候匹配關(guān)系的基礎(chǔ)上,綜述了物候錯(cuò)配效應(yīng)產(chǎn)生的原因、目前錯(cuò)配效應(yīng)的研究方法及其產(chǎn)生的生態(tài)影響,并對(duì)未來(lái)的研究展望進(jìn)行了探討,以期為物種多樣性、種群動(dòng)態(tài)的合理預(yù)測(cè)提供有益的參考。

1 植物與傳粉者的物候匹配關(guān)系及錯(cuò)配效應(yīng)

1.1 植物-傳粉者的物候錯(cuò)配效應(yīng)

據(jù)Ollerton等統(tǒng)計(jì),地球上約87.5%的被子植物依賴動(dòng)物(主要為昆蟲)進(jìn)行傳粉[23],這一過(guò)程被認(rèn)為是自然界中最為重要的生態(tài)過(guò)程之一,因?yàn)閭鞣圩饔迷谥参锖蛣?dòng)物類群的多樣化進(jìn)程中扮演著極為重要的角色[5,24]。傳粉者在訪花過(guò)程中與開(kāi)花植物形成了特定的耦合關(guān)系,兩者耦合時(shí)間的窗口塑造了植物-傳粉者的物候匹配格局[25]。物種間物候匹配關(guān)系的建立依賴于植物花期物候特征(如初始開(kāi)放、末次凋落、花期持續(xù)、開(kāi)花頻數(shù)分布等)與傳粉者的活動(dòng)節(jié)律(如羽化初飛、滯育休眠、成蟲壽命、個(gè)體密度分布)。通常來(lái)說(shuō),在特定的生態(tài)系統(tǒng)中,植物長(zhǎng)期適應(yīng)環(huán)境的結(jié)果往往是與傳粉者建立起穩(wěn)定的網(wǎng)絡(luò)聯(lián)系——無(wú)論是泛化的傳粉屬性還是特化的耦合連接,這種互惠模式的建立是保證開(kāi)花植物繁殖成功率的關(guān)鍵[3—4]。傳粉者同樣依賴這個(gè)關(guān)鍵的窗口期獲取食源(花粉或花蜜)來(lái)維持能量輸入以確保種群數(shù)量的穩(wěn)定繁衍[20]。一旦受到外界因素的擾動(dòng)(如氣候變化、生境破壞、化學(xué)污染、人類干擾等),造成開(kāi)花物候或傳粉者活動(dòng)周期的改變,這樣的穩(wěn)態(tài)關(guān)系可能就會(huì)被打破,使互惠雙方面臨物候匹配關(guān)系的重組。已有研究表明,多數(shù)情況下,外界干擾引起的植物花期與傳粉者成蟲活動(dòng)期的不同步,會(huì)縮短傳粉互作的重疊時(shí)間,導(dǎo)致物候錯(cuò)配現(xiàn)象的發(fā)生(圖1)[6,17—18]。

圖1 植物-傳粉者物候錯(cuò)配現(xiàn)象及其生態(tài)影響示意圖Fig.1 Schematic diagram of plant-pollinator phenological mismatch and its ecological impact氣候變化和人為干擾被認(rèn)為是導(dǎo)致植物-傳粉者物候錯(cuò)配的主要原因[3],誘發(fā)相互作用的物種對(duì)環(huán)境變化的差異性響應(yīng),減少開(kāi)花植物與傳粉者活動(dòng)時(shí)間的重疊(傳粉者活動(dòng)早于植物花期OR植物花期早于傳粉者活動(dòng))。這種物候錯(cuò)配現(xiàn)象將在很大程度上影響植物的繁殖輸出及傳粉者的食源輸入,制約種群數(shù)量的動(dòng)態(tài)變化。通常情況,隨著傳粉者覓食生態(tài)位的變窄、花期可塑性的降低、傳粉特化程度的增加、網(wǎng)絡(luò)結(jié)構(gòu)耦合強(qiáng)度的下降、生物適應(yīng)與進(jìn)化能力的減弱,物候錯(cuò)配的生態(tài)影響程度將會(huì)逐漸增加

1.2 物候錯(cuò)配現(xiàn)象產(chǎn)生的原因

實(shí)證研究表明,外界環(huán)境偏離常態(tài)的擾動(dòng)是引起相互作用的生物體間營(yíng)養(yǎng)關(guān)系失耦或物候錯(cuò)配的主要原因[26]。對(duì)于植物與傳粉者而言,一旦環(huán)境線索對(duì)兩者的生命活動(dòng)產(chǎn)生不同的影響,這種效應(yīng)機(jī)制便可能被觸發(fā),進(jìn)而出現(xiàn)花期與傳粉活動(dòng)窗口的時(shí)序錯(cuò)位。這些環(huán)境線索既可以是兩者共同的敏感因素如氣溫、融雪等[10,27—28],也可以是僅對(duì)其中一方有影響的環(huán)境因子如光周期、土壤濕度等[29]。對(duì)于前者來(lái)說(shuō),植物與其傳粉者在追蹤環(huán)境信號(hào)的響應(yīng)策略方面往往存在差異,導(dǎo)致植物開(kāi)花與關(guān)鍵訪花昆蟲活動(dòng)的不同步;物候重疊時(shí)間的相應(yīng)減少將對(duì)兩者的互惠作用產(chǎn)生潛在的深遠(yuǎn)影響,尤其是在物候重疊期短或互作網(wǎng)絡(luò)分化弱的區(qū)域如高海拔地區(qū)[12]。

溫度對(duì)動(dòng)植物生命周期活動(dòng)的發(fā)生起著重要的調(diào)節(jié)作用[27,30]。事實(shí)證明,全球氣候變暖已導(dǎo)致眾多植物及其傳粉者的物候發(fā)生了迅速而劇烈的變化[30—31]。目前,大多數(shù)動(dòng)植物的物候預(yù)測(cè)模型是基于以熱量為單元的函數(shù)關(guān)系(生長(zhǎng)度日,在特定閾值溫度以上的熱量積累時(shí)間)建立的,在生長(zhǎng)發(fā)育所需熱量積累較快的溫暖年份中,植物開(kāi)花和傳粉者覓食時(shí)間預(yù)期將會(huì)提前發(fā)生[32]。但由于各自對(duì)溫度變化的生化反應(yīng)動(dòng)力學(xué)特征(如酶催化作用)的差異,度日模型中所設(shè)定的溫度閾值往往不同。例如,Forrest和Thomson通過(guò)對(duì)美國(guó)埃爾克山不同海拔帶植物-傳粉者互作動(dòng)態(tài)的調(diào)查,發(fā)現(xiàn)蜜蜂出巢或滯育終止的溫度閾值通常高于其“宿主”植物花芽萌動(dòng)所需的限定溫度,引起二者物候關(guān)系的不匹配[26]。同樣,Doi等在研究日本的四種薔薇科李屬(Prunus)灌木與傳粉蝴蝶菜粉蝶(Pierisrapae)的物候匹配關(guān)系時(shí),指出植物和傳粉者可能不會(huì)在同一時(shí)間對(duì)氣溫做出反應(yīng),植物始花的熱量積累過(guò)程往往長(zhǎng)于昆蟲羽化初飛的溫度積累時(shí)間[33]。諸多跡象表明,與氣候變化相關(guān)的氣溫升高已經(jīng)或?qū)?huì)在一定程度上引起植物與傳粉者間物候匹配模式的改變,誘發(fā)失耦關(guān)系的普遍發(fā)生。

在一些高海拔和高緯度環(huán)境中,植物花期物候與昆蟲活動(dòng)還與融雪動(dòng)態(tài)密切相關(guān)[26,34]。對(duì)植物來(lái)說(shuō),冬季積雪的存在往往阻礙了以亞高山草甸、北極凍原為主要特征的低等植被的物候發(fā)育,實(shí)驗(yàn)研究表明雪被移除能夠較早地激發(fā)植物春季返青及花芽開(kāi)放[34—35]。不過(guò),融雪時(shí)間提前也可能將植物過(guò)早地暴露在冷空氣下,從而抑制其生長(zhǎng)發(fā)育的速度,研究發(fā)現(xiàn),除雪處理下加拿大洛基山草甸植物披針葉春美草(Claytonialanceolata)的開(kāi)花遭受霜凍損害的概率顯著增加[6]。目前,研究學(xué)者還未能明確融雪在調(diào)節(jié)植物開(kāi)花物候方面的解釋力,因?yàn)闇囟群腿谘┬?yīng)在自然界中經(jīng)常混淆在一起,較難區(qū)分兩個(gè)變量的獨(dú)立影響[26]。相對(duì)于植物物候,昆蟲的季節(jié)活動(dòng)受到融雪動(dòng)態(tài)調(diào)節(jié)的研究案例較少,其中,在北極薩肯博格的一項(xiàng)研究發(fā)現(xiàn),融雪日期比溫度能夠更好地預(yù)測(cè)陸面活動(dòng)和飛行節(jié)肢動(dòng)物的出現(xiàn)時(shí)間[36];同樣,Iler等在分析洛基山食蚜蠅群落動(dòng)態(tài)時(shí),發(fā)現(xiàn)加入融雪因子的物候模型比獨(dú)立積溫模型在預(yù)測(cè)食蚜蠅覓食行為方面具有更高的精度[32]。即便如此,傳粉者活動(dòng)對(duì)融雪因子的響應(yīng)往往滯后于植物花期的響應(yīng)速度,結(jié)果很可能會(huì)導(dǎo)致兩者物候過(guò)程的不同步現(xiàn)象[26]。

除了氣候調(diào)控外,人類活動(dòng)也直接或間接地影響著植物-傳粉者的互作網(wǎng)絡(luò)[37]。隨著人類活動(dòng)強(qiáng)度和城市化進(jìn)程的不斷加劇,區(qū)域動(dòng)植物物種日益受到諸如棲息生境改變、景觀斑塊破碎化等因素的威脅[37]。其中,伴隨著城市化進(jìn)程而出現(xiàn)的熱島效應(yīng)被視為植物發(fā)育事件的主要驅(qū)動(dòng)因素,熱量的聚集往往改變了花期格局,尤其對(duì)春季開(kāi)花的蟲媒授粉植物,這種現(xiàn)象等效于全球變暖帶來(lái)的物候影響[38—39]。但在相同的城市化梯度上,植物花期與其傳粉者覓食活動(dòng)可能做出不同的反應(yīng),例如,Fisogni等在法國(guó)里爾的調(diào)查中,發(fā)現(xiàn)城市化程度較高的地方植物群落花開(kāi)峰值顯著提前,而相應(yīng)的傳粉昆蟲卻沒(méi)有表現(xiàn)出明顯的覓食物候變化[40],這就造成了植物-傳粉者物候期的錯(cuò)配。與城市增溫效應(yīng)相反,棲息地改變及生境破碎化傾向于通過(guò)影響傳粉者種群數(shù)量和群落結(jié)構(gòu)進(jìn)而影響傳粉者對(duì)植物的訪花頻率及傳粉服務(wù)[41]。目前關(guān)于景觀破碎化對(duì)傳粉昆蟲飛行物候影響的證據(jù)相對(duì)有限,其中一個(gè)案例來(lái)自于Wray和Elle對(duì)加拿大稀樹(shù)草原破碎生態(tài)系統(tǒng)的研究,結(jié)果顯示,城市背景的生境破碎化增加了中/后期傳粉者物種及數(shù)量的豐富度,而對(duì)花源的影響較小[42],植物與傳粉者在數(shù)量動(dòng)態(tài)及群落結(jié)構(gòu)上對(duì)人類活動(dòng)的這種不對(duì)稱響應(yīng)將很可能導(dǎo)致植物-傳粉者網(wǎng)絡(luò)結(jié)構(gòu)的改變。

1.3 物候錯(cuò)配現(xiàn)象的易發(fā)類群

在自然群落的植物與傳粉相互作用中,生態(tài)學(xué)特化(植物通過(guò)單一傳粉者傳粉、傳粉者訪問(wèn)特定植物)與泛化(植物通過(guò)多種傳粉者傳粉、傳粉者可訪問(wèn)多種植物)的傳粉連接構(gòu)成了復(fù)雜的傳粉網(wǎng)絡(luò)[5]。理論生態(tài)學(xué)認(rèn)為,特化的功能類群與相互作用的物種在物候同步性方面具有較高的期望[5]。然而,在哥斯達(dá)黎加熱帶山地的一項(xiàng)研究發(fā)現(xiàn),特化的傳粉者傾向于訪問(wèn)花期較短的植物物種,且與其“宿主”植物之間存在強(qiáng)烈的異步性[18]。這一現(xiàn)象表明,存在特化關(guān)系的物種可能具有較高的物候錯(cuò)配風(fēng)險(xiǎn),更容易受到互惠干擾的影響。相對(duì)而言,在泛化的傳粉系統(tǒng)中,主要傳粉物種活動(dòng)期之間存在廣泛的互補(bǔ)性,能夠有效緩沖特定物種物候變化的負(fù)面影響,進(jìn)而維持群落水平的同步性(圖1),正如生物多樣性-穩(wěn)定性假說(shuō)所預(yù)測(cè)的那樣,高水平的生物多樣性可以確保植物與傳粉者的物候同步關(guān)系[30]。

由于對(duì)異花授粉的依賴性、花部特征對(duì)傳粉者的吸引力及棲息生境的資源可得性,不同生活型植物類群的繁殖物候生態(tài)位可能存在差異[43]。同一群落中,高大樹(shù)木往往在一定的持續(xù)時(shí)間內(nèi)同步開(kāi)花,并且能夠吸引更多的泛化傳粉者訪問(wèn);而林下草本層的花期各異、持續(xù)時(shí)間不一,特化傳粉物種較多[43]。在對(duì)氣候變化的響應(yīng)中,相對(duì)于草本物種,木本植物的春/夏季物候似乎具有更高的敏感性。例如,一項(xiàng)來(lái)在西伯利亞巴爾古津自然保護(hù)區(qū)的研究發(fā)現(xiàn),由于喬/灌木的花芽更直接的暴露在環(huán)境空氣中,過(guò)去42年間的氣溫升高使得木本植物始花期提前的趨勢(shì)顯著高于草本物種[44]。從花期的氣候敏感性及特化傳粉比重的角度考量,同一群落的傳粉系統(tǒng)中,草本植物較木本植物發(fā)生始花期錯(cuò)配的概率可能更大(圖1)。即便在同一生活型類群中,植物花期的年際變化特征也通常表現(xiàn)出較強(qiáng)的物種特異性[45]。多數(shù)研究發(fā)現(xiàn)植物繁殖物候隨著近年來(lái)的氣候變暖而呈現(xiàn)出始花期提前及開(kāi)花持續(xù)時(shí)間延長(zhǎng)的趨勢(shì)[44,46],同時(shí),也有部分報(bào)道所關(guān)注的植物花期未發(fā)生明顯改變或始花期出現(xiàn)了推遲[31]。鑒于傳粉昆蟲羽化物候?qū)鉁氐妮^高依賴性,全球升溫介導(dǎo)的傳粉者活動(dòng)時(shí)間的普遍提前[30],更易于引起氣候敏感性差的植物物種發(fā)生物候匹配關(guān)系的改變[31]。

對(duì)于早春短命生植物而言,環(huán)境變化造成與傳粉者間的物候錯(cuò)配普遍發(fā)生。例如,Kudo和Ida通過(guò)對(duì)分布于日本北海道的早春短命植物延胡索(Corydalisambigua)種群連續(xù)多年的研究發(fā)現(xiàn),暖春時(shí)開(kāi)花物候比傳粉者出現(xiàn)的時(shí)間明顯提前,且始花期越早,兩者物候錯(cuò)配現(xiàn)象越顯著[28]。更為重要的是,在物候錯(cuò)配的情況下,傳粉者的群落組成也往往發(fā)生著改變。正如Gezon 等在調(diào)控早春草本物種披針葉春美草(Claytonialanceolata)花期物候的實(shí)驗(yàn)中,觀察到花期提前的植株個(gè)體僅有淡脈隧蜂(Lasioglossum)訪問(wèn),而未發(fā)生物候錯(cuò)配的對(duì)照個(gè)體則還有天蛾、夜蛾、類鈴蠅和蝴蝶等時(shí)常造訪[6]。環(huán)境變化(尤其氣候變暖)的結(jié)果還可能引起物種空間分布的改變,例如,在山地系統(tǒng)中,植物與傳粉者間遷移能力的差異往往使得傳粉者在“等花開(kāi)”(傳粉者出現(xiàn)時(shí)間早于始花期)的過(guò)程中向鄰域更高/更低海拔遷移,減少了其與當(dāng)?shù)亍八拗鳌敝参锏臅r(shí)間重疊,從而加劇了兩者物候錯(cuò)配的程度[47]。Adedoja等在研究不同海拔傳粉昆蟲類群的物種組成及其與開(kāi)花植物的關(guān)系時(shí),發(fā)現(xiàn)中海拔植物花期與傳粉者活動(dòng)之間易于發(fā)生時(shí)間錯(cuò)配現(xiàn)象[48]。

2 物候錯(cuò)配效應(yīng)的研究方法

2.1 長(zhǎng)期監(jiān)測(cè)數(shù)據(jù)

鑒于生物的環(huán)境適應(yīng)是漫長(zhǎng)的自然選擇過(guò)程,對(duì)植物與傳粉者互作機(jī)理的認(rèn)識(shí)需要開(kāi)展定點(diǎn)、持續(xù)的監(jiān)測(cè)研究;同時(shí),隨著對(duì)全球氣候變化的關(guān)注,探討植物-傳粉者物候匹配性的響應(yīng)機(jī)制同樣需要長(zhǎng)期的數(shù)據(jù)支持,因?yàn)闅夂蜃兓旧砭哂虚L(zhǎng)期性的屬性特征[45,49]。但由于植物-傳粉者互作關(guān)系研究起步較晚以及監(jiān)測(cè)手段(尤其針對(duì)傳粉昆蟲)的局限性,目前長(zhǎng)期的數(shù)據(jù)積累還僅限于某些地區(qū)的少數(shù)物種或群落。一個(gè)典型的案例來(lái)自于北美東北部,Bartomeus等通過(guò)對(duì)130年來(lái)10種傳粉蜜蜂及其傳粉植物的物候監(jiān)測(cè),發(fā)現(xiàn)蜜蜂春季活動(dòng)時(shí)間平均提前了10.4 d,并且保持著與“宿主”植物相似的氣候響應(yīng)速率[30]。

2.2 物候控制實(shí)驗(yàn)

在物候錯(cuò)配研究中,控制實(shí)驗(yàn)因?yàn)樵谳^短時(shí)間內(nèi)能夠分離不同影響因素而受到研究者的青睞,成為解析植物-傳粉者物候匹配關(guān)系的重要方法。目前控制實(shí)驗(yàn)的焦點(diǎn)主要集中于溫度和融雪時(shí)間的改變,因?yàn)閮烧弑徽J(rèn)為是全球氣候變化帶來(lái)的最為顯著的環(huán)境信號(hào)[50]。已有研究一般通過(guò)控溫或者積雪移除的方式實(shí)現(xiàn)對(duì)動(dòng)植物物候的調(diào)控,如Gallagher等利用溫室誘導(dǎo)盆栽植株在不同的時(shí)間序列上開(kāi)放,之后回置原位觀察傳粉昆蟲的物種組成、訪花頻率以及結(jié)實(shí)率的差異[50]。原地增溫的實(shí)驗(yàn)手段(如開(kāi)頂式增溫棚、加熱電纜等)也能夠達(dá)到調(diào)控物候進(jìn)程的目的,如De Freme等通過(guò)開(kāi)頂式增溫實(shí)驗(yàn)誘導(dǎo)植物物候發(fā)生改變,來(lái)探究溫度增加對(duì)兩種林下草本物種物候及繁殖的影響[51],但這種方法通常不會(huì)改變傳粉者的物候節(jié)律。融雪對(duì)物候的影響可能是對(duì)氣溫變化的間接響應(yīng),因此,積雪移除或疊加后融雪時(shí)間的變化可作為控溫實(shí)驗(yàn)的印證手段,正如Gezon等在研究披針葉春美草(Claytonialanceolata)的物候錯(cuò)配對(duì)植物繁殖力的影響時(shí),同時(shí)開(kāi)展了積雪移除和盆栽控溫處理并獲得了相似的研究結(jié)果[6]。

通過(guò)某一引起溫度變化的環(huán)境梯度(如海拔、緯度梯度)來(lái)研究植物-傳粉者物候匹配模式的構(gòu)建機(jī)制同樣得到廣泛應(yīng)用[48,51]。在山地系統(tǒng)中,由于地形、氣候、土壤等自然要素組合的特殊性,在較小的空間尺度上可能會(huì)發(fā)生環(huán)境條件的劇烈改變(尤其氣溫的變化)[52];因此,可以利用海拔間移植/互移植來(lái)模擬因氣候變化引起的植物與傳粉者空間擴(kuò)張的異步性結(jié)果,探討在溫暖環(huán)境/寒冷環(huán)境及新的植物-傳粉者群落條件下原種群(移植種群)與當(dāng)?shù)貍鞣劬尤何锖蚱ヅ淠Ｊ降母淖?分析新耦合關(guān)系的建立對(duì)傳粉行為及結(jié)實(shí)率的影響[26]。該方法也有其自身的局限性,如模擬物種空間范圍的遷移通常無(wú)法捕捉長(zhǎng)期的局地適應(yīng)過(guò)程[17]。

2.3 物候預(yù)測(cè)模型

基于對(duì)動(dòng)植物物候過(guò)程的認(rèn)識(shí),生態(tài)學(xué)家嘗試建立了各種數(shù)值模型來(lái)預(yù)測(cè)未來(lái)氣候變化下的物候動(dòng)態(tài)。例如,對(duì)相互作用的配對(duì)物種進(jìn)行獨(dú)立預(yù)測(cè)時(shí),比較成熟的物候模型是基于季前熱量積累建立的積溫函數(shù)[26,32];而當(dāng)探討多物種網(wǎng)絡(luò)中時(shí)間不匹配效應(yīng)時(shí),經(jīng)驗(yàn)網(wǎng)絡(luò)建模成為理解物候錯(cuò)配影響的有效手段,這種方法通常借助物候標(biāo)記將物候匹配和密度變化轉(zhuǎn)化為簡(jiǎn)單的重疊問(wèn)題[53]。在探討物候錯(cuò)配對(duì)種群影響的綜述中,Miller- Rushing等總結(jié)現(xiàn)階段物候模型研究并進(jìn)行分類,指出將環(huán)境變化的物候反應(yīng)數(shù)據(jù)與用于種群生存能力分析的模型相結(jié)合,可以明確地將個(gè)體變化和時(shí)空動(dòng)態(tài)考慮進(jìn)來(lái)[54]。隨后,Fagan等針對(duì)植物-傳粉者相互作用中的種群特征,構(gòu)建了物候“顯式”模型,使用一系列依時(shí)間而變化的非自治微分方程來(lái)表達(dá)物候錯(cuò)配對(duì)植物種群動(dòng)態(tài)產(chǎn)生的影響,以此更好地捕捉傳粉者季節(jié)活動(dòng)的離散性[55]。隨著近年來(lái)生物科學(xué)和計(jì)算機(jī)技術(shù)的發(fā)展,在當(dāng)前應(yīng)用成熟的植物-傳粉者模型(如Zonneveld模型)基礎(chǔ)上,耦合動(dòng)植物物候模型,已成為解析植物-傳粉者物候異步帶來(lái)的生態(tài)影響的主要模擬預(yù)測(cè)手段。

3 物候錯(cuò)配效應(yīng)的生態(tài)影響

3.1 對(duì)植物適合度的影響

對(duì)植物來(lái)說(shuō),較高的物候重疊度既是高效互作關(guān)系的基礎(chǔ),也是種群穩(wěn)定繁衍的保障和先決條件[3—4,7]。物候錯(cuò)配現(xiàn)象的發(fā)生往往會(huì)直接減少配對(duì)物種的互作機(jī)會(huì),限制傳粉者的訪花時(shí)間和開(kāi)花植物的到訪頻率,從而降低植物的授粉機(jī)率,對(duì)植物的種實(shí)輸出產(chǎn)生潛在的負(fù)面影響[12,20]。例如研究發(fā)現(xiàn)溫度升高引起德國(guó)維爾茨堡草原上白頭翁(Pulsatillavulgaris)種群開(kāi)花物候比傳粉蜜蜂出現(xiàn)時(shí)間明顯提前,使得早開(kāi)花物種與傳粉昆蟲之間的互作機(jī)會(huì)顯著降低,影響了白頭翁種群數(shù)量規(guī)模[56]。物候錯(cuò)配現(xiàn)象的發(fā)生,因關(guān)鍵傳粉者的缺失導(dǎo)致異花授粉率降低和伴隨而來(lái)的自花授粉率增加,易造成胚珠敗育和近交衰退,從而降低雌/雄性適合度[57—58]。當(dāng)區(qū)域優(yōu)勢(shì)物種因物候錯(cuò)配而發(fā)生種群密度下降時(shí),或因外來(lái)物種的入侵?jǐn)_亂群落均勻度時(shí),局地共生物種的傳粉網(wǎng)絡(luò)可能發(fā)生結(jié)構(gòu)性改變,并伴隨著傳粉者訪花偏好的變化,進(jìn)而對(duì)整個(gè)植物群落穩(wěn)定性帶來(lái)不可忽視的間接影響[59—61]。在自然群落中,普遍存在的花粉限制可能會(huì)加劇這種物候錯(cuò)配的影響程度。例如,Kudo和Cooper通過(guò)對(duì)早春短命植物延胡索(Corydalisambigua)連續(xù)19年的監(jiān)測(cè),發(fā)現(xiàn)相對(duì)于人工授粉個(gè)體,自然授粉植株受到始花期錯(cuò)配影響的程度更大,當(dāng)其與傳粉昆蟲的物候失耦較小時(shí)種群結(jié)實(shí)率為60%,但經(jīng)歷7 d的物候錯(cuò)配時(shí)結(jié)實(shí)率僅為30%[15]。

事實(shí)上,近期的研究指出并非所有物候錯(cuò)配都會(huì)對(duì)植物種群動(dòng)態(tài)產(chǎn)生顯著的負(fù)面效應(yīng)。例如,Gallagher和Campbell在研究紫草科濱紫草屬植物(Mertensiaciliata)時(shí),發(fā)現(xiàn)花期改變(提前或推遲)并未對(duì)其結(jié)實(shí)率產(chǎn)生明顯的影響,這可能是由于傳粉昆蟲的多樣性降低了該植物對(duì)某一傳粉者的依賴性[50]。已有證據(jù)表明,在泛化的傳粉系統(tǒng)中替代性傳粉能夠有效緩沖物候錯(cuò)配帶來(lái)的風(fēng)險(xiǎn)[21,62]。盡管如此,不同的花期窗口下,傳粉者類群組成的差異通常伴隨著傳粉有效性的時(shí)間變化,一旦植物與最有效傳粉者發(fā)生時(shí)間錯(cuò)配,其他潛在傳粉者的補(bǔ)充授粉往往僅起到有限的緩沖作用[16],并且往往容易引發(fā)潛在的次生危害,如異種花粉的輸入增加了胚珠敗育的風(fēng)險(xiǎn)[57,63]。

3.2 對(duì)傳粉者適合度的影響

物候錯(cuò)配對(duì)傳粉者的種群動(dòng)態(tài)也會(huì)產(chǎn)生同樣的影響,利用經(jīng)驗(yàn)交互網(wǎng)絡(luò)數(shù)據(jù)進(jìn)行的模擬研究發(fā)現(xiàn),由于與“宿主”植物間的物候錯(cuò)配,傳粉者的數(shù)量預(yù)計(jì)將出現(xiàn)嚴(yán)重下降[64]。這是因?yàn)樵谥参?傳粉者互惠關(guān)系中,傳粉者在傳粉的同時(shí)從植物花朵獲取維持生命活動(dòng)和繁殖所需的食物資源(花粉或花蜜),當(dāng)傳粉者錯(cuò)失原有的宿主植物后,會(huì)向周圍其他區(qū)域遷移以尋找補(bǔ)充食源,這增加了傳粉者獲取食源的難度[48]。特別是在山地系統(tǒng)中,由于景觀類型多樣、破碎度較高,物候錯(cuò)配的發(fā)生可能導(dǎo)致傳粉者消耗更多能量、飛行更遠(yuǎn)距離(尋找異源花蜜)卻往往得到較低的食源補(bǔ)給[54]。尤其是當(dāng)植物開(kāi)花物候?qū)夂蜃兣拿舾行愿哂趥鞣壅呶锖驎r(shí),開(kāi)放的花朵在“等蟲來(lái)”的過(guò)程中還可能會(huì)遭受極端天氣事件(如暴雨、低溫)的影響,造成花粉和花蜜數(shù)量及營(yíng)養(yǎng)品質(zhì)的下降[14,62],進(jìn)而增加傳粉者獲取足夠食源的能量消耗及覓食負(fù)擔(dān),從而影響傳粉者的成體壽命和種群發(fā)育過(guò)程[65]。

已有研究證實(shí)某些傳粉者在應(yīng)對(duì)物候錯(cuò)配時(shí)同樣存在一些補(bǔ)償機(jī)制來(lái)降低自身的生態(tài)風(fēng)險(xiǎn),如密度依賴性補(bǔ)償、傳粉屬性的進(jìn)化、環(huán)境變化的長(zhǎng)期適應(yīng)等[7,13]。當(dāng)密度依賴性補(bǔ)償發(fā)生時(shí),物候錯(cuò)配引起的傳粉者死亡可能被由于競(jìng)爭(zhēng)減少導(dǎo)致的幸存者繁殖力增加所補(bǔ)償,部分抵消了對(duì)傳粉者種群數(shù)量的負(fù)面影響,使種群處于一個(gè)相對(duì)穩(wěn)定的規(guī)模[66]。當(dāng)原本的互作關(guān)系變?yōu)楦吆哪艿突貓?bào)的不穩(wěn)定傳粉連接,食源的缺失也會(huì)促進(jìn)傳粉者向泛化傳粉特征轉(zhuǎn)變以尋求更多的潛在宿主,滿足花粉或花蜜量的攝入,如某些傳粉者在其“宿主”植物缺失的情況下可能通過(guò)嘗試訪問(wèn)其他具有相似花部特征的植物,來(lái)降低用于能量補(bǔ)給的花粉損失,這種傳粉特征的緩慢進(jìn)化往往是通過(guò)調(diào)整自身生理活動(dòng)來(lái)對(duì)應(yīng)/適應(yīng)環(huán)境改變引起的物候錯(cuò)配[62]。而當(dāng)傳粉者遷移至其他區(qū)域并定居后,將與新的受訪植物建立互作聯(lián)系,這可能會(huì)改變傳粉者功能性狀的進(jìn)化方向,如造成傳粉者喙長(zhǎng)、嗅覺(jué)、體長(zhǎng)的改變,以更好地適應(yīng)新的生態(tài)位[14,67]。另外,最近的研究發(fā)現(xiàn)傳粉昆蟲還可能通過(guò)刺激性行為誘導(dǎo)植物提前開(kāi)花,如Pashalidou等在研究熊蜂的覓食活動(dòng)時(shí)發(fā)現(xiàn),當(dāng)面臨花粉稀缺時(shí),熊蜂的工蜂會(huì)用下顎在植物葉片上切割性狀獨(dú)特的孔洞,這種“破壞”會(huì)加速花序開(kāi)放,降低了傳粉者與花資源的不同步性[68]。這是唯一一項(xiàng)紀(jì)錄此種現(xiàn)象的研究,目前仍不清楚是否在其他傳粉連接中同樣存在。

4 展望

傳粉作為一項(xiàng)基本的生態(tài)服務(wù),是陸地生態(tài)系統(tǒng)諸多動(dòng)植物相互作用類型中最為重要的環(huán)節(jié)之一,其服務(wù)價(jià)值在生物多樣性保護(hù)和農(nóng)林牧業(yè)生產(chǎn)實(shí)踐中得到了充分體現(xiàn)[5]。包括生態(tài)修復(fù)在內(nèi)的一些實(shí)踐活動(dòng)越來(lái)越多地考慮植物與傳粉者的相互作用,植物種源的選擇在很大程度上決定著其與當(dāng)?shù)貍鞣壅叩幕プ鲝?qiáng)度和多樣性,而物候匹配關(guān)系作為相互作用的良好預(yù)測(cè)因子,同樣表現(xiàn)出了重要的指導(dǎo)意義[69]。植物-傳粉者互作網(wǎng)絡(luò)的特性很可能取決于用于特定修復(fù)項(xiàng)目的種源物候,以求建立穩(wěn)健的時(shí)空耦合關(guān)系[70]。

然而,在全球變化(尤其氣候變暖)的背景下,植物與傳粉者物候生態(tài)位的改變已成為最常見(jiàn)的生態(tài)反應(yīng)。目前,越來(lái)越多的證據(jù)表明,相互作用的生物體間出現(xiàn)了物候失耦現(xiàn)象[9,18],但在一些地區(qū),同樣記錄了植物與其傳粉者對(duì)同一線索(往往對(duì)溫度的變化)做出的時(shí)間同步性改變[32]。由于傳粉者類群間的習(xí)性差異,傳粉昆蟲的覓食物候通常難以進(jìn)行無(wú)偏的記錄。如果傳粉者的物候信息來(lái)自于花冠上的監(jiān)測(cè),那么這些數(shù)據(jù)往往不能獨(dú)立于植物的花期物候,其結(jié)果易于得出兩者協(xié)同演進(jìn)的特征[26]。因此,為了準(zhǔn)確獲得植物與其傳粉者的物候匹配關(guān)系,需要保持兩者物候數(shù)據(jù)的獨(dú)立性。

以往對(duì)于植物與傳粉者物候事件的關(guān)注傾向于對(duì)初始節(jié)點(diǎn)(如初始開(kāi)花、羽化初飛)的分析[6,15],很多情況下忽略了對(duì)持續(xù)時(shí)間的考慮,而兩者互作期的重疊窗口才是衡量物候匹配狀態(tài)及程度的關(guān)鍵[71]。研究發(fā)現(xiàn),花壽命和昆蟲覓食時(shí)間也會(huì)受到氣候變化及惡劣天氣的顯著影響[72]。植物開(kāi)花的可塑性及昆蟲的遷飛能力塑造著氣候變化影響下的物候匹配模式,未來(lái)的研究應(yīng)更多聚焦于物候重疊期的動(dòng)態(tài)及其環(huán)境驅(qū)動(dòng)機(jī)制。

植物-傳粉者互作關(guān)系的改變影響著開(kāi)花植物的授粉效率與傳粉者的功能性狀,制約著種群密度的動(dòng)態(tài)變化[15,20]。但物候錯(cuò)配程度與其所引發(fā)的種群數(shù)量的統(tǒng)計(jì)學(xué)反應(yīng)之間往往不是簡(jiǎn)單的線性關(guān)系,在植物與傳粉者的耦合時(shí)間窗口內(nèi),傳粉者的訪花行為特征(訪花頻率、訪問(wèn)時(shí)間等)起著重要的調(diào)節(jié)作用[17]。如果在減少的物候重疊期內(nèi)擁有較高數(shù)量的傳粉者進(jìn)行覓食訪花,那么增加的訪花頻率有可能會(huì)抵消物候錯(cuò)配帶來(lái)的消極影響[73]。在泛化的傳粉系統(tǒng)中,不同傳粉者攜帶花粉量及傳粉效率的差異同樣可能引起較小的種群適合度的改變[50]。目前仍缺乏對(duì)傳粉特征的監(jiān)測(cè)與分析,只有考慮了傳粉者的訪花習(xí)性及行為特征(將傳粉效率作為協(xié)變量進(jìn)行規(guī)避),才能合理評(píng)估植物與傳粉者的物候失耦對(duì)種群動(dòng)態(tài)的影響程度。

對(duì)未來(lái)氣候變化情形下植物-傳粉者的物候匹配關(guān)系進(jìn)行預(yù)測(cè)是在充分認(rèn)識(shí)兩者物候過(guò)程對(duì)氣候變化響應(yīng)機(jī)理的基礎(chǔ)上所要達(dá)到的關(guān)鍵目標(biāo)。由于氣候誘導(dǎo)的物候失耦效應(yīng)需要實(shí)證研究來(lái)支撐,但缺乏長(zhǎng)期有效的監(jiān)測(cè)數(shù)據(jù)(同一地點(diǎn)相互作用生物體的物候觀測(cè)記錄)限制了對(duì)物候匹配機(jī)理的認(rèn)識(shí)[9,32]。目前,仍存在一些關(guān)鍵生態(tài)系統(tǒng)(如高寒草甸系統(tǒng)、荒漠草地系統(tǒng))以及脆弱生態(tài)類群(如生態(tài)交錯(cuò)區(qū)群落、景觀邊緣帶群落、多層復(fù)合型群落)的認(rèn)知空白,未來(lái)應(yīng)加強(qiáng)對(duì)這些潛在對(duì)象的關(guān)注與研究,完善全面的物候監(jiān)測(cè)網(wǎng)絡(luò),強(qiáng)化環(huán)境變化條件下植物與其傳粉者的物候匹配機(jī)理的深入探究與剖析。