陳 靜,陸化杰,2,3,4*,王 芮,歐玉哲,陳新軍,2,3,4

(1.上海海洋大學海洋科學學院,上海 201306; 2.自然資源部海洋生態(tài)監(jiān)測與修復技術重點實驗室,上海 201306;3.國家遠洋漁業(yè)工程技術研究中心,上海海洋大學,上海 201306;4.農(nóng)業(yè)農(nóng)村部大洋漁業(yè)資源環(huán)境科學觀測實驗站,上海海洋大學,上海 201306)

鳶烏賊(Sthenoteuthisoualaniensis)在印度洋和太平洋的熱帶及亞熱帶海域分布較廣泛[1-3]?？傎Y源量預估約為800～1 100萬噸[4],是重要的頭足類資源。目前對其相關研究主要集中在耳石[5-7]、角質(zhì)顎[8-9]等硬組織以及年齡生長和生物學特性[10-12]等方面,早在20世紀20年代內(nèi)殼已被用于頭足類生長的研究[13],而現(xiàn)階段對內(nèi)殼結構的研究相對較少。由于頭足類在軟硬結構上均表現(xiàn)出較高的表型可塑性[14],因此形態(tài)計量分析可能是研究頭足類生長特性的有效方法。內(nèi)殼是從尾鰭向頭部生長且在頭足類胴體背側中線具有支撐功能的幾丁質(zhì)結構[15-16],其表面生長紋呈倒“V”型,生長貫穿整個生命周期且具有不可逆性,是記錄頭足類完整生活史信息的良好載體[17]。已有研究表明,內(nèi)殼結構可用來研究頭足類年齡與生長特性,也可以揭示攝食和棲息地變化的模式[18-19],但對于西北印度洋鳶烏賊內(nèi)殼外形生長特性的研究未見報道。本研究根據(jù)2019年(9—10月)中國燈光罩網(wǎng)漁船在西北印度洋海域調(diào)查期間采集的鳶烏賊樣本,研究其內(nèi)殼外形生長特性,分析鳶烏賊內(nèi)殼形態(tài)參數(shù)與胴長和體重的關系以及不同性別間的生長差異,旨在為后續(xù)利用內(nèi)殼研究其生長和種群結構等奠定基礎,也為進一步研究鳶烏賊生態(tài)特性以及資源可持續(xù)開發(fā)提供依據(jù)。

1 材料和方法

1.1 樣本來源

本研究鳶烏賊樣本于2019年9—11月采集自西北印度洋15°13′—19°15′N、61°08′—62°50′E,共采集樣本1 388尾,經(jīng)冷凍保存后運回實驗室。本研究所用到的594尾樣本胴長范圍在145～497 mm,體重范圍108～3 906 g,平均胴長239 mm,平均體重482 g。

1.2 實驗方法

生物學測定:樣本在實驗室解凍后,對其胴長(mantle length,ML),體重(body weight,BW)等生物學數(shù)據(jù)進行測量,并按文獻[20-21]鑒定鳶烏賊性別、性腺成熟度等。胴長使用皮尺測定,精確至1 mm;體重由電子秤測定,精確至1 g。

內(nèi)殼外部形態(tài)測量:樣本解剖后將內(nèi)殼取出,共提取出完整內(nèi)殼樣本594根,其中雌性285根,雄性309根。對其進行初步清理去除表面雜質(zhì),利用直尺和游標卡尺對內(nèi)殼的8項外形形態(tài)參數(shù)進行測量[22],包括內(nèi)殼長(gladius length,GL)、尾錐長(cones length,CL)、葉軸長(proostracum length,PL)、尾錐寬(greatest width of cones,GWC)、翼長(vanes length,VL),精確至1 mm;翼部最大寬度(greatest width of vane,GWV)、葉軸最大寬度(greatest width of proostracum,GWP)和葉軸最大寬度處長(the length of greatest width of proostracum,GWPL),測量時長度精確至0.01 mm,靠近尾椎部分為早期生長端,葉軸前部分為近端,即新生長部分(圖1)。在整個研究過程中,所有的形態(tài)測量均由單一研究人員進行。

圖1 鳶烏賊內(nèi)殼結構Fig. 1 Structure of Sthenoteuthis oualaniensis gladius

1.3 數(shù)據(jù)處理與分析

用SPSS 26.0對鳶烏賊內(nèi)殼8個形態(tài)參數(shù)進行主成分分析,得到可以代表內(nèi)殼長度和寬度的外部形態(tài)特征參數(shù)[23]。

利用協(xié)方差分析(analysis of covariance, ANCOVA)內(nèi)殼形態(tài)特征參數(shù)與胴長、體重的關系以及不同參數(shù)間比值是否存在性別間顯著性差異。采用線性函數(shù)、冪函數(shù)、指數(shù)函數(shù)和對數(shù)函數(shù)對鳶烏賊擬合內(nèi)殼形態(tài)特征參數(shù)與體重和胴長的生長關系[24],然后根據(jù)赤池信息準則(Akaike’s Information Criterion,AIC) 選擇最適擬合函數(shù)[25]。

2 結果與分析

2.1 內(nèi)殼形態(tài)參數(shù)

經(jīng)過測量,594尾鳶烏賊內(nèi)殼樣本各項形態(tài)參數(shù)結果分別如表1:內(nèi)殼長(GL)為154～498 mm,尾錐長(CL)為24～91 mm,葉軸長(PL)為125～397 mm,尾錐寬(GWC)為5.43～20.38 mm,翼長(VL)為96～309 mm,翼部最大寬度(GWV)為6.17～21.90 mm,葉軸最大寬度處長(GWPL)為118～374 mm,葉軸最大寬度(GWP)為7.14～25.78 mm。

表1 鳶烏賊內(nèi)殼各形態(tài)參數(shù)值Tab. 1 Morphological parameters of gladius of Sthenoteuthis oualaniensis

2.2 主成分分析

主成分分析結果見表2。從表2可以看出,對鳶烏賊內(nèi)殼結構,其第1、第2主成分解釋形態(tài)參數(shù)的貢獻率分別為93.767%和3.008%,累積貢獻率達到96.775%。第1主成分與內(nèi)殼GL、PL、CL、VL、GWPL、GWC、GWV和GWP均存在近似相等的正相關,載荷系數(shù)均在0.916以上,因此認定第1主成分是內(nèi)殼長度特征的代表。第2主成分與CL、GWC、GWV和GWP呈低程度正相關,而與GL、PL、VL和GWPL呈低程度負相關,載荷系數(shù)均不超過0.3。綜合以上分析結果,選取內(nèi)殼的GL、CL、VL作為內(nèi)殼長度的特征參數(shù),GWC、GWP作為內(nèi)殼寬度的特征參數(shù),以此5項形態(tài)參數(shù)來描述西北印度洋鳶烏賊內(nèi)殼的外部形態(tài)特征。

表2 鳶烏賊內(nèi)殼8個形態(tài)參數(shù)8個主成分負荷值和貢獻率Tab. 2 Loadings and contribution rate of 8 principal components for 8 morphometric parameters of Sthenoteuthis oualaniensis gladius

2.3 內(nèi)殼形態(tài)參數(shù)與胴長的關系

由協(xié)方差分析(圖2、表3)表明,形態(tài)特征參數(shù)GL(F=8.172,P=0.004<0.05)、CL(F=6.713,P=0.01<0.05)、GWC(F=9.247,P=0.002<0.05)和GWP(F=16.637,P=0<0.05)與胴長的關系存在性別間顯著差異[圖2(a)、(b)、(c)、(d)],因此應分不同性別研究這些特征參數(shù)和胴長的關系,通過方程擬合和AIC比較的結果,得到雌性個體的GL、CL、GWP與胴長的關系最適用線性函數(shù)擬合,GWC最適用冪函數(shù)擬合;而雄性個體的GL與胴長的關系最適用冪函數(shù)擬合,CL最適用線性函數(shù)擬合,GWC、GWP最適用對數(shù)函數(shù)擬合。由于VL(F=1.843,P=0.175>0.05)在性別間沒有顯著性差異,因此不區(qū)分性別研究它與胴長的關系,結果顯示最適用線性函數(shù)擬合[圖2(e)]。

表3 鳶烏賊內(nèi)殼外形參數(shù)與胴長關系擬合函數(shù)比較Tab. 3 Comparison of fitting function between morphometric parameters of gladius and mantel length of Sthenoteuthis oualaniensis

圖2 鳶烏賊外形參數(shù)與胴長的關系Fig. 2 Relationship between morphometric parameters of gladius and mantle length of Sthenoteuthis oualaniensis

2.4 內(nèi)殼形態(tài)參數(shù)與體重的關系

ANOVA分析表明,體重在補充群體和產(chǎn)卵親體(性成熟度在Ⅳ期及以上)間不存在顯著性差異(F=1.939,P=0.164>0.05)。協(xié)方差分析表明,形態(tài)特征參數(shù)GL(F=8.172,P=0.004<0.05)、CL(F=6.713,P=0.01<0.05)、VL(F=1.843,P=0.175<0.05)、GWC(F=9.247,P=0.002<0.05)和GWP(F=16.637,P=0<0.05)與體重的關系均存在性別間顯著性差異,因此應分不同性別研究這些特征參數(shù)和體重的關系(圖3),通過方程擬合和AIC結果(表4),得到雌性個體的GL、CL、VL、GWC、GWP均最適用冪函數(shù)擬合;而雄性個體的GL、VL與胴長的關系最適用冪函數(shù)擬合,CL最適用線性函數(shù)擬合,GWC和GWP則最適用對數(shù)函數(shù)擬合(圖3)。

圖3 鳶烏賊內(nèi)殼形態(tài)參數(shù)與體重的關系Fig. 3 Relationship between morphometric parameters of gladius and body weight of Sthenoteuthis oualaniensis

3 討論

3.1 內(nèi)殼形態(tài)特征

頭足類的形態(tài)學特征被廣泛用于種類和種群判定,但頭足類在生長過程中胴體等部位不可避免的會受到損傷,導致生物學參數(shù)的測量存在誤差[26]。有研究提出耳石、角質(zhì)顎和內(nèi)殼等硬組織要比軟質(zhì)組織更適合于頭足類的種類與種群的鑒定[27]。頭足類的內(nèi)殼, 在形態(tài)和組成成分上差異明顯, 是頭足類分類上的重要依據(jù)[28],其中尾椎位于尾鰭中部,是內(nèi)殼的主要形態(tài)部分,Young等在研究頭足類17個科形態(tài)特征中發(fā)現(xiàn),尾椎將尾鰭肌肉和殼囊連接起來,因此,尾椎可以被認為是一種支撐結構,幫助鰭抵抗游泳過程中產(chǎn)生的壓力[29-31],同時也充分說明了內(nèi)殼形態(tài)特征與其對應的生物學功能關系密切。本研究表明,西北印度洋鳶烏賊內(nèi)殼的GL、CL、VL、GWC和GWP可以作為外部形態(tài)長度和寬度的特征參數(shù)。本研究結果與其他學者分別對巴士海峽鳶烏賊[32](PL)、杜氏槍魷(Uroteuthisduvaucelii)[33](GL)、阿根廷滑柔魚(Illexargentinus)[34](GL)和太平洋莖柔魚(Dosidicusgigas)[35]選取的主要特征參數(shù)不完全相同。已有研究表明,頭足類硬組織的形態(tài)參數(shù)在不同種群、不同性別中有顯著的差異性[36],本研究中內(nèi)殼特征參數(shù)與其他研究的不同可能與研究方法(有些研究直接選取某一特征參數(shù),沒有進行主成分分析)有關,也可能與不同種類、不同性別的個體在胴長范圍和性成熟階段不同等自身的生長特性不同有關。

3.2 內(nèi)殼外形參數(shù)與胴長的關系

對西北印度洋鳶烏賊內(nèi)殼研究表明,特征參數(shù)中除VL與胴長的生長關系不存在性別間顯著性差異外(P>0.05),其余均存在性別間顯著性差異(P<0.05),造成這種差異的原因可能是雌性個體的胴長遠大于雄性,也可能是在生長或生殖過程中不同性別間能量分配存在差異[37]。VL與胴長呈顯著的線性相關(R2=0.914 4),因此胴長與翼長可以認為是同步縱向生長。雄性鳶烏賊個體GL與胴長呈冪函數(shù)關系,CL與胴長呈線性關系,而GWC和GWP與胴長均呈對數(shù)關系。雌性個體內(nèi)殼其他主要形態(tài)特征參數(shù)與胴長的關系不完全相同,其中GWC與胴長呈冪函數(shù)關系,而GL、CL、GWP與胴長均呈線性關系,且在關系式Y=aX+b中,GL與胴長關系中的常數(shù)a較大(a=0.959 4),CL與胴長的常數(shù)a較小(a=0.174 9),GWP與胴長的常數(shù)a最小(a=0.054 3),說明內(nèi)殼整體長度的生長速度要大于尾椎長度的生長速度,內(nèi)殼長度的增長速度遠大于內(nèi)殼寬的增長。有學者提出內(nèi)殼是支撐內(nèi)臟器官和胴體延長的主要結構[37],從而進一步說明內(nèi)殼各部分的生長差異可能是由于生物學功能不同導致的。由于胴體較軟,測量時易發(fā)生變形,而內(nèi)殼作為硬組織與胴長的相關系數(shù)均達到0.94以上,因此可以認為,鳶烏賊內(nèi)殼長度可以作為分析生物學特性的研究對象。對中東太平洋和秘魯專屬經(jīng)濟區(qū)海域莖柔魚[35]、普氏槍烏賊(Loligoplei)[38]、杜氏槍魷[33]、金烏賊(Sepiaesculenta)[39]的研究中,內(nèi)殼外形參數(shù)與胴長的關系存在性別間顯著性差異,且分別最適用線性函數(shù)(GL、CL)、冪函數(shù)(GWC)和指數(shù)函數(shù)(GWP),與本研究結果部分相同。海洋環(huán)境變化等因素對頭足類的生長影響顯著,頭足類不同種類間由于生長環(huán)境和自身的生長特性不同[40],內(nèi)殼形態(tài)特征參數(shù)與胴長的生長方程也會存在差異;同一種頭足類由于海洋環(huán)境的不同、孵化時間不同,生長關系也會存在一定的差異性,這也為利用硬組織劃分種群和資源評估提供了科學的依據(jù)。

3.3 內(nèi)殼外形參數(shù)與體重的關系

本研究表明,西北印度洋鳶烏賊內(nèi)殼的所有特征參數(shù)與體重的生長關系均存在性別間顯著性差異(P<0.05),這與Gong等對莖柔魚的研究結果相似[35]。本研究雌性個體所有外形參數(shù)與體重的生長關系均最適合用冪函數(shù)表示,雄性個體內(nèi)殼參數(shù)與體重的關系GL和VL最適用冪函數(shù)擬合,CL適用線性關系擬合,GWC和GWP則最適用對數(shù)函數(shù)擬合。而在貢藝的研究中,莖柔魚雌、雄個體內(nèi)殼特征參數(shù)與體重的生長關系均無顯著性差異,GL、PL與體重的關系適用冪函數(shù)擬合,CL適用指數(shù)函數(shù)擬合[22],阿根廷滑柔魚[34]、中東太平洋和秘魯專屬經(jīng)濟區(qū)海域莖柔魚[35]內(nèi)殼外形參數(shù)與體重的關系在不同性別間也有差異,之間分別最適用線性函數(shù)(GWC)、冪函數(shù)(GL、CL、GWC、PL、GWP)表示。有研究表明,頭足類硬組織的生長在不同生長環(huán)境下有一定差異[36],因此不同種類頭足類、在不同海域、不同采樣時間均會對內(nèi)殼外形參數(shù)與體重的關系描述不完全相同。本研究中,雄性個體在胴長和體重初始階段與雌性個體生長曲線重合較多,但協(xié)方差分析結果證實生長關系在性別間存在差異,這一結果也符合鳶烏賊的漁業(yè)生物學特性。本研究中內(nèi)殼長度與鳶烏賊的胴長和體重相關性很大,Perez等的研究結果顯示滑柔魚的內(nèi)殼長與胴長和體重的相關系數(shù)同樣達到0.9以上[41],表明內(nèi)殼用于分析頭足類個體生長具有可行性,也為完善西北印度洋鳶烏賊資源評估提供參考價值。

4 結論與展望

本研究分析了西北印度洋海域鳶烏賊內(nèi)殼形態(tài)特征,將GL、CL、VL、GWC和GWP作為描述鳶烏賊內(nèi)殼外形變化的特征參數(shù),并建立了這些參數(shù)與胴長和體重的最適擬合函數(shù)模型,其中雌雄個體的VL、雌性的GL、CL、GWP以及雄性的CL與胴長之間、雄性個體的CL與體重之間可建立線性關系;雌性個體的GWC、雄性的GL與胴長之間、雄性個體的GL、VL和雌性所有內(nèi)殼特征參數(shù)與體重的關系均可建立冪函數(shù)關系;雄性的GWC和GWP與胴長和體重之間均可建立對數(shù)函數(shù)關系。研究結果為后續(xù)鳶烏賊漁業(yè)生物學特性和資源評估研究提供了新的理論依據(jù);同時提出了頭足類不同種類之間內(nèi)殼的擬合函數(shù)存在差異性,為后續(xù)種群劃分提供一個新的科學依據(jù)。但由于缺少小個體(胴長小于145 mm)樣本,可能會對內(nèi)殼生長模型產(chǎn)生一些影響。今后應繼續(xù)擴大樣本采集量,對該方面做出完善。目前,內(nèi)殼尚未廣泛應用于鳶烏賊的生長特性、年齡鑒定以及生活史研究中,因此,后續(xù)可以結合日齡數(shù)據(jù)、內(nèi)殼微結構和穩(wěn)定同位素等方法,對鳶烏賊的生長特性進行深入研究。