高氮負荷森林生態(tài)系統(tǒng)對大氣氮沉降降低的響應(yīng)研究進展

沈芳芳，王彬宇，姚必達，莫明敏，廖迎春，房煥英，鄒顯花，劉文飛，袁穎紅，樊后保

（1.南昌工程學(xué)院 江西省退化生態(tài)系統(tǒng)修復(fù)與流域生態(tài)水文重點實驗室，江西 南昌 330099；2.南昌工程學(xué)院江西省鄱陽湖流域生態(tài)水利技術(shù)創(chuàng)新中心，江西 南昌 330099）

大氣氮沉降增加是全球范圍內(nèi)氣候變化研究的熱點問題[1]。過去150 a，由化石燃料燃燒和氮肥使用等人為活動輸入的活性氮增加了10 倍以上，導(dǎo)致大氣氮沉降急劇增加[2-3]。研究表明：1860 年，全球人類每年所創(chuàng)造的活性氮(Nr)約15 Tg，到20 世紀90 年代初期增加到了156 Tg，中國已成為全球三大主要氮沉降地區(qū)之一[1]。近些年，氮沉降的未來趨勢可能因全球各地區(qū)經(jīng)濟結(jié)構(gòu)調(diào)整和氮減排相關(guān)法規(guī)和政策的不同而異[2-4]，高氮沉降區(qū)域可能會更加廣泛，包括南美洲、非洲以及亞洲的大部分地區(qū)[5]。1984—2016 年，全球無機氮沉降量增加了8%，從86.6 Tg·a-1增加到93.0 Tg·a-1，這一趨勢包括可變區(qū)域模式的平衡[4]，如東亞和巴西南部地區(qū)無機氮沉降的增加，歐洲及北美地區(qū)無機氮沉降的下降，以及1990—2015 年歐洲氮氧化物(NOx)和氨(NH3)總排放量分別下降了50%和30%[6]。1980—2018年中國總氮沉降量和干氮沉降量的時空動態(tài)變化表明：總氮沉降在2000 年達到峰值，2001—2005 年開始趨于穩(wěn)定，到2016—2018 年下降了45%[7-9]，至2019 年NOx排放量降低了33%[10-11]，預(yù)計還會繼續(xù)下降[12]。這些變化引起了研究者對氮沉降生態(tài)效應(yīng)的重新思考。

森林冠層表面積大，是氮沉降的重要匯，大氣氮捕獲效率高于其他土地利用類型[13]。SCHWEDE等[14]估算2010 年全球森林生物群落的總氮沉降量為19～23 Tg·a-1。大氣氮輸入的增加導(dǎo)致許多森林生態(tài)系統(tǒng)的氮循環(huán)被破壞，從封閉循環(huán)轉(zhuǎn)變?yōu)殚_放循環(huán)[15-17]。一般認為，高緯度的溫帶和寒帶地區(qū)是“氮限制”森林[18]，熱帶和亞熱帶具有開放式氮循環(huán)，為“富氮”森林，對氮沉降有較高的耐受性[19]。長期過量的氮輸入致使許多森林的氮遠超臨界負荷[20-21]，持續(xù)高氮沉降(40～60 kg·hm-2·a-1)造成“氮飽和”，致生態(tài)系統(tǒng)處于持續(xù)的高氮負荷狀態(tài)[22-23]，顯著改變了森林生態(tài)系統(tǒng)的結(jié)構(gòu)和功能，影響碳-氮庫，導(dǎo)致土壤酸化和林木生長降低等，甚至促使森林由氮限制趨向磷限制[24-29]，這些都將威脅森林的可持續(xù)性。

在氮沉降降低背景下，科學(xué)評估大氣氮沉降及其生態(tài)效應(yīng)具有重要的理論和實踐意義。早期關(guān)于氮沉降降低后森林的潛在恢復(fù)研究都是在歐洲和北美地區(qū)(寒帶森林和溫帶森林)開展的，包括NITREX(nitrogen saturation experiments)屋頂“清潔雨”(roof clean rain)試驗和森林施氮肥試驗[30-34]。鑒于此，本研究圍繞森林生態(tài)系統(tǒng)土壤(酸化和溶液化學(xué))、結(jié)構(gòu)(植被-微生物多樣性)與功能(生產(chǎn)力和碳吸存)對大氣氮沉降降低的現(xiàn)有研究成果及新進展進行綜述，試圖闡明高氮負荷森林生態(tài)系統(tǒng)對氮沉降降低的響應(yīng)及可能恢復(fù)的趨勢，并提出未來研究方向，以期為森林生態(tài)系統(tǒng)對未來氮沉降進一步降低響應(yīng)的生態(tài)效應(yīng)提供參考與借鑒。

1 材料與方法

1.1 文獻搜索方法

利用Wiley、Elsevier、Springer、Google Scholar、中國知網(wǎng)、萬方數(shù)據(jù)和維普網(wǎng)等文獻檢索系統(tǒng)，選擇關(guān)鍵詞“氮沉降(nitrogen deposition)”“氮添加(nitrogen addition)”“施氮(nitrogen fertilization)”“氮輸入(nitrogen input)”“氮恢復(fù)(nitrogen recovery)”“氮遺留效應(yīng)(nitrogen legacy)”鎖定術(shù)語“森林(forest)”“林木/樹木(tree)”“人工林(plantation)”，涵蓋“生物多樣性保護(biodiversity conservation)”“環(huán)境科學(xué)(environmental science)”“生態(tài)學(xué)(ecology)”“林業(yè)(forestry)”等研究領(lǐng)域。

以“氮沉降恢復(fù)(nitrogen deposition recovery)”搜索產(chǎn)生403 條記錄，“施氮恢復(fù)(nitrogen fertilizer recovery)”搜索產(chǎn)生312 條記錄，核對以上記錄并剔除重復(fù)的記錄，確定了325 條記錄。通過閱讀標題和摘要，刪除與氮水平升高恢復(fù)無關(guān)的研究，剩下42 條相關(guān)論文。進一步搜索關(guān)鍵詞“氮停止(nitrogen cessation)”“氮減少/氮降低(nitrogen reduction)”“氮終止(nitrogen termination)”“氮滯后(nitrogen hysteresis)”并結(jié)合“氮沉降(nitrogen deposition)”，確定了另外10 篇相關(guān)論文，共計52 篇相關(guān)論文。在對這52 篇論文進行閱讀的基礎(chǔ)上，剔除純粹基于建?；蛟囼炐匝芯康奈墨I，特別是試驗設(shè)計中氮添加的效應(yīng)和恢復(fù)無法區(qū)分其他養(yǎng)分添加(如添加了氮磷鉀肥)效果的文獻，但其他養(yǎng)分添加量極低的除外；長期監(jiān)測發(fā)現(xiàn)氮和硫都發(fā)生了變化或者進行了去除氮和硫的“清潔雨”試驗除外；如多因素試驗(如氮沉降+降水、氮沉降+干旱、氮沉降+增溫等)，則只選擇單一施氮/氮沉降試驗研究論文。通過這些條件篩選，最終獲得22 篇相關(guān)研究論文。

1.2 研究氮沉降恢復(fù)的方法

通過22 篇研究論文對氮沉降恢復(fù)的方法進行歸類。目前研究氮沉降降低生態(tài)系統(tǒng)恢復(fù)潛力的方法主要有4 種：停止施氮、大氣環(huán)境氮沉降監(jiān)測、屋頂“清潔雨”和“移植(reciprocal transplant)”[35-36]。停止施氮是在氮添加停止后繼續(xù)監(jiān)測最常用的方法[37-38]。在22 篇獨立研究論文中有10 篇使用這類方法。在這類研究中，不同陸地生物群落(熱帶、溫帶和寒帶森林)在施氮時間、恢復(fù)時間、施氮量、施氮類型和試驗設(shè)計等方面都有很大的變化。大氣環(huán)境氮沉降監(jiān)測則是監(jiān)測單個或多個地點并比較環(huán)境氮沉降變化[39]。在這些研究中，氮濃度、氮沉降、其他污染物(特別是硫濃度和硫沉降)很可能也會隨時間發(fā)生變化，并且在某些指標下，直接區(qū)分氮的影響比其他指標更容易。

屋頂“清潔雨”試驗主要應(yīng)用于NITREX 項目[40-42]，有9 篇論文屬于這類方法。采用屋頂收集清除氮和硫的雨水，然后將雨水(去除氮和硫)重新添加到屋頂下的樣地中。這種方法被用于NITREX 項目的歐洲試驗網(wǎng)絡(luò)，在丹麥、德國、瑞典和荷蘭的6 個森林地區(qū)，分別是G?rdsj?n (低氮)、Klosterhede (低氮)、Aber (低氮)、Solling (高氮)、Speuld (高氮)和Ysselsteyn (更富氮)[43]。NITREX 項目主要關(guān)注氮飽和、酸化及其可逆性，氮和硫均被去除[30]，硫、氮和酸度分別降低了55%～95%、70%～90%和90%[40]?！耙浦病痹囼炇侵脖换蛲暾麕r心的移植，用于評估氮沉降的恢復(fù)情況，包括將巖心從高氮濃度環(huán)境移植到低氮濃度環(huán)境中[44]或者移植到人工施氮環(huán)境中[36]；將植被從低氮環(huán)境中移植到高氮環(huán)境中或從高氮環(huán)境移植到低氮環(huán)境中[45]。

2 森林土壤對氮沉降降低的響應(yīng)

2.1 土壤酸化

大氣氮沉降增加導(dǎo)致土壤酸化負生態(tài)效應(yīng)，這已得到科學(xué)界和公眾的廣泛共識[35]。NOx和硫氧化物(SOx)沉降對土壤有較強的酸化作用，NH3沉降也對土壤酸化有促進作用。隨著氮沉降保持在較高水平，森林生態(tài)系統(tǒng)逐漸呈現(xiàn)氮飽和，促使土壤溶液銨的積累，進一步促使銨氧化細菌(如亞硝基單胞菌)的活性增加，這些細菌將銨離子氧化為硝酸鹽，產(chǎn)生NH3和氫離子(H+)，導(dǎo)致土壤快速酸化[46]，從而增加了硝酸鹽浸出，提高了土壤酸化和鋁毒的風險[47-48]。當土壤堿性陽離子從土壤中轉(zhuǎn)移的速度快于礦物風化或大氣中營養(yǎng)陽離子沉降所能補充的速度時可能發(fā)生枯竭[34,49]。土壤堿性陽離子庫枯竭，歸因于氮飽和條件下長期氮沉降增加中氮的吸附能力有限，伴隨著大量的浸出[18,25]。

相比溫帶森林，熱帶和亞熱帶森林土壤酸化嚴重，對酸非常敏感，土壤鈣離子(Ca2+)和鎂離子(Mg2+)更為匱乏[22,25]。對熱帶森林的相關(guān)研究表明：氮添加6 a 沒有改變森林土壤可交換鋁離子(Al3+)，但顯著增加了H+和陽離子交換量[25]；此外，氮添加7 a 并沒有加劇熱帶闊葉人工林的土壤酸化[50]，土壤pH、可交換性非酸性和酸性陽離子濃度均無顯著變化，一直以來“氮沉降加劇土壤酸化”的觀點并不適用所有森林，這增加了對氮沉降致土壤酸化的新認識。

當?shù)两到档蜁r，可在某種程度上減輕土壤酸化[31,35]，但也可能因當前環(huán)境中氮沉降速率依然很高，氮飽和的影響仍繼續(xù)，土壤酸化未得到緩解并保持酸化[17,37,39]?？梢?，氮沉降降低時土壤酸化緩解受到2 個因素制約：一是氮沉降降低前的沉降速率和沉降時間；二是當前大氣環(huán)境中氮的沉降速率。早期在歐美溫帶地區(qū)研究顯示：酸化生態(tài)系統(tǒng)恢復(fù)相當緩慢，其中一個非常重要原因是低估了氮在酸化中的貢獻，并指出酸化后的土壤恢復(fù)在歐洲并不普遍[33]。同時，氮沉降減少的影響取決于各種處理措施從系統(tǒng)中去除氮的程度[36,51]。只有當堿性陽離子的數(shù)量增加時，土壤酸化才會逆轉(zhuǎn)，但這種情況可能會持續(xù)幾十年[17]。

2.2 土壤溶液的化學(xué)性質(zhì)

土壤溶液的化學(xué)性質(zhì)對氮供應(yīng)變化的響應(yīng)迅速[36,52]。監(jiān)測氮沉降降低區(qū)域的土壤溶液化學(xué)性質(zhì)為評估緩解策略和恢復(fù)提供了可能。生態(tài)系統(tǒng)中氮的保留能力和硝酸鹽浸出量決定了土壤溶液的水化學(xué)變化[24,43]。在NITREX 試驗中，發(fā)現(xiàn)3 a 內(nèi)氮沉降減少90%(從60 kg·hm-2·a-1降至5 kg·hm-2·a-1以下)，蘇格蘭松Pinussylvestris林的表層和深層土壤濃度均明顯降低，表層土壤的硫、硝酸鹽和銨態(tài)氮濃度顯著下降，和也變得更低[17,53]。隨著環(huán)境氮沉降的降低，挪威云杉Piceaasperata林土壤溶液中Ca2+、K+、和濃度呈下降趨勢[48]，其中徑流水中濃度和土壤中可交換氮濃度等化學(xué)參數(shù)迅速下降，被解釋為生態(tài)系統(tǒng)快速恢復(fù)的跡象[43,54]。

BOXMAN 等[56]屋頂“清潔雨”試驗Ysselsteyn 研究點中，氮沉降減少7 a，表層(10 cm)土壤溶液中的總氮通量下降了25%，其中銨態(tài)氮下降了15%，而增加了15%，銨/硝酸鹽比例顯著降低了約65%，土壤溶液的pH 顯著降低了約0.2 個單位(降至3.0)。深層(90 cm)土壤溶液和減少，表明土壤減少了對堿性陽離子的吸收，從而保留了生態(tài)系統(tǒng)中的營養(yǎng)物質(zhì)。

XIE 等[37]采用示蹤法研究中國西南地區(qū)氮飽和馬尾松Pinusmassoniana林對氮通量和15N 去向，監(jiān)測結(jié)果表明：停止施氮可導(dǎo)致氮礦化率和固定化率立即降低，甚至低于對照，氮浸出率也降低了；土壤氮淋溶對氮沉降減少的響應(yīng)非常迅速，且相同氮水平下高銨態(tài)氮(NHx)沉降比硝態(tài)氮(NOy)沉降降低更快；然而，即使減少了氮的輸入，大氣氮沉降仍引起了明顯的土壤酸化，這與當前研究點的環(huán)境氮沉降速率高有關(guān)，并在短期內(nèi)無法緩解土壤酸化程度。

3 森林生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)與功能對氮沉降降低的響應(yīng)

作為一種外源氮，氮沉降增加直接提高了氮的有效性，極大地改變了森林生態(tài)系統(tǒng)的結(jié)構(gòu)(植被多樣性和微生物多樣性)[57-60]和功能(生產(chǎn)力和碳吸存)[60-61]，并通過寒帶和溫帶森林的土壤酸化和富營養(yǎng)化威脅陸地生態(tài)系統(tǒng)的健康[25]。在當前大氣氮沉降降低條件下，森林生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)和功能的生態(tài)效應(yīng)更值得關(guān)注。

3.1 植被多樣性對氮沉降降低的響應(yīng)

林下群落和物種對氮沉降變化的響應(yīng)存在較大的差異。一般氮沉降增加條件下，物種多樣性快速下降，物種組成發(fā)生變化，表現(xiàn)為嗜酸性物種減少而喜堿性物種增加[6,62]。研究一致認為，林下植物物種組成和損失的變化與貧氮條件下氮有效性增加、林分覆蓋和凋落物氮含量變化的間接影響有關(guān)[6]。而氮沉降降低條件下，高氮負荷生態(tài)系統(tǒng)中林下植被的恢復(fù)響應(yīng)受前期氮沉降增加導(dǎo)致的富營養(yǎng)化和土壤酸化遺留效應(yīng)的影響。植被多樣性對氮沉降降低的恢復(fù)響應(yīng)可歸納為3 種軌跡：其一，氮沉降的影響可能是急性的，并與大氣氮濃度有關(guān)[63]，如由NH3造成的直接損害，從這種類型的影響中林下植被的恢復(fù)可能相對較快，恢復(fù)程度與氮沉降減少水平成一定比例[64]；其二，隨著氮沉降的長期影響，其他限制因素可能逐漸發(fā)展為主要影響因素，如土壤中氮的長期積累可能會導(dǎo)致生態(tài)系統(tǒng)的生態(tài)變化(如物種豐度的競爭性變化)，從這些影響中林下植被的恢復(fù)速度較慢，需要通過脫氮、浸出、火災(zāi)或收割等措施去除生態(tài)系統(tǒng)中的氮[65]；其三，由于物種的擴散能力和種子庫枯竭等因素，生態(tài)恢復(fù)存在延遲[66]。

經(jīng)過20 a 高氮處理(108 kg·hm-2·a-1)的瑞典蘇格蘭松，在停止施氮后第8 年，林下植被的組成與對照存在顯著差異[67]；第9 年林下植被物種組成和物種豐度均未發(fā)生變化，植被多樣性仍在減少[54]。STRENGBOM 等[54]在瑞典北部開展了2 次單獨的森林施肥試驗，以評估停止施氮后氮負荷的遺留效應(yīng)，發(fā)現(xiàn)：第1 次試驗(1971—1990 年)添加硝酸銨(NH4NO3)速率為108 kg·hm-2·a-1，停止施肥9 a 后，林下植被的物種組成沒有恢復(fù)的跡象，且生物多樣性仍在繼續(xù)減少；第2 次試驗(1937—1951 年)添加NH4NO3累積量為1 447 kg·hm-2·a-1，停止施肥47 a 后，喜氮苔蘚增加了，然而，在最初“氮限制”生態(tài)系統(tǒng)中，生物類群恢復(fù)所需時間可能非常久。為了預(yù)測未來氮沉降進一步降低情景下林下植被的生態(tài)響應(yīng)變化，DIRNB?CK 等[6]將2015 年與2030、2050 年的預(yù)測進行比較，評估氮減排立法條件下歐洲森林林下植被的生態(tài)效益，發(fā)現(xiàn)寡親氮性林下植被物種將進一步減少，這與土壤酸化的恢復(fù)有關(guān)，但依然表明2030 年氮沉降的減少可能不足以使富營養(yǎng)化恢復(fù)。ROWE 等[68]提出使用超過臨界負荷30 a 累積氮沉降作為生態(tài)系統(tǒng)壓力指標，以反映環(huán)境中過量氮的持久性，植被從富營養(yǎng)化中顯著恢復(fù)可能需要減少氮的排放。

SCHMITZ 等[33]總結(jié)了歐洲森林對氮沉降減少的響應(yīng)，沒有觀察到林下植被、樹木生長大規(guī)模的響應(yīng)。STEVENS 等[36]對NITREX 等試驗的恢復(fù)進行了綜述，在氮添加后恢復(fù)48 a 時，也未發(fā)現(xiàn)物種組成、豐富度和多樣性恢復(fù)的跡象，并討論了恢復(fù)可能存在的障礙，包括持續(xù)臨界負荷超標、缺乏種子庫或當?shù)胤N子來源，植被群落有可能達到另一種新的平衡狀態(tài)，在這種狀態(tài)下，因氮沉降變化而喪失的那些物種可能無法重新定居[34]。

氮沉降降低對貧營養(yǎng)型物種具有較大的促進作用。KAMMER 等[69]研究發(fā)現(xiàn)：總植被覆蓋率和禾本科Poaceae 植物的覆蓋率下降，而貧營養(yǎng)物種的覆蓋率上升；總物種數(shù)在氮沉降較高的研究點減少，而在氮沉降較低的研究點(低于臨界負荷)趨于增加，尤其是貧營養(yǎng)型物種數(shù)的增加較多。氮減少可能對物種多樣性產(chǎn)生可衡量的積極影響，并進一步指出由于氮沉降的減少，尤其是在貧營養(yǎng)區(qū)，物種組成可能恢復(fù)。

時間可能是植被多樣性恢復(fù)的重要因素之一[34,59]。氮沉降的減少導(dǎo)致了植被物種多樣性的恢復(fù)，此恢復(fù)過程緩慢[54]，恢復(fù)原先的物種組成十分困難[54,59]，氮沉降先增加后降低的過程中，對氮敏感的物種已經(jīng)消失，難以重新建立。適應(yīng)環(huán)境變化的新物種建立需要幾十年，盡管如此，物種多樣性的恢復(fù)只是時間問題[59]。

3.2 土壤微生物多樣性對氮沉降降低的響應(yīng)

高氮沉降導(dǎo)致的土壤環(huán)境惡化不僅影響了地上生態(tài)系統(tǒng)過程，也影響了地下生態(tài)系統(tǒng)過程。大氣氮沉降增加對全球范圍內(nèi)所有陸地生態(tài)系統(tǒng)的土壤微生物生長、組成和功能均產(chǎn)生了負面影響[70]，并隨沉降速率和持續(xù)時間的增加其負面影響更為顯著，還導(dǎo)致了土壤微生物呼吸和微生物量碳的減少，降幅分別為8%和20%[71]。長期土壤氮富集會降低土壤微生物總生物量[31,72]、真菌/細菌生物量比[71,73]、微生物活性[71]及胞外酶的活性(尤其是參與木質(zhì)素分解的相關(guān)酶)[34,74]。

氮誘導(dǎo)土壤細菌和真菌群落發(fā)生顯著變化，且真菌比細菌更敏感[20,31]，表現(xiàn)為增加了富營養(yǎng)類群細菌的相對豐度，而降低了真菌分解者(如酵母、纖維素分解子囊菌)和親氮類群的相對豐度[34]。有機氮增加導(dǎo)致土壤真菌群落的物種豐富度和多樣性急劇下降，群落組成也顯著變化；而無機氮增加會刺激熱帶和溫帶森林土壤腐生真菌的豐富度[75]。如7 a 氮添加降低了亞熱帶森林土壤細菌和真菌的α 多樣性，且細菌群落從富營養(yǎng)型(以變形菌為主)轉(zhuǎn)變?yōu)楣褷I養(yǎng)型(以放線菌為主)[76]。此外，氮沉降增加直接(真菌或土壤介導(dǎo))和間接(樹木介導(dǎo))影響菌根真菌[77-78]，促使優(yōu)勢樹種從外生菌根樹種向叢枝菌根樹種轉(zhuǎn)變，關(guān)鍵分類群消失將降低其獲取有機氮和/或磷的能力，從而抑制有機質(zhì)的分解[78]。

森林土壤的氮負荷和氮飽和度的逆轉(zhuǎn)會產(chǎn)生不同的微生物功能反應(yīng)[42]。停止施氮后第6～8 年，土壤微生物群落數(shù)量和活性均有所提高[35]。外生菌根真菌菌絲體可能占氮限制針葉樹林中微生物量約40%[72]。在寒帶和溫帶森林中，針葉樹的外生菌根比落葉樹更敏感，氮臨界負荷分別為5～6 和10～20 kg·hm-2·a-1。由于菌根共生是差異反應(yīng)的驅(qū)動因素，當超過臨界負荷時，強烈的“植物-土壤”和“微生物-土壤”反饋可能會減緩氮沉降減少后的恢復(fù)速度，氮沉降的遺留效應(yīng)問題也可能持續(xù)存在[78]。在微生物活性方面，基于德國Solling 研究點的屋頂試驗(相比對照減少65%氮)16 a 研究結(jié)果表明：參與氮循環(huán)的7 種土壤酶對氮沉降減少的響應(yīng)不同，其中脲酶、精氨酸脫氨酶、丙烯酰氨基肽酶和賴基-丙烯酰氨基肽酶活性增加，而N-乙酰氨基葡萄糖酶、蛋白酶、亮基氨基肽酶和丙烯酰-丙烯酰-苯基氨基肽酶活性降低[42]。土壤剖面微生物量對氮沉降減少的響應(yīng)表現(xiàn)為促進表層土壤真菌生物量的增加，而降低深層土壤真菌生物量，且土壤剖面微生物量參數(shù)隨深度的增加而減少[41-42]。

瑞典寒帶蘇格蘭松的氮添加終止試驗發(fā)現(xiàn)：土壤真菌群落有恢復(fù)的跡象，但細菌群落沒有恢復(fù)[31]。該樣地的系列研究結(jié)果表明：施氮(110 kg·hm-2·a-1)終止后第6 年外生菌根開始恢復(fù)[72]，終止后第14 年土壤外生菌根真菌的擴增子相對豐度增加，真菌生物標志物18:2w6,9 和外生菌根真菌與真菌總DNA 序列均高于繼續(xù)施氮的35 和70 kg·hm-2·a-1處理[31,72]，這表明高氮負荷迅速降低了外生菌根在森林氮循環(huán)中的功能，但在氮負荷終止后的第6～14 年內(nèi)出現(xiàn)了顯著的恢復(fù)；終止后第20 年，土壤微生物標志物18:2w6,9 恢復(fù)明顯，并與對照無差異[32]，其中球孢假單胞菌Pilodermasphaerosporum能夠在長期的高氮濃度下持續(xù)存在，在低氮條件下更具競爭力，并在氮濃度降低時恢復(fù)[31]。

3.3 森林生產(chǎn)力對氮沉降降低的響應(yīng)

氮沉降增加提高了“氮限制”森林生態(tài)系統(tǒng)的氮有效性，氮限制的解除最初刺激了樹木的生長，促使森林“碳匯”大幅增加[79-82]。BRAUN 等[24]研究發(fā)現(xiàn)：挪威云杉Piceaabies和蘇格蘭松的生長與氮沉降之間存在正相關(guān)性。然而，隨施氮時間的延長，其他限制因素(如磷[24])等逐漸產(chǎn)生影響，氮對林木增長的影響是不可持續(xù)的。

大氣氮沉降增加也被認為是導(dǎo)致森林衰退的主要因素[24,48]，同時還導(dǎo)致樹木的死亡率增加[33,82]。其原因可能是：其一，氮沉降增加誘導(dǎo)營養(yǎng)失調(diào)有利于淺根分布，同時鋁毒造成的根損傷極大地改變了樹木營養(yǎng)[48]；其二，有機土壤中鈣鋁比的降低導(dǎo)致了林木死亡率的增加[18,82]；其三，堿性陽離子的減少大大降低了土壤溶液中的養(yǎng)分濃度，致使樹木衰弱，呈現(xiàn)樹木活力喪失(落葉和變色)等癥狀[48,83]。

氮沉降降低條件下，高氮飽和森林生產(chǎn)力的恢復(fù)目前沒有得到共識。在NITREX 項目屋頂“清潔雨”試驗的6 個研究點中，試驗第4～5 年，發(fā)現(xiàn)隨氮和硫輸入的減少，高氮飽和研究點(Ysselsteyn)樹木生長增加了50%，這表明酸化污染物對該地區(qū)樹木健康有破壞性影響，然而在其他NITREX 站點中，幾乎沒有觀察到恢復(fù)響應(yīng)[43]。通過設(shè)置氮沉降降低90% (從60 kg·hm-2·a-1降至5 kg·hm-2·a-1)來評估氮飽和效應(yīng)是否可逆，BOXMAN 等[15]發(fā)現(xiàn)喜硝化植被的地上生物量顯著下降，菌根真菌的子實體則重新定植并增加；同時，葉氮濃度下降，營養(yǎng)平衡得到改善，樹木的生長得到了較大的改善。氮沉降降低期間(1993—2009 年)挪威云杉除了葉氮和鋁含量分別保持穩(wěn)定并增加外，葉中所有其他養(yǎng)分含量均有所下降，表明林木活力仍在惡化，但葉精氨酸氮含量的迅速下降被認為是恢復(fù)的最初跡象[48]。

MITCHELL 等[45]通過1 a 的“移植”試驗研究，發(fā)現(xiàn)大氣氮沉降增加(植被從氮沉降12 kg·hm-2·a-1樣地移植到54 kg·hm-2·a-1樣地)促進了橡樹林中附生苔蘚組織氮含量的增加，但生長下降；相反，隨著大氣氮沉降的減少(植被從氮沉降54 kg·hm-2·a-1樣地移植到12 kg·hm-2·a-1樣地)，羅望子Frullaniatamarisci的器官組織氮含量下降，但其生長量增加。盡管在氮沉降減少后附生植物的恢復(fù)是可能的，但氮沉降減少引起的反應(yīng)不如氮增加引起的反應(yīng)強和(或)快，且苔蘚植物從過量氮沉降中恢復(fù)的時間尺度比氮添加影響的時間尺度更長[45]。

3.4 森林生態(tài)系統(tǒng)碳吸存對氮沉降降低的響應(yīng)

森林生態(tài)系統(tǒng)地上碳主要由氮誘導(dǎo)的森林生長變化決定[74]，地下碳主要由氮誘導(dǎo)的生化組成、凋落物輸入和土壤呼吸的變化共同決定，因此地上碳和地下碳之間響應(yīng)不同[84-86]。在氮促進森林生長和碳吸存的情況下，土壤碳吸存取決于凋落物碳輸入和土壤呼吸碳輸出之間的平衡。由于凋落物碳輸入增加和(或)土壤呼吸碳輸出減少[86]，氮添加可能會增加土壤碳吸存[80,87]，整合分析也證實了氮添加刺激了土壤固碳[61]，主要原因為：其一，富氮增加凋落物輸入，改善凋落物質(zhì)量(如降低凋落物C/N)，促使凋落物分解，導(dǎo)致土壤碳積累；其二，富氮刺激根系生物量中碳的積累，從而增加了土壤碳的保有量[88]；其三，氮誘導(dǎo)的碳輸入量大于土壤微生物活動的碳排放量[71]。在美國Bernhard Fernow 試驗林，氮添加25 a 后，植物碳分配的改變增強了生態(tài)系統(tǒng)碳儲量，主要表現(xiàn)在：其一，氮添加通過將碳分配從地下組分轉(zhuǎn)移到地上生物量；其二，氮添加降低了氮素獲取的碳成本，使植被能夠更有效地吸存碳；其三，地表碳儲量的增加主導(dǎo)了生態(tài)系統(tǒng)對長期氮添加的響應(yīng)[89]。

LU 等[61]通過對熱帶森林11 a 的氮添加試驗研究發(fā)現(xiàn)：氮沉降促進土壤碳吸存具有普適性，并提出了土壤碳吸存假說，認為在“氮限制”生態(tài)系統(tǒng)中，氮添加通過增加森林凈初級生產(chǎn)力(NPP)和地上凋落物產(chǎn)量，以及降低地下碳分配和二氧化碳(CO2)排放通量來增加土壤碳吸存；而在“富氮”生態(tài)系統(tǒng)中，長期氮沉降沒有改變NPP，但通過減少CO2排放通量和可溶性有機碳輸出來促進土壤碳吸存。盡管這2 種生態(tài)系統(tǒng)中涉及碳通量的關(guān)鍵生態(tài)過程存在明顯差異，但土壤碳吸存模式相似，均表現(xiàn)為土壤惰性有機碳增加。

然而，氮添加可能耗盡土壤碳庫[90]或者不影響土壤碳吸存[91]，這與森林類型、施氮量和持續(xù)時間有關(guān)。NGABA 等[86]表明氮富集顯著增強了寒帶和溫帶森林的碳動態(tài)，平均提高了24%和10%，而熱帶和亞熱帶森林分別降低了19%和11%；富氮提高了寒帶森林(6%)和溫帶(7%)森林的土壤碳輸出，而降低了熱帶(10%)和亞熱帶(30%)森林的土壤碳輸出。此外，寒帶森林碳庫和碳輸入對氮添加的響應(yīng)更為顯著，分別增加了17%和10%；而亞熱帶森林分別降低了0.4%和19.0%，這歸因于“富氮”生態(tài)系統(tǒng)中較高水平的土壤呼吸(碳輸出)[59,85]。值得注意的是，“氮限制”森林生態(tài)系統(tǒng)是全球主要的森林凈“碳匯”，氮添加促進了土壤碳吸存，尤其是短期(＜1 a)低氮添加水平(30 kg·hm-2·a-1)，但土壤碳吸存效應(yīng)在較高氮添加水平和(或)較長的時間內(nèi)會被逆轉(zhuǎn)[85]。因此，氮添加是否促進森林碳吸存一直存在爭論[92-93]。

雖然有關(guān)氮沉降降低對森林生態(tài)系統(tǒng)碳吸存影響的研究較少，但生態(tài)系統(tǒng)碳對氮沉降減少的響應(yīng)不同于其對氮沉降增加的響應(yīng)[94]。屋頂“清潔雨”處理10 a 促進了挪威云杉林的土壤年呼吸量(24%)[41]。NGABA 等[85]研究表明：氮飽和森林中，環(huán)境氮沉降減少可能會阻礙森林碳吸存，將導(dǎo)致森林土壤的低碳吸存。WAMELINK 等[51]通過模型估計，發(fā)現(xiàn)氮沉降減少可能導(dǎo)致針葉林和落葉林的固碳量大幅減少，氮沉降降低25 a (從40 kg·hm-2·a-1逐漸減少到10 kg·hm-2·a-1)，荷蘭森林的凈固碳量將降至目前的27%。這與研究中針葉林和落葉林均為老齡林有關(guān)，老齡林存在凈碳排放，隨著時間的推移，可能導(dǎo)致碳吸存減少，但這種負面影響可能會被溫室氣體一氧化二氮(N2O)排放的減少所抵消[51]，可見，氮沉降減少對森林生態(tài)系統(tǒng)NPP 和碳吸存的影響十分有限[94]。

4 展望

目前，有關(guān)氮沉降降低對土壤和生態(tài)系統(tǒng)影響的認識大部分是基于歐洲和北美地區(qū)的相關(guān)研究，中國森林生態(tài)系統(tǒng)的恢復(fù)研究剛剛起步，僅有少量報道[12,23,37]。已有研究發(fā)現(xiàn)：幾乎所有的生態(tài)過程都會對氮沉降降低產(chǎn)生強烈響應(yīng)，但存在很大差異。一些土壤溶液化學(xué)(如硝酸鹽和銨濃度等)對氮輸入減少的響應(yīng)相對較快，而植被物種組成、土壤微生物群落和土壤生態(tài)過程可能恢復(fù)緩慢。盡管一些研究表明氮沉降減少后森林生態(tài)系統(tǒng)會有所改善，但高氮負荷生態(tài)系統(tǒng)的恢復(fù)是一個長期且緩慢的過程，進一步加強減排尤為重要。然而，森林生態(tài)系統(tǒng)對清潔空氣法案和氮減排政策的響應(yīng)存在延遲，導(dǎo)致生態(tài)系統(tǒng)對氮沉降影響前的恢復(fù)滯后時間不同。同時，森林生態(tài)系統(tǒng)對氮沉降減少的響應(yīng)不如對氮沉降增加的響應(yīng)強(快)，森林生態(tài)系統(tǒng)(前期經(jīng)歷了過量的氮沉降)如何應(yīng)對有效氮的減少？這些研究既是挑戰(zhàn)，也是機遇。

將來建議從以下幾個方面開展氮恢復(fù)相關(guān)研究：其一，由于嚴格的環(huán)境空氣質(zhì)量標準，預(yù)計中國的氮沉降率和氧化態(tài)氮(NOx)與還原態(tài)氮(NHx)的比例將會下降。相比NOx沉降，NHx沉降對森林生態(tài)系統(tǒng)和生物多樣性的威脅更大。需關(guān)注NHx沉降對生態(tài)系統(tǒng)多樣性的影響，同時將森林生物多樣性與生態(tài)系統(tǒng)多功能性相結(jié)合，探討氮沉降降低背景下森林地上/地下生物群落驅(qū)動生態(tài)系統(tǒng)多功能性作用機制。其二，從區(qū)域尺度到全球尺度了解氮沉降的現(xiàn)狀以及氮沉降的未來變化對森林土壤和生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)和功能的影響，為全球氮循環(huán)時空變化規(guī)律提供新證據(jù)，并為減輕氮沉降的負面影響提供科學(xué)依據(jù)。其三，研究森林生態(tài)系統(tǒng)對氮沉降降低單因子及與全球變暖、CO2增加、降雨格局變化、干旱等多因子之間交互作用的響應(yīng)，探討森林生態(tài)系統(tǒng)對未來氣候變化情景的響應(yīng)與適應(yīng)機制。④加強森林生態(tài)系統(tǒng)對氮沉降區(qū)域趨勢的響應(yīng)研究。在氮沉降增加的地區(qū)，氮沉降增加對生態(tài)系統(tǒng)的影響需要進一步評估；在氮沉降減少的地區(qū)，未來需要更多地了解生態(tài)系統(tǒng)恢復(fù)的趨勢及相關(guān)機制。