李睿玉，王 煜，王亞男，何 兵，張 紅，馬丹煒

四川師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，四川 成都 610101

土荊芥不同發(fā)育期根際土壤養(yǎng)分、酶活及微生物數(shù)量的變化

李睿玉，王 煜，王亞男，何 兵，張 紅，馬丹煒*

四川師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，四川 成都 610101

采用盆栽試驗，通過比較土荊芥營養(yǎng)期和果期根際土壤中養(yǎng)分、土壤酶活和微生物數(shù)量的變化規(guī)律，明確土荊芥入侵對土壤生態(tài)系統(tǒng)的影響效應(yīng)，為進一步了解土荊芥入侵機理和制定防控措施提供理論依據(jù)。結(jié)果表明：（1）土荊芥入侵對土壤養(yǎng)分具有一定的影響。與對照相比，除了土荊芥營養(yǎng)期根際土壤總鉀的含量增加了12.26%外，所測其它土壤養(yǎng)分指標(biāo)均不同程度下降。其中，果期總鉀含量降低3.27%，營養(yǎng)期和果期的有機質(zhì)含量分別降低20.41%和1.22%、總氮含量分別降低27.87%和16.39%、總磷含量分別降低29.41%和14.71%、速效磷含量分別降低49.24%和34.69%、速效鉀含量分別降低76.65%和57.22%；（2）土荊芥的生長對土壤胞外酶具有一定的影響。與對照相比，營養(yǎng)期和果期土壤硝酸還原酶活性顯著升高（P＜0.05），分別升高了87.23%和137.23%；營養(yǎng)期的脲酶活性降低了45.92%，與對照差異顯著（P＜0.05）；營養(yǎng)期和果期根際土壤的蔗糖酶、酸性磷酸酶、過氧化氫酶活性的變化均未達到顯著程度（P＞0.05）；(3)土壤微生物數(shù)量隨著土荊芥生長而增加，但只有真菌數(shù)量與對照的差異達到顯著水平（P＜0.05），營養(yǎng)期和果期真菌數(shù)量分別增加32.11%和86.18%；（4）與果期相比，營養(yǎng)期土壤養(yǎng)分含量、土壤酶活性和微生物數(shù)量普遍較低，推測土荊芥生長初期通過降低土壤營養(yǎng)水平，抑制其周圍對營養(yǎng)水平要求較高的植物生長，以獲得競爭優(yōu)勢，而果期則通過釋放根系分泌物增加了土壤微生物數(shù)量和土壤酶活，使土壤養(yǎng)分回升，從而為其繁殖提供有利條件。

土荊芥；土壤養(yǎng)分；土壤酶活性；土壤微生物；發(fā)育期

土荊芥(Chenopodium ambrosioides L.)又名臭草、殺蟲芥、鵝腳草，為藜科藜屬一年生或多年生草本植物，原產(chǎn)熱帶美洲，現(xiàn)廣布于世界熱帶及溫帶地區(qū)。1864年在我國臺灣省臺北的淡水首次被采集，現(xiàn)已擴展至我國絕大多數(shù)省市，呈現(xiàn)出非常迅猛的擴張態(tài)勢，已成為我國危害極嚴重的入侵植物（徐海根和強勝，2004）。本研究室前期研究發(fā)現(xiàn)，土荊芥可以通過多條途徑向周圍環(huán)境釋放化感物質(zhì)，影響根細胞的有絲分裂過程，導(dǎo)致受體根細胞凋亡和氧化損傷，從而抑制了周圍植物的生長發(fā)育(王晶蓉等，2009；胡琬君等，2011；胡琬君等，2012）。微生物是土壤生態(tài)系統(tǒng)中最具活力的組成部分，土壤微生物數(shù)量直接影響土壤的生物化學(xué)活性及土壤養(yǎng)分的組成與轉(zhuǎn)化，是土壤肥力的重要指標(biāo)之一(Nannipieri等，2003；Rajkumar等，2010)。土壤酶活性常被作為土壤質(zhì)量的重要指標(biāo)，其活性的高低能反映土壤生物活性和土壤生化反應(yīng)強度（侯玉平等，2013），土壤酶主要來源于土壤微生物和植物根系的分泌物（劉蘋等，2013）。植物的生長對土壤生物的影響反過來又會影響植物的特性，這種植物–土壤反饋效應(yīng)在外來植物入侵過程中起著重要的作用（Suding等，2013）。入侵植物通過調(diào)節(jié)根際土壤養(yǎng)分的有效性，營造一個新的環(huán)境是物種競爭取勝的有效策略之一(Perry等，2004)。相對而言，人們對土荊芥入侵地土壤生態(tài)系統(tǒng)的影響關(guān)注較少。本研究采用盆栽試驗，研究了土荊芥不同發(fā)育期根際土壤營養(yǎng)成分、土壤酶活性、土壤微生物數(shù)量的變化，并采用綜合隸屬函數(shù)值全面地分析不同發(fā)育期土荊芥對土壤的綜合影響。旨在探討不同發(fā)育期土荊芥對土壤生態(tài)系統(tǒng)的入侵效應(yīng)，為深入研究土荊芥的入侵機制及防止其蔓延提供理論依據(jù)。

1 材料和方法

1.1 盆栽試驗與土壤樣品的采集

供試土壤采集于四川師范大學(xué)第三實驗大樓附近的撂荒地，土壤類型為紫色土。將土壤混勻后分裝于花盆（盆口直徑為24 cm，盆底直徑17 cm，高21 cm）中，然后將采自成都市雙流縣西南民族大學(xué)附近荒地、長勢一致的土荊芥幼苗（約高20 cm）移植到花盆中，每個花盆定植1棵幼苗，共10盆。以未栽植土荊芥幼苗的空白土壤為對照，共1盆。將以上花盆置于陽光充足的溫室中培養(yǎng)，每天定時澆水。

在供試植株的營養(yǎng)期（定植90 d左右），選取土荊芥植株長勢一致的花盆3盆，將土荊芥挖出，去掉非根際土，采用“抖根法”分別將根際土收集到3個滅菌的自封袋中，并做好標(biāo)記。每份土樣再分成2份，1份自然風(fēng)干后過100目篩，室溫保存用于土壤養(yǎng)分測定，另1份裝入無菌自封袋，4 ℃保存，用于土壤酶活性測定（一周內(nèi)測定完畢）及可培養(yǎng)微生物培養(yǎng)（收集土樣當(dāng)天即培養(yǎng)）。待土荊芥生長到果期（定植120 d左右）時，按照上述方法采集、保存和分析果期土荊芥根際土壤。

1.2 土壤養(yǎng)分含量的測定

參考鮑士旦（鮑士旦，2000）的方法測定土壤養(yǎng)分含量。土壤有機質(zhì)含量測定采用K2Cr2O7-H2SO4法；總氮測定采用凱氏定氮法；全磷和全鉀測定采用NaOH-熔融預(yù)處理，全磷含量測定用鉬銻抗比色法，全鉀含量測定用原子吸收分光光度計法；速效磷和速效鉀用TFC系列土壤化肥速測儀測定。

1.3 土壤酶活性的測定

脲酶、蔗糖酶和酸性磷酸酶活性的測定參考關(guān)松蔭（關(guān)松蔭，1986）的方法并稍加改進，用離心（5000 r·min-1，5 min）代替過濾。脲酶活性用苯酚鈉比色法測定，以24 h后100 g干土中NH4+–N的毫克數(shù)表示；蔗糖酶活性采用3,5–二硝基水楊酸比色法測定，以24 h后1 g干土生成葡萄糖毫克數(shù)表示；酸性磷酸酶的活性采用對硝基苯磷酸二鈉比色法，以1 g干土中的對硝基苯酚的微克數(shù)表示；硝酸還原酶活性測定采用武志杰（武志杰等，2008）的方法，以24 h后100 g干土生成NO2-N的毫克數(shù)表示；過氧化氫酶活性測定采用陳利軍（陳利軍等，2008）的方法，以1 h后1 g干土中水解的過氧化氫的毫克數(shù)表示。

1.4 土壤微生物數(shù)量的測定

稀釋平板計數(shù)法測定根際土壤中細菌、放線菌和真菌的數(shù)量。細菌采用牛肉膏蛋白胨瓊脂培養(yǎng)基在37 ℃下培養(yǎng)2 d，放線菌采用高氏1號瓊脂培養(yǎng)基在28 ℃下培養(yǎng)7 d，真菌采用馬丁氏培養(yǎng)基28 ℃下培養(yǎng)3 d。統(tǒng)計、記錄菌落數(shù)量并計算每克干土中的微生物數(shù)量（CFU·g-1干土）。

1.5 數(shù)據(jù)處理

數(shù)據(jù)用SPSS 17.0軟件進行單因素方差分析和LSD檢驗。應(yīng)用Fuzzy數(shù)學(xué)隸屬函數(shù)的方法對土荊芥不同發(fā)育期的影響進行綜合分析，用SPSS 17.0進行因子分析確定權(quán)重系數(shù)，然后在因子分析中對各指標(biāo)求因子載荷矩陣。各指標(biāo)的公因子方差百分比反映了其對總體變異的貢獻，作為各項指標(biāo)的權(quán)重值（董文濤等，2011）。用主成分分析方法篩選綜合指標(biāo)，由于土壤因子變化具有連續(xù)性質(zhì)，各評價指標(biāo)采用連續(xù)性質(zhì)的隸屬度函數(shù)，計算公式（張慶費等，1999）為：

其中，Q(xi)表示各土壤因子的隸屬度值，xij表示各因子值分別表示第i項因子中的最大值和最小值。

土荊芥對根際土壤養(yǎng)分、酶活性及微生物群落的綜合影響指數(shù)公式（何兵等，2013）為:

其中SQI代表土壤養(yǎng)分、土壤酶活性及微生物群落的綜合影響指數(shù)；iQ為各個評價指標(biāo)的隸屬函數(shù)值；iW為第i個評價指標(biāo)的權(quán)重；n為評價指標(biāo)數(shù)。

表1 土荊芥不同發(fā)育期對根際土壤養(yǎng)分的影響Table1 Effect of Chenopodium ambrosioides L. at different development stages on soil nutrient in the rhizosphere soil

2 結(jié)果與分析

2.1 不同發(fā)育期土荊芥根際土壤養(yǎng)分的特征

不同發(fā)育期土荊芥根際土壤養(yǎng)分狀況有所差異（表1），其中，有機質(zhì)、總氮、總磷、速效磷及速效鉀含量的變化趨勢為對照＞果期＞營養(yǎng)期。與對照相比，土荊芥根際土壤中有機質(zhì)的含量在營養(yǎng)期降低20.41%，而在果期降低了1.22%；總氮含量在營養(yǎng)期降低27.87%，在果期降低16.39%；總磷含量在營養(yǎng)期降低29.41%，在果期降低14.71%；速效磷含量在營養(yǎng)期降低49.24%，在果期降低34.69%；速效鉀含量在營養(yǎng)期降低76.65%，在果期降低57.22%。而總鉀含量的變化趨勢為營養(yǎng)期＞對照＞果期，即相對于對照組，總鉀含量在營養(yǎng)期增加12.26%，在果期降低3.27%；營養(yǎng)期根際土壤中，除總鉀水平顯著高于對照外（P＜0.05），其余養(yǎng)分水平均顯著低于對照（P＜0.05），果期根際土壤中，除有機質(zhì)和總鉀含量與對照差異不顯著外（P＞0.05），其余養(yǎng)分水平均顯著低于對照（P＜0.05）。整體來看，土荊芥的生長降低了土壤養(yǎng)分水平，營養(yǎng)期的這種降低土壤養(yǎng)分水平的效應(yīng)大于果期。

2.2 不同發(fā)育期土荊芥對根際土壤酶活性的影響

表2顯示，土荊芥的生長對根際土壤中蔗糖酶、酸性磷酸酶、過氧化氫酶影響不顯著（P＜0.05）。與對照相比，脲酶的活性在營養(yǎng)期顯著降低（P＜0.05），硝酸還原酶在果期和營養(yǎng)期都顯著增加（P＜0.05），營養(yǎng)期脲酶的活性僅僅為對照的54.08%，而果期和營養(yǎng)期的硝酸還原酶活性分別是對照的232.73%和187.23%。由此可見，土荊芥的生長對土壤N代謝影響明顯。

2.3 不同發(fā)育期的土荊芥根際土壤微生物數(shù)量的影響

隨著土荊芥生長進程，其根際土壤細菌、真菌和放線菌的數(shù)量逐漸增加（表3），其中，細菌和放線菌數(shù)量變化不顯著（P＞0.05），只有果期根際土壤中真菌的數(shù)量明顯高于對照和營養(yǎng)期（P＜0.05），分別是營養(yǎng)期和對照的1.41倍和1.86倍。

表2 土荊芥不同發(fā)育期對根際土壤酶活性的影響Table 2 Effect of Chenopodium ambrosioides L. at different development stages on soil enzymes activities in the rhizosphere soil

表3 土荊芥不同發(fā)育期對根際土壤微生物數(shù)量的影響Table 3 Effect of Chenopodium ambrosioides L. at different development stages on soil microbial communities in the rhizosphere soil

表4 土荊芥不同發(fā)育期對根際土壤影響的綜合評價Table 4 Comprehensive evaluation of effect of Chenopodium ambrosioides L. at different development stages on soil ecosystem by Subordinative function value

3 不同發(fā)育期的土荊芥對根際土壤綜合影響的比較

不同的測定指標(biāo)反映了土荊芥對土壤的影響，但一種指標(biāo)反映的土荊芥對土壤生態(tài)系統(tǒng)的影響具有片面性，并且每個指標(biāo)表示出的結(jié)果不盡一致。而采用綜合隸屬函數(shù)值能較全面地反映不同發(fā)育期土荊芥對土壤的綜合影響。從表4可見，對照和土荊芥分別在營養(yǎng)期和果期對土壤養(yǎng)分的綜合影響指數(shù)為：0.316、0.087和0.150，說明土荊芥入侵導(dǎo)致根際土壤養(yǎng)分含量的減少。其中，在營養(yǎng)期土壤養(yǎng)分含量最低，在果期含量稍有回升，但仍低于對照組。另外，對照和土荊芥分別在營養(yǎng)期和果期對土壤微生物數(shù)量和土壤酶活的影響指數(shù)均為：對照＜營養(yǎng)期＜果期。說明土荊芥入侵增加了微生物的數(shù)量，提高了土壤酶活，且在果期時微生物數(shù)量和土壤酶活性達最大值。綜合3個指標(biāo)，對照和土荊芥分別在營養(yǎng)期和果期對土壤生態(tài)系統(tǒng)的綜合影響指數(shù)分別為：0.396、0.389和0.681。說明土荊芥在營養(yǎng)期使土壤質(zhì)量退化，然而在果期又在一定程度上改善了土壤質(zhì)量。

4 討論

研究表明，成功入侵的外來植物會改變?nèi)肭值氐耐寥鲤B(yǎng)分平衡、土壤微生物群落和土壤酶活性，土壤環(huán)境的變化反過來會影響入侵種和土著種之間的競爭關(guān)系，從而增強了自身的競爭優(yōu)勢而成為優(yōu)勢種群。如黃頂菊(Flaveria bidentis)入侵顯著提高了有機質(zhì)、全氮、硝態(tài)氮和銨態(tài)氮的含量以及脲酶和酸性磷酸酶的活性，降低全磷和速效磷的含量，其影響程度隨著入侵程度而增強（張?zhí)烊鸬龋?010）；五爪金龍（Ipomoea cairica）的入侵明顯提高了其入侵地的全氮、堿解氮、全鉀及速效鉀含量，降低了總磷、速效磷及有機質(zhì)含量，且與土壤肥力密切相關(guān)的土壤蔗糖酶、脲酶、磷酸酶及硝酸還原酶4種酶活性均明顯升高（朱慧和吳雙桃，2012）；紫莖澤蘭（Ageratina adenophora）顯著提高了土壤有效氮、有效磷和有效鉀含量，顯著增加了細菌和真菌數(shù)量（李會娜等，2009）。并且隨著入侵植物的生長發(fā)育階段不同，對其根際土壤特性的影響有一定的差異；隨著刺萼龍葵(Solanum rostratum)的生長，其根際土壤真菌多樣性及土壤酶活性均發(fā)生改變，從生長初期到開花期土壤真菌多樣性顯著增加，蛋白酶、過氧化氫酶、轉(zhuǎn)化酶、脲酶和脫氫酶活性由生長初期到開花期均呈上升趨勢，多酚氧化酶活性呈下降趨勢，過氧化物酶活性先下降后升高(祝明煒等，2011)。本研究結(jié)果表明，土荊芥對土壤也具有上述入侵植物類似的影響。土荊芥入侵從營養(yǎng)期到果期生長階段整體降低了根際土壤中有機質(zhì)、總氮、全磷、速效磷和速效鉀的含量，且營養(yǎng)期根際土壤養(yǎng)分水平整體低于果期的。然而在營養(yǎng)期時顯著增加了總鉀含量；與土壤含氮化合物轉(zhuǎn)化有關(guān)的脲酶和硝酸還原酶（關(guān)松蔭，1986）活性在土荊芥不同發(fā)育期發(fā)生變化。營養(yǎng)期和果期的硝酸還原酶活性顯著高于對照。果期時脲酶活性顯著高于營養(yǎng)期，營養(yǎng)期脲酶活性僅為果期的53%，脲酶直接參與土壤中含氮有機化合物的轉(zhuǎn)化，在一定程度上反應(yīng)了土壤供氮水平狀況（孫艷艷等，2010），因此，土荊芥不同發(fā)育期對土壤氮代謝的影響存在差異；土荊芥入侵整體上增加了微生物數(shù)量，果期時真菌數(shù)量顯著增加。根據(jù)野外觀察土荊芥往往生長在貧瘠的荒地上，表明其利用營養(yǎng)物質(zhì)的能力較強。故推測土荊芥可能在入侵地生長的營養(yǎng)期階段通過降低土壤營養(yǎng)水平、分泌化感物質(zhì)改變土壤微生物群落結(jié)構(gòu)和土壤酶活性，使土壤質(zhì)量趨于貧瘠化。使環(huán)境變得不利于周圍植物的生長，從而壓制、排擠周圍對營養(yǎng)水平要求較高的植物。一旦占據(jù)生態(tài)位后，在果期時土荊芥便釋放一些根系分泌物為根際微生物提供營養(yǎng)物質(zhì)(吳林坤等，2014)，從而提高了根際土壤中微生物數(shù)量和土壤酶活性，使根際土壤養(yǎng)分得以逐步回升，確保了自身繁殖對養(yǎng)分的需求。由此可見，土荊芥在不同發(fā)育期的生態(tài)策略是不同的。目前普遍認為化感作用是外來植物成功入侵的機制之一（Cipollini等，2012），當(dāng)入侵植物擴展到一個新的領(lǐng)域時，可以通過揮發(fā)、根系分泌、殘株分解、淋溶等途徑向周圍環(huán)境釋放化感物質(zhì)，這些化感物質(zhì)絕大多數(shù)最終會進入土壤中（王朋等，2008；侯玉平等，2013）。土荊芥對土壤生態(tài)系統(tǒng)的影響，是否是其化感作用的結(jié)果，尚待本研究室后續(xù)研究進一步證實。

5 結(jié)論

土荊芥入侵過程中，改變了土壤微生物群落結(jié)構(gòu)和土壤酶活性，降低土壤營養(yǎng)水平。土荊芥營養(yǎng)生長期可能通過降低土壤養(yǎng)分水平，從而排擠周圍對營養(yǎng)水平較高的植物，但當(dāng)其占據(jù)生態(tài)位后，便釋放根系分泌物為根際微生物提供營養(yǎng)物質(zhì)，提高了根際土壤中微生物數(shù)量和土壤酶活，使根際土壤養(yǎng)分得以逐步回升，以滿足自身繁殖對養(yǎng)分的需求。

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Changes of Soil Nutrient, Soil Enzymes Activities and Microbial Communities in Rhizosphere Soil of Chenopodium Ambrosioides L. at Different Development Phases

LI Ruiyu, WANG Yu, WANG Yanan, HE Bing, ZHANG Hong, MA Danwei*
College of Life Science, Sichuan Normal University, Chengdu 610101, China

A pot experiment was used to study the effects of Chenopodium ambrosioides L. on soil ecosystem, through the variations of soil nutrient, soil extracellular enzymes activities and microbial communities in rhizosphere soil at its nutrient phase and fruiting stage. The results may help us further understand the invasion mechanism of C. ambrosioides and provide theoretical basis for the prevention and control measures. The results showed that：(1) The invasion of C. ambrosioides had certain effects on soil nutrients. Compared with the control group, except that the content of total K in rhizosphere soil of C. ambrosioides at nutrient phase was increased by 12.26%, the other soil nutrient indexes were decreased in varying degrees. Of which, the content of total K were decreased 3.27% at fruit phase; total organic matter at nutrient phase and fruit phase were decreased by 20.41% and 1.22%, respectively; total nitrogen at nutrient phase and fruit phase were decreased by 27.87% and 16.39%, respectively; total P at nutrient phase and fruit phase were decreased by 29.41% and 14.71%, respectively; available P at nutrient phase and fruit phase were decreased by 49.24% and 34.69%, respectively; available K at nutrient phase and fruit phase were decreased by 76.65% and 57.22%, respectively; (2)The invasion of C. ambrosioides also had influences on the soil extracellular enzymes. Compared with the control group, the activity of soil nitrate reductase at nutrient phase and fruit phase had a significant increase (P＜0.05) that were increased by 87.23% and 137.23% respectively; Urease activity at nutrient phase reduced by 45.92% compared with the control group, which was a dramatic drop (P＜0.05); The variations of activities of invertase, acid phosphatase and catalase in rhizosphere soil at nutrient phase and fruit phase did not have obvious differences (P＞0.05); (3) The soil microbial population was increasing along with the growth of C. ambrosioides, but only the amount of fungi had significant difference with the control group (P＜0.05). The amount of fungi at nutrient phase and fruit phase increased by 32.11% and 86.18% respectively; (4) Soil nutrient content, soil enzyme activity and the microbial population at nutrient phase were generally lower compared with the fruit phase. We speculated that at the early growth stage of C .ambrosioides, it inhibited the growth of surrounding plants which needs higher nutrition by reducing the soil nutrient, to improve its competitive advantage. Later at the fruit phase, the root exudates of C. ambrosioides may release into the soil to enhance the amount of soil microbe and activities of soil enzyme, which caused the recovery of rhizosphere soil nutrient and therefore provided favorable conditions for its breeding.

Chenopodium ambrosioides L.; soil nutrient; soil enzymes activities; soil microbial communities; development phase

Q948

A

1674-5906（2014）09-1526-05

李睿玉，王煜，王亞男，何兵，張紅，馬丹煒. 土荊芥不同發(fā)育期根際土壤養(yǎng)分、酶活及微生物數(shù)量的變化[J]. 生態(tài)環(huán)境學(xué)報, 2014, 23(9): 1526-1530.

LI Ruiyu, WANG Yu, WANG Yanan, HE Bing, ZHANG Hong, MA Danwei. Changes of Soil Nutrient, Soil Enzymes Activities and Microbial Communities in Rhizosphere Soil of Chenopodium Ambrosioides L. at Different Development Phases [J]. Ecology and Environmental Sciences, 2014, 23(9): 1526-1530.

國家自然科學(xué)基金項目（31370549）；四川省教育廳重點項目（13ZA0143；13ZA0144）

李睿玉（1989年生），女，碩士研究生，主要從事細胞生物學(xué)和入侵植物化感作用的研究。Email：liruiyu2012@126.com *通信作者：馬丹煒，教授，碩士生導(dǎo)師，主要從事入侵植物化感作用的研究。Email：danwei10ma@163.com

2014-07-15