林小姣，石緒根

（1.山東省威海市文登區(qū) 園林綠化工程處，山東 威海 264400；2.江西農(nóng)業(yè)大學 農(nóng)學院，江西 南昌 330045）

茉莉酸(jasmonic acid，JA)是植物中廣泛存在的化合物，它與茉莉酸甲酯（MeJA）及其他衍生物，統(tǒng)稱為茉莉酸類化合物（JAs）。茉莉酸是植物防御反應的一種重要信號分子，在植物抵抗昆蟲侵襲和機械損傷的過程中發(fā)揮著重要作用[1-2]。在植物受到損傷之后，可以誘導茉莉酸的產(chǎn)生，從而誘導植物的直接和間接防御反應。直接防御是指誘導植物產(chǎn)生防御蛋白，如酶抑制劑等，從而對害蟲取食和生長發(fā)育產(chǎn)生直接的影響；間接防御是指誘導植物揮發(fā)物的改變，如萜類物質(zhì)等，導致昆蟲趨向性改變或者吸引害蟲天敵。

隨著害蟲對農(nóng)藥產(chǎn)生抗性的問題日趨嚴重，利用植物激素來防治害蟲得到了廣泛關注，應用外源的茉莉酸來防治害蟲也成為一種有效的防治手段。

1 茉莉酸在植物體內(nèi)的合成

茉莉酸的生物合成開始于α-亞麻酸（linolenic acid），在質(zhì)體中在脂氧合酶 （lipoxygenase）作用下轉化為氫過氧化亞麻酸（13-hydroperoxylinolenic acid），之后在丙二烯氧化物合成酶AOS（allene oxide synthase）和后繼的丙二烯氧化物環(huán)化酶AOC（allene oxide cyclase）的催化作用下生成12-氧-植物二烯酸（12-oxo-phytodienoic acid），進入細胞質(zhì)后，經(jīng) 12-氧-植物二烯酸還原酶（OPR）作用，再經(jīng)過還原以及三次 β氧化產(chǎn)生了(-)-7-iso-JA，然后生成茉莉酸，并衍生出甲基茉莉酸等茉莉酸鹽[3-4]。

2 茉莉酸誘導的直接防御

茉莉酸是植物防御反應的重要信號物質(zhì)，害蟲取食的過程中會引起植物體內(nèi)的茉莉酸水平產(chǎn)生不同程度的變化。最近的研究表明，西花薊馬(Frankliniella occidentalis)取食能夠誘導與茉莉酸相關的基因表達[5]，而煙粉虱(Bemidia tabaci)取食后能夠降低植物體內(nèi)的茉莉酸含量和基因表達量[6-7]。雖然害蟲取食之后植物體內(nèi)的茉莉酸含量會隨之發(fā)生顯著的變化，但是茉莉酸對植物上害蟲的影響通常不是直接實現(xiàn)的，而是由茉莉酸誘導植物產(chǎn)生與抗蟲性相關的化合物而起間接作用的。

茉莉酸能誘導植物體內(nèi)的蛋白酶抑制劑活性[1,8]，從而抵御害蟲取食[9-10]。昆蟲取食后，植物的酶抑制劑會與昆蟲腸道內(nèi)的蛋白水解酶進行特異性結合，從而能抑制昆蟲腸道中的蛋白水解酶活性，降低害蟲的體重，減緩害蟲生長速率，對害蟲取食產(chǎn)生不利影響。王琪等[11]發(fā)現(xiàn)落葉松毛蟲(Dendrolimus superans)取食能夠顯著誘導植物蛋白酶抑制劑的活性，且誘導程度均大于剪葉損傷誘導，相似的試驗結果在許多植物中都已有報道[12-13]。外源茉莉酸處理能夠增加酶抑制劑的活性，處理后的煙草(Nicotiana tabacum)葉片中蛋白酶抑制劑的量為對照的16.6倍，處理后的苜蓿(Artemisia tridentate)葉片中酶抑制劑的量增加為對照的11.7倍[8]。

茉莉酸合成路徑中的相關酶活性也會受到茉莉酸的影響，如脂氧合酶（Lipoxygenase, LOX）。昆蟲取食番茄(Lycopersicon esculentum)葉片后，會導致LOX活性迅速升高，從而使甜菜夜蛾(Spodoptera exiguaHiibner)的發(fā)育速度減緩，這是由于LOX破壞了甜菜夜蛾的重要營養(yǎng)物質(zhì)不飽和脂肪酸[14]。亞麻的AOS是一個 SOKDa的血紅素蛋白，過量表達亞麻 AOS的轉基因煙草其內(nèi)源茉莉酸的水平增加[15]，這也為AOS在茉莉酸生物合成過程中的調(diào)控作用提供了依據(jù)。

多酚氧化酶（PPO）也是與茉莉酸途徑相關的重要物質(zhì)，是茉莉酸誘導合成的防御酶之一。該酶是一種主要的抗營養(yǎng)蛋白，能夠氧化酚類物質(zhì)，生成一種具有活性的分子醌，可以和多種物質(zhì)產(chǎn)生交互作用。在昆蟲取食植物的過程中，多酚氧化酶可與酚類底物結合，導致生成的醌類物質(zhì)將昆蟲所需的必需氨基酸烷基化，使昆蟲不能充分利用營養(yǎng)[8]。外源MeJA能誘導番茄、煙草和白楊樹(Populus alba)產(chǎn)生大量的PPO[16]。用外源JA誘導番茄植株后，葉片中PPO的量大約增加了1倍[17]。將純化的PPO和底物相混合，施于番茄上之后，害蟲的生長受到明顯抑制，證明PPO在番茄抗害蟲的防御體系中起到了重要作用[18]。

3 茉莉酸誘導的間接防御

植物在受到損傷或是被害蟲攻擊后會釋放出大量的揮發(fā)性物質(zhì)，對害蟲產(chǎn)生趨避作用，所釋放的揮發(fā)物種類和數(shù)量都會隨著不同的害蟲取食發(fā)生明顯的變化。這些揮發(fā)物的合成是與茉莉酸的產(chǎn)生有密切關系的，利用外源茉莉酸處理也可誘導產(chǎn)生類似的揮發(fā)物[19]。外源處理的揮發(fā)物組分與害蟲取食后誘導產(chǎn)生的化學物質(zhì)的基本成分相類似，主要為單萜烯或倍半萜烯[20]，但外源茉莉酸處理與害蟲為害誘導揮發(fā)物在具體組成上不完全相同[21]，且兩者誘導揮發(fā)物的釋放速率也是不一致的[16]。

茉莉酸誘導產(chǎn)生的揮發(fā)性的有機物質(zhì)可以引誘害蟲的寄生性天敵，起到間接控制害蟲的作用。Dicke等[20]利用外源茉莉酸處理金甲豆(Phaseolus lunatus)，誘導產(chǎn)生的揮發(fā)性有機物吸引了二斑葉螨(Tetranychus urticae)的捕食性天敵智利小植綏螨(Phytoseiulus persimilis)，并且發(fā)現(xiàn)，用外源茉莉酸處理的金甲豆對天敵的吸引數(shù)量要顯著多于對照對天敵的吸引。Gols等[21]應用外源茉莉酸處理扶郎花(Gerbera jamesonii)，誘導其產(chǎn)生的揮發(fā)性有機化合物，吸引了二斑葉螨的捕食性天敵智利小植綏螨。很多研究已經(jīng)證明了外源茉莉酸處理誘導的揮發(fā)物對天敵的吸引作用[22-23]。

將茉莉酸處理和害蟲危害后植物所釋放的揮發(fā)物進行比較，90%的揮發(fā)物是兩種處理都能夠釋放的，僅有幾種是害蟲危害或茉莉酸處理的葉片所獨有的。研究幾種害蟲危害的大丁草(Gerbera anandria)和番茄釋放的揮發(fā)物也發(fā)現(xiàn)，不同害蟲危害同一種植物可能會導致植物釋放非常相似的揮發(fā)物，這表現(xiàn)出植物被誘導的揮發(fā)物在種類和數(shù)量上的普遍性，它們絕大部分是通過茉莉酸途徑來調(diào)節(jié)的，因此對天敵的吸引具有廣譜性[24]。因此，外源茉莉酸處理誘導的植物揮發(fā)物，在天敵的寄主選擇行為中起著非常重要的向導作用。

4 外源茉莉酸對害蟲的作用

近年來，外源茉莉酸處理作為一種控制害蟲的有效手段而受到了廣泛關注。外源茉莉酸處理過的植物能夠抑制害蟲的生長，害蟲常見的表現(xiàn)為拒食和體重減輕。Abe等[25]研究發(fā)現(xiàn)外源茉莉酸處理增加了擬南芥(Arabidopsis thaliana)對西花薊馬的抗性，降低了西花薊馬的產(chǎn)卵量和種群密度，同時也降低了植物對西花薊馬的吸引作用。外源茉莉酸處理的水稻(Oryza sativa)對褐飛虱(Nilaparvata lugensSt?l)也有明顯的控制效果，在處理水稻上的褐飛虱表現(xiàn)為壽命縮短，卵孵化率降低[26]。在番茄上施用外源茉莉酸可以增加多酚氧化酶和酶抑制劑的活性，降低甜菜夜蛾(Spodoptera exigua)的適合度[27]。在棉花(Gossypium spp)、煙草和馬鈴薯(Solanum tuberosum L.)上也證明了外源茉莉酸處理誘導植物抗性對害蟲的控制作用[28-31]。

外源茉莉酸對害蟲的作用機理可從兩個方面分析。一是外源茉莉酸對植物中LOX和PPO等關鍵酶的促活作用。LOX是一種參與茉莉酸形成和誘導抗性信息傳遞有關的關鍵酶，而PPO的活性與植物的抗蟲作用有密切關系。JA或MeJA處理的植物能夠激活防御基因，從而導致代謝途徑的各種酶活性變化，最終產(chǎn)生多種有毒的物質(zhì)影響害蟲取食[32-33]。Avdiushko等證明外源 MeJA處理普通煙草后，誘導其葉片的LOX活性增加，最終抑制害蟲生長[34]。Cipollini等應用外源JA處理番茄后，誘導番茄葉片中的PPO活性增加，在其上取食的煙草天蛾(Manduca sexta)幼蟲的生長受到抑制[35]。另一方面是JA和MeJA可以誘導植物體內(nèi)蛋白酶抑制劑（PI）的增加和干擾昆蟲中腸內(nèi)各種蛋白酶間的協(xié)調(diào)性，從而造成害蟲拒食和體重減輕[36]。

5 小結和展望

茉莉酸是一種重要的植物抗性誘導劑。外源茉莉酸和茉莉酸甲酯的應用能夠顯著誘導植物抗性，產(chǎn)生直接和間接的防御反應，從而導致植物代謝的重新構建，產(chǎn)生一系列的防御蛋白及次生物質(zhì)，甚至誘導形成復雜的防御結構，對植物-害蟲-天敵三級營養(yǎng)關系產(chǎn)生影響。此外，茉莉酸還能夠改變植物自身結構、體表毛狀體或化學特性來改變天敵對害蟲的捕食或寄生，從而間接影響害蟲種群。研究表明，適宜濃度的外源茉莉酸處理植物不會影響植物本身生長發(fā)育和植物產(chǎn)量，而且可以使植株獲得抗性[26,37]。雖然茉莉酸對昆蟲的作用早在19世紀已有很多研究，但是茉莉酸對昆蟲的作用機制仍不清楚。隨著分子生物學的發(fā)展，對茉莉酸作用方式逐漸有了深入研究，這將幫助我們深入認識茉莉酸在植物對害蟲抗性中的作用。茉莉酸類植物激素將成為控制害蟲的一種重要手段，具有廣闊的應用前景。

[1]Turner J G, Ellis C, Devoto A.The jasmonate signal pathway[J].Plant Cell, 2002, 14: 153-164.

[2]Wasternack C, Hause B.Jasmonates and octadecanoids: signals in plant stress responses and development[J].Progress in Nucleic Acid Research and Molecular Biology, 2002, 72: 165-221.

[3]Vick B A, Zimmerman D C.The biosynthesis of jasmonic acid: a physiological role for plant lipoxygenase[J].Biochemical and Biophysical Research Communications, 1983, 111(2): 470-477.

[4]吳勁松，種康.茉莉酸作用的分子生物學研究[J].植物學通報, 2002, 19(2): 164-170．

[5]Abe H, Ohnishi J, Narusaka M, et al.Function of jasmonate in response and tolerance of Arabidopsis to thrip feeding[J].Plant and Cell Physiology, 2008, 49(1): 68-80.

[6]Shi X B, Pan H P, Xie W, et al.Three-way interactions between the tomato plant, tomato yellow leaf curl virus, and the whiteflyBemisia tabacifacilitate virus spread[J].Journal of Economic Entomology (accepted)

[7]Zhang P J, Li W D, Huang F, et al.Feeding by whiteflies suppresses downstream jasmonic acid signaling by eliciting salicylic acid signaling[J].Journal of Chemical Ecology, 2013, 39(5): 612-619.

[8]Farmer E E, Ryan C A.Interplant communication: airborne methyl jasmonate induces synthesis of proteinase inhibitors in plant leaves[J].Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 1990, 87(19): 7713-7716.

[9]Green T R, Ryan C A.Wound-induced proteinase inhibitor in plant leaves: a possible defense mechanism against insects[J].Science, 1972, 175(4023): 776-777.

[10]Thaler J S, Karban R, Ullman D E, et al.Cross-talk between jasmonate and salicylate plant defense pathways: effects on several plant parasites[J].Oecologia, 2002, 131(2): 227-235.

[11]王琪, 嚴善春, 王艷軍, 等.剪葉及昆蟲取食對興安落葉松蛋白酶抑制劑的影響[J].昆蟲學報, 2008, 51(8): 798-803．

[12]Haruta M, Major I T, Christopher M E, et al.A Kunitz trypsin inhibitor gene family from trembling aspen (Populus tremuloidesMichx.): cloning, functional expression, and induction by wounding and herbivory[J].Plant Molecular Biology,2001, 46(3): 347-359.

[13]Lawrence S D, Novak N G.Maize genes induced by herbivory and volicitin[J].Journal of Chemical Ecology, 2004, 30(12):2543-2557.

[14]Constable J V H, Litvak M E, Greenberg J P, et al.Monoterpene emission from coniferous trees in response to elevated CO2concentration and climate warming[J].Global Change Biology, 1999, 5: 255-267.

[15]Harms K, Atzorn R, Brash A, et al.Expression of a flax allene oxide synthase cDNA leads to increased endogenous jasmonic acid (JA) levels in transgenic potato plants but not to a corresponding activation of JA-responding genes[J].Plant Cell, 1995,7(10): 1645–1654.

[16]Constabel C P, Ryan C A.A survey of wound- and methyl jasmonate-induced leaf polyphenol oxidase in crop plants[J].Phytochemistry, 1998, 47(4): 507-511.

[17]Thaler J S.Effect of jasmonate-induced plant responses on the natural enemies of herbivores[J].Journal of Animal Ecology,2002, 71: 141-150.

[18]Felton G W, Donato K, Del Vecchio R J, et al.Activation of plant foliar oxidases by insect feeding reduces nutritive quality of foliage for noctuid herbivores[J].Journal of Chemical Ecology, 1989, 15(12): 2667-2694.

[19]徐偉, 嚴善春.茉莉酸在植物誘導防御中的作用[J].生態(tài)學報, 2005, 25(8): 2074-2083．

[20]Dicke M, Gols R, Ludeking D, et al.Jasmonic acid and herbivory differentially induce carnivore-attracting plant volatiles in lima bean plants[J].Journal of Chemical Ecology, 1999, 25(8): 1907-1922.

[21]Gols R, Posthumus M A, Dicke M.Jasmonic acid induces the production of gerbera volatiles that attract the biological control agentPhytoseiulus persimilis[J].Entomologia Experimentalis et Applicata, 1999, 93(1): 77-86.

[22]桂連友, 劉樹生, 陳宗懋.外源茉莉和茉莉酸甲酯誘導植物抗蟲作用及其機理[J].昆蟲學報, 2004, 47(4): 507-514．

[23]李勁, 蕭浪濤, 藺萬煌.植物內(nèi)源茉莉酸類生長物質(zhì)研究進展[J].湖南農(nóng)業(yè)大學學報, 2002, 28(1): 78-83．

[24]Dicke M, Takabayashi J, Posthumus M A, et al.Plant-phytoseiid interactions mediated by herbivore-induced plant volatiles:variation in production of cues and in responses of predatory mites[J].Experimental & Applied Acarology, 1998, 22(6):311-333.

[25]Abe H, Shimoda T, Ohnishi J, et al.Jasmonate-dependent plant defense restricts thrips performance and preference[J].BMC Plant Biology, 2009, 9: 97.

[26]Senthil-Nathan S, Kalaivani K, Choi M Y, et al.Effects of jasmonic acid-induced resistance in rice on the plant brownhopper,Nilaparvata lugensSt?l (Homoptera: Delphacidae)[J].Pesticide Biochemistry and Physiology, 2009, 95(2): 77-84.

[27]Thaler S, Stout M, Karban R, et al.Exogenous jasmonates simulate insect wounding in tomato plants (Lycopersicon esculentum) in the laboratory and field[J].Journal of Chemical Ecology, 1996, 22: 1767-1781.

[28]Barbosa M A G, Laranjeira D, Coelho R S B.Physiological cost of induced resistance in cotton plants at different nitrogen levels [J].Summa Phytopathology, 2008, 34(4): 338-342.

[29]Von Dahl C, Baldwin I T.Methyl jasmonate and cis-jasmone do not dispose of the herbivore-induced jasmonate burst in Nicotiana attenuate[J].Physiologial Plantatum, 2004, 120 (3): 474-481.

[30]Thaler J S.Induced resistance in agricultural crops: effects of jasmonic acid on herbivory and yield in tomato plants[J].Environmental Entomology, 1999, 28(1): 30-37.

[31]Il’inskayal L I, Chalenko1 G I, Perekhod E A, et al.Effect of methyl jasmonate on arachidonic acid-induced resistance of potato to late blight[J].Applied Biochemistry and Microbiology, 2000, 36(2): 181-186.

[32]Kessler A, Baldwin I T.Plant responses to insect herbivory: the emerging molecular analysis[J].Annual Review of Plant Biology, 2002, 53: 299-328.

[33]Weber H.Fatty acid-derived signals in plants[J].Trends in Plant Science, 2002, 7(5): 217-224.

[34]Avdiushko S A, Brown G C, Dahlman D L, et al.Methyl jasmonate exposure induces insect resistance in cabbage and tobacco[J].Environmental Entomology, 1997, 26(3): 642-654.

[35]Cipollini D F J R, Redman A M.Age-dependent effects of jasmonic acid treatment and wind exposure on foliar oxidase activity and insect resistance in to mato[J].Journal of Chemical Ecology, 1999, 25(2): 271-281.

[36]桂連友, 陳宗懋, 劉樹生.外源茉莉酸甲酯處理茶樹對茶尺蠖幼蟲生長的影響[J].中國農(nóng)業(yè)科學, 2005, 38(2):302-307.

[37]Black C A, Karban R, Godfrey L D, et al.Jasmonic acid: a vaccine against leafminers (Diptera: Agromyzidae) in celery[J].Environmental Entomology, 2003, 32(5): 1196-1202.