多異瓢蟲與七星瓢蟲、大草蛉不同蟲態(tài)間的集團內(nèi)捕食

阿力甫·那思爾，祖母拉提·阿布都熱依木，熱依曼·阿迪，孟 玲，李保平,*

(1. 南京農(nóng)業(yè)大學(xué)植物保護學(xué)院，農(nóng)作物生物災(zāi)害綜合治理教育部重點實驗室， 南京 210095；2. 新疆師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院， 烏魯木齊 830054)

多異瓢蟲與七星瓢蟲、大草蛉不同蟲態(tài)間的集團內(nèi)捕食

阿力甫·那思爾1,2，祖母拉提·阿布都熱依木2，熱依曼·阿迪2，孟 玲1，李保平1,*

(1. 南京農(nóng)業(yè)大學(xué)植物保護學(xué)院，農(nóng)作物生物災(zāi)害綜合治理教育部重點實驗室， 南京 210095；2. 新疆師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院， 烏魯木齊 830054)

多異瓢蟲、七星瓢蟲和大草蛉是控制蚜蟲重要的廣譜捕食性天敵昆蟲，為明確這些昆蟲間的集團內(nèi)捕食效應(yīng)與個體發(fā)育階段的關(guān)系，觀察了多異瓢蟲與七星瓢蟲、大草蛉各蟲態(tài)(蛹除外)之間的集團內(nèi)捕食效應(yīng)。設(shè)置30個蟲態(tài)(蟲齡)組合處理，于溫室盆栽棉花(無蚜蟲)上接種等量的試蟲，觀察24 h后的存活數(shù)量。結(jié)果表明，當參與雙方的蟲態(tài)不同時，晚期蟲態(tài)的存活數(shù)量顯著大于早期蟲態(tài)；當參與雙方的幼蟲齡期不同時，高齡幼蟲的存活數(shù)量顯著大于低齡幼蟲；成蟲對卵、1齡和4齡幼蟲的捕食程度隨蟲齡增大而呈拋物線增大，存在顯著的二次函數(shù)關(guān)系。當參與雙方的蟲態(tài)(齡)相同時，多異瓢蟲成蟲的存活數(shù)量顯著小于七星瓢蟲，但大于大草蛉成蟲；多異瓢蟲幼蟲(1齡和4齡)的存活數(shù)量顯著小于大草蛉，而與七星瓢蟲沒有顯著差異。研究結(jié)果說明，在沒有集團外獵物(蚜蟲)存在的情況下，多異瓢蟲與七星瓢蟲、大草蛉之間的集團內(nèi)捕食效應(yīng)只在參與者的蟲態(tài)或蟲齡不同時取決于發(fā)育階段，而當參與者蟲態(tài)或蟲齡相同時，還取決于其他因素。

集團內(nèi)捕食；食蚜天敵；生活期；種間互作；生物防治

集團內(nèi)捕食(Intraguild predation，IGP)指享有共同獵物的捕食者種間捕食或致死現(xiàn)象[1]，包含捕食性動物、寄生性昆蟲和病原菌等[2]，參與者分別稱為“集團內(nèi)捕食者”和“集團內(nèi)獵物”。由于其廣泛存在于捕食性動物中而在群落營養(yǎng)結(jié)構(gòu)中發(fā)揮著重要作用[3]；由于其廣泛存在于害蟲的天敵群落中而在害蟲生物防治實踐中亦具有重要意義[4]。對昆蟲群落中集團內(nèi)捕食的研究發(fā)現(xiàn)，有多種因素可能影響集團內(nèi)捕食效應(yīng)(程度、方向和對稱性)，包括參與者自身的生物學(xué)特征和生理狀態(tài)以及相關(guān)植物特征的環(huán)境因素等[4- 7]。

蚜蟲分布廣泛，是重要的農(nóng)業(yè)害蟲，其捕食性和寄生性天敵昆蟲多樣性非常豐富，其中12個科涉及集團內(nèi)捕食[6]。因此，國際上常以食蚜天敵為對象開展集團內(nèi)捕食研究[7]。然而，國內(nèi)罕有對集團內(nèi)捕食的研究[5]，僅見王甦等[8]在培養(yǎng)皿內(nèi)觀察了3種瓢蟲的1齡幼蟲捕食卵以及4齡幼蟲間的集團內(nèi)捕食。雖然已知多種因素可能影響食蚜天敵的集團內(nèi)捕食效應(yīng)，但大多數(shù)研究認為參與者的發(fā)育階段或體型大小的影響最大，在同一類昆蟲中體型大小與發(fā)育階段是統(tǒng)一的(因為體型隨發(fā)育進行而增大)。對此，Lucas[6]提出了一個定性描述集團內(nèi)捕食效應(yīng)與發(fā)育階段關(guān)系的圖解模型，該模型認為完全變態(tài)食蚜捕食性昆蟲易被捕食的風(fēng)險隨其個體發(fā)育進程而逐漸減小。根據(jù)該模型預(yù)測，成蟲對早期蟲態(tài)(卵、幼蟲、蛹)的集團內(nèi)捕食強度的增速隨集團內(nèi)獵物的個體發(fā)育進程而放緩，符合二次多項式回歸模型(拋物線)。本研究有兩個目的：一是檢驗Lucas的圖解模型是否能夠解釋發(fā)生在新疆干旱區(qū)環(huán)境中的棉蚜主要捕食性天敵昆蟲中的潛在集團內(nèi)捕食效應(yīng)；二是初步明確強勢的集團內(nèi)捕食者，為進一步評估棉蚜的優(yōu)勢天敵提供參考依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 材料

供試食蚜捕食性天敵為多異瓢蟲(Hippodamiavariegate(Goeze))、七星瓢蟲(CoccinellaseptempunctataL.)和大草蛉(Chrysopapallens(Rambur))。棉蚜(AphisgossypiiGlover)是新疆棉區(qū)的主要害蟲[9- 10]，供試3種捕食性天敵是棉田的優(yōu)勢種群，對棉蚜猖獗發(fā)生發(fā)揮著重要的抑制作用[11- 12]。供試蟲源采自烏魯木齊市郊的農(nóng)田，帶回溫室內(nèi)接在有棉蚜的盆栽棉株(“新陸早1號”品種，全營養(yǎng)液培養(yǎng))上進行飼養(yǎng)繁殖，待發(fā)育到特定蟲態(tài)(脫皮48 h后)供試。為增強試蟲的捕食動機，測試前饑餓24 h。

1.2 試驗方法

分別進行2組集團內(nèi)捕食試驗，即七星瓢蟲與多異瓢蟲、大草蛉與多異瓢蟲。各種昆蟲分別選用卵、1齡幼蟲、4齡幼蟲和成蟲等蟲態(tài)進行相互組配，由于預(yù)備觀察試驗中發(fā)現(xiàn)蛹通常不被捕食，故未選用蛹；將2種捕食性昆蟲的不同蟲態(tài)配對組合成30個處理(排除兩種昆蟲的卵組合)。將上述組合相同數(shù)量(每種蟲態(tài)30頭)的參與者釋放到紗網(wǎng)罩籠內(nèi)的盆栽棉花植物上，將卵按5個為1組放在植株上層的葉表，以模擬自然環(huán)境中常見的著卵方式；將幼蟲和成蟲直接放置在植株上層的葉表。于24 h后檢查植株上和罩籠內(nèi)壁上的殘留數(shù)量(即存活數(shù)量)。試驗在溫室中進行，環(huán)境溫度(25±1)℃，相對濕度70%—80%，自然光照。每處理重復(fù)5次。

1.3 數(shù)據(jù)分析

采用二次多項式回歸模型擬合成蟲捕食強度與幼期蟲態(tài)(卵、低齡和高齡幼蟲)的關(guān)系；分析前對存活個體數(shù)量(+ 0.1以避免出現(xiàn)0值)進行自然對數(shù)轉(zhuǎn)換，以滿足正態(tài)分布和方差齊次性的假定。在分析高齡對低齡或較低蟲態(tài)以及相同蟲態(tài)間的集團內(nèi)捕食作用時，由于參與雙方共存于同一環(huán)境而非完全獨立，故采用非參數(shù)Wilcox成對測驗比較存活個體數(shù)量。數(shù)據(jù)分析用R軟件[13]。

2 結(jié)果與分析

2.1 多異瓢蟲與七星瓢蟲的集團內(nèi)捕食效應(yīng)

二次多項式回歸模型分析表明，多異瓢蟲成蟲對七星瓢蟲幼期蟲態(tài)的捕食程度與被捕食者蟲態(tài)增長而增大(圖1)，存在顯著的二次函數(shù)關(guān)系(表1))。七星瓢蟲成蟲對多異瓢蟲幼期蟲態(tài)的捕食程度也隨被捕食者蟲態(tài)增大而逐漸增大(圖1)，存在顯著的二次函數(shù)關(guān)系(表1)。

圖1 七星瓢蟲和多異瓢蟲之間成蟲與幼期各蟲態(tài)的集團內(nèi)捕食Fig.1 Intraguild predation of adults on earlier stages between C. septempunctata and H. variegata 短柄代表標準誤Bars indicate one standard error of the mean；* 表示5%水平差異顯著

Table 1 Parameter estimates of polynomial regression model fit to predation of adults on the other life stages betweenH.variegataandC.septempunctata

參與者Antagonist變量Variable估計值Estimate標準誤StderrortP多異瓢蟲成蟲與七星瓢蟲幼期蟲態(tài)截距1.980.1810.74<0.001H.variegata(Hv)adultand早期蟲態(tài)(線性)2.250.327.08<0.001C.septempunctata(Cs)earlierstage早期蟲態(tài)(二次曲線)-0.910.32-2.860.006擬優(yōu)度Goodnessoffit:R2adj=0.44,F2,69=29.15,P<0.001七星瓢蟲成蟲與多異瓢蟲幼期蟲態(tài)截距1.620.1016.05<0.001CsadultandHvearlierstage早期蟲態(tài)(線性)3.210.1818.15<0.001早期蟲態(tài)(二次曲線)-1.680.17-9.69<0.001擬優(yōu)度Goodnessoffit:R2adj=0.84,F2,69=189.90,P<0.001

七星瓢蟲卵的存活數(shù)量顯著低于多異瓢蟲的1齡或4齡幼蟲；多異瓢蟲的卵存活數(shù)量顯著低于七星瓢蟲的1齡或4齡幼蟲(圖2)。在低齡(1齡)與高齡(4齡)組合中，七星瓢蟲高齡幼蟲的存活數(shù)量顯著大于多異瓢蟲低齡幼蟲；多異瓢蟲的高齡幼蟲存活數(shù)量顯著大于七星瓢蟲的低齡幼蟲(圖3)。然而，相同蟲態(tài)之間的集團內(nèi)捕食效應(yīng)因蟲態(tài)不同而存在差異，七星瓢蟲成蟲的存活數(shù)量顯著大于多異瓢蟲；而4齡幼蟲之間的存活數(shù)量沒有顯著差異(圖4)。

2.2 多異瓢蟲與大草蛉之間的集團內(nèi)捕食效應(yīng)

二次多項式回歸模型分析表明，多異瓢蟲成蟲對大草蛉幼期蟲態(tài)的捕食程度隨被捕食者蟲態(tài)增大而呈拋物線增大，存在顯著的二次函數(shù)關(guān)系(表2)。大草蛉成蟲對多異瓢蟲幼期蟲態(tài)的捕食程度亦隨被捕食蟲態(tài)增長而呈拋物線型增大(圖5)，存在顯著的二次函數(shù)關(guān)系(表2)。

在卵與不同齡期幼蟲之間，草蛉卵的存活數(shù)量顯著低于多異瓢蟲的1齡或4齡幼蟲；多異瓢蟲卵的存活數(shù)量顯著低于草蛉1齡或4齡幼蟲(圖6)。

圖2 七星瓢蟲和多異瓢蟲之間幼蟲對卵的集團內(nèi)捕食Fig.2 Intraguild predation of larvae on eggs between C. septempunctata and H. variegata

圖3 七星瓢蟲和多異瓢蟲之間高齡幼蟲對低齡幼蟲的集團內(nèi)捕食Fig.3 Intraguild predation of old on young larvae between C. septempunctata and H. variegata

圖4 七星瓢蟲和多異瓢蟲之間相同蟲態(tài)的集團內(nèi)捕食Fig.4 Intraguild predation between C. septempunctata and H. variegata at the same stage

Table 2 Parameter estimates of polynomial regression model fit to predation of adults on the other life stages betweenH.variegataandC.pallense

參與者Antagonist變量Variable估計值Estimate標準誤StderrortP多異瓢蟲成蟲與大草蛉幼期蟲態(tài)截距1.110.1010.68<0.001H.variegata(Hv)adultand早期蟲態(tài)(線性)3.890.1920.60<0.001C.pallense(Cp)earlierstage早期蟲態(tài)(二次曲線)-1.640.17-9.51<0.001擬優(yōu)度Goodnessoffit:R2adj=0.86,F2,75=232.2,P<0.001大草蛉成蟲與多異瓢蟲幼期蟲態(tài)截距Intercept2.620.0555.92<0.001CpadultandHvearlierstage早期蟲態(tài)(線性)1.230.0814.58<0.001早期蟲態(tài)(二次曲線)-0.450.08-5.83<0.001擬優(yōu)度Goodnessoffit:R2adj=0.74,F2,75=112.7,P<0.001

圖5 大草蛉與多異瓢蟲之間成蟲對幼期蟲態(tài)的集團內(nèi)捕食Fig.5 Intraguild predation of adults on earlier stages between H. variegata and C. pallense

圖6 大草蛉與多異瓢蟲之間幼蟲對卵的集團內(nèi)捕食Fig.6 Intraguild predation between Chrysopa pallense and H. variegata at larval and egg stages

在低齡(1齡)與高齡(4齡)幼蟲之間，大草蛉高齡幼蟲的存活數(shù)量顯著大于多異瓢蟲低齡幼蟲；多異瓢蟲的高齡幼蟲存活數(shù)量顯著大于大草蛉低齡幼蟲(圖7)。兩種昆蟲相同蟲態(tài)之間的集團內(nèi)捕食效應(yīng)表現(xiàn)出不同格局，在1齡幼蟲之間大草蛉的存活數(shù)量顯著大于多異瓢蟲，在4齡幼蟲之間大草蛉的存活數(shù)量亦顯著大于多異瓢蟲，但在成蟲之間多異瓢蟲的存活數(shù)量顯著大于大草蛉(圖8)。

圖7 大草蛉與多異瓢蟲之間高齡對低齡幼蟲的集團內(nèi)捕食Fig.7 Intraguild predation of old on young larvae between H. variegata and Chrysopa pallens

圖8 大草蛉與多異瓢蟲之間相同蟲態(tài)的集團內(nèi)捕食Fig.8 Intraguild predation between A. variegata and Chrysopa pallense at the same stage

3 討論

本研究對2對食蚜捕食性昆蟲不同蟲態(tài)之間集團內(nèi)捕食效應(yīng)進行的試驗結(jié)果表明，成蟲作為集團內(nèi)捕食者對集團內(nèi)獵物較低蟲態(tài)(卵、1齡和4齡幼蟲)的捕食強度存在顯著的二次函數(shù)關(guān)系(拋物線)，從而支持Lucas提出的捕食強度與發(fā)育階段關(guān)系的定性圖解模型預(yù)測。研究還發(fā)現(xiàn)，無論是七星瓢蟲與多異瓢蟲、還是大草蛉與多異瓢蟲之間，當參與者雙方蟲態(tài)不同時，其在捕食關(guān)系中的地位取決于蟲態(tài)的早晚，早期蟲態(tài)常成為集團內(nèi)獵物，晚期蟲態(tài)為集團內(nèi)捕食者。類似結(jié)果也出現(xiàn)在許多其他對食蚜捕食性天敵昆蟲集團內(nèi)捕食的研究中[4,6- 7]。但亦有例外，例如，Lucas等[14]研究發(fā)現(xiàn)紅唇草蛉(C.rufilabris)的3齡幼蟲可捕食林氏瓢蟲(Coleomegillamaculatelengi)的4齡幼蟲。

當供試的兩種捕食性昆蟲的相同蟲態(tài)相遇時，觀察到的集團內(nèi)捕食效應(yīng)隨物種或蟲態(tài)不同而出現(xiàn)不同的表現(xiàn)：多異瓢蟲與七星瓢蟲的4齡幼蟲相遇時未出現(xiàn)顯著的輸贏，但成蟲之間相遇以七星瓢蟲存活更多；多異瓢蟲與大草蛉的幼蟲(1、4齡)相遇時前者成為捕食者，但成蟲相遇時后者成為捕食者。該結(jié)果可以用體型大小或行為特征的差異予以解釋。由于不同類群捕食者的體形存在較大差異，故難以直接比較體型大小，但同類捕食者之間的體型大小存在可比性。在七星瓢蟲與多異瓢蟲幼蟲之間，七星瓢蟲體型較大[15]，因而在遭遇中成為集團內(nèi)捕食者。同理也可解釋王甦等[8]在培養(yǎng)皿中觀察到的試驗結(jié)果：異色瓢蟲(Harmoniaaxyridis)在與多異瓢蟲和龜紋瓢蟲(Propyleajaponica)的4齡幼蟲共處同一培養(yǎng)皿中時存活數(shù)最多。該結(jié)果可能與體型大小差異有關(guān)，因為前者的體型明顯大于后2種瓢蟲[15]。體型大小在食蚜捕食性天敵集團內(nèi)捕食中的重要作用亦在其他研究中發(fā)現(xiàn)[16- 18]。但體型大小不能解釋所有集團內(nèi)捕食效應(yīng)。

多異瓢蟲與大草蛉之間的集團內(nèi)捕食結(jié)果可用行為差異進行解釋，大草蛉幼蟲獲勝的原因可能在于其具有較強的攻擊性(由于具有較大的上顎)。草蛉幼蟲在面對瓢蟲時的強勢也出現(xiàn)在其他研究中，例如，Lucas等[14]研究發(fā)現(xiàn)紅唇草蛉3齡幼蟲可捕食林氏瓢蟲4齡幼蟲。但也有研究表明，草蛉幼蟲在面對瓢蟲時的相對強勢地位與齡期或物種有關(guān)，Noppe等[19]研究表明，普通草蛉(C.carnea)面對林氏瓢蟲時，在1齡期表現(xiàn)強勢，但在4齡時表現(xiàn)弱勢；Snyder等[20]等在北美的研究發(fā)現(xiàn)，源自亞洲的異色瓢蟲在引入北美后，與本土瓢蟲相遇時常成為集團內(nèi)捕食者，而在與同樣源自亞洲的七星瓢蟲相遇時則不占任何捕食優(yōu)勢。這些研究以及本研究說明，集團內(nèi)捕食參與者的地位是相對的，某些捕食者往往只在某特定發(fā)育階段或面對某特定捕食者時成為集團內(nèi)捕食者。

實證研究表明，尤其在農(nóng)業(yè)生態(tài)系統(tǒng)中天敵(捕食性和寄生性)物種豐富度增加常常導(dǎo)致植食者數(shù)量受到抑制[21]。但在自然和農(nóng)業(yè)生態(tài)系統(tǒng)中捕食者多樣性增大未必可有效抑制植食者數(shù)量或增加植物產(chǎn)量[4]。因為處于同一生態(tài)位的多種捕食者的作用取決于其內(nèi)部的相互關(guān)系[22]或功能多樣性(冗余)程度[23]。另一方面，集團內(nèi)捕食可能導(dǎo)致捕食性天敵之間的拮抗、增效或加和效應(yīng)[24]，所以，多種捕食性天敵同時存在未必一定能有效抑制害蟲數(shù)量。對食蚜天敵集團內(nèi)捕食的大量研究說明，對蚜蟲的控制取決于集團參與者物種、集團外物種、環(huán)境條件以及人為因素等[6]。本研究僅對集團內(nèi)捕食者與獵物的研究結(jié)果說明，參與者雙方的地位并非固定不變，當參與者的蟲態(tài)(齡)不同時，取決于發(fā)育階段，即早期蟲態(tài)(蟲齡)通常成為集團內(nèi)獵物，晚期蟲態(tài)(齡)通常為集團內(nèi)捕食者；但當參與者蟲態(tài)(齡)相同時，在集團內(nèi)捕食中的地位取決于其他因素，如：體型大小、攻擊性或參與種類等因素。

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Intraguild predation among predatory insectsHippodamiavariegata,CoccinellaseptempunctataandChrysopapallensat different stages

Naser Alipu1,2, Zumlati Abuduroim2, Roiman Ady2, MENG Ling1, LI Baoping1,*

1KeyLaboratoryofIntegratedManagementofCropDiseasesandPestsofMinistryofEducation,CollegeofPlantProtection,NanjingAgriculturalUniversity,Nanjing210095,China2SchoolofLifeScience,XinjiangNormalUniveristy,Urumqi830054,China

The generalist predatory ladybirdsHippodamiavariegata(Goeze),CoccinellaseptempunctataL. and the lacewingChrysopapallens(Rambur) are of major importance for the control of aphids on agricultural crops. To investigate intraguild predation (IGP) intensity as related to life cycle stages of involving protagnists, experiments were conducted to evaluate IGP betweenH.variegataandC.septempunctataand betweenH.variegataandC.pallensat different stages. Thirty pairs of life stages (for the exception of pupa) were tested in the greenhouse. A pair of stages with equal number of insects was released onto a potted cotton plant without the presence of aphids, and survivors were recorded 24 hours later. The results showed that in pairings between different stages of two predators, later stages survived significantly more than earlier stages. The intensity of predation of adults was dependant on earlier life stages in a quadratically functional relationship. In pairings between same stages of two predators,H.variegataadults survived less than their counterparts ofC.septempunctata, but more than those ofC.pallens;H.variegatalarvae (L1 and L4) survived less than their counterparts ofC.pallens, but equally to those ofC.septempunctata. The results of this study suggested that in the absence of extraguild prey (aphids), the intraguild predation intensity amongH.variegata,C.septempunctataandC.pallensmay depend on life stages when different life stages are encountered, but on other factors when same life stages encounter each other.

intraguild predation; aphidophaga; life stage; interspecific interaction; biological control

國家自然科學(xué)基金(30960055); 國家公益性行業(yè)(農(nóng)業(yè))科研專項(20110300)

2014- 01- 24; 網(wǎng)絡(luò)出版日期:2014- 03- 14

10.5846/stxb201302270312

*通訊作者Corresponding author.E-mail: lbp@njau.edu.cn

阿力甫·那思爾，祖母拉提·阿布都熱依木，熱依曼·阿迪，孟玲，李保平.多異瓢蟲與七星瓢蟲、大草蛉不同蟲態(tài)間的集團內(nèi)捕食.生態(tài)學(xué)報,2014,34(22):6560- 6567.

Naser Alipu, Zumlati Abuduroim, Roiman Ady, Meng L, Li B P.Intraguild predation among predatory insectsHippodamiavariegata,CoccinellaseptempunctataandChrysopapallensat different stages.Acta Ecologica Sinica,2014,34(22):6560- 6567.