平 舜，藺哲廣，胡福良

(浙江大學(xué)動(dòng)物科學(xué)學(xué)院，杭州 310058)

蜂膠是蜜蜂從植物芽孢和樹(shù)干處采集的樹(shù)脂并混入蜜蜂上顎腺分泌物和蜂蠟等形成的一種具有芳香味的粘性膠狀固形物。蜂膠的化學(xué)成分復(fù)雜，目前已從中發(fā)現(xiàn)300 多種生物活性物質(zhì)，包括萜烯、咖啡酸、酚酸、類(lèi)固醇、脂肪酸、黃酮及其衍生物等(Salatino et al.，2005)。隨著研究的深入，蜂膠所具有的抗菌、抗炎、抗氧化、抗腫瘤、增強(qiáng)免疫力和調(diào)節(jié)血脂血糖等生理藥理功能被逐步發(fā)掘 (Banskota et al.，2001;胡福良，2005;Sforcin，2007;Viuda-Martos et al.，2008)。蜂膠在食品、保健食品、日化用品和醫(yī)藥領(lǐng)域得到越來(lái)越廣泛的應(yīng)用。

目前國(guó)內(nèi)外大多數(shù)研究都關(guān)注于蜂膠的化學(xué)成分、生物學(xué)活性和植物來(lái)源等 (Marcucci，1995;Banskota et al.，2001;徐響等，2008)，這對(duì)于蜂膠進(jìn)一步在藥理學(xué)和人類(lèi)保健方面的開(kāi)發(fā)具有重要的意義。但是，蜂膠作為一種蜂產(chǎn)品，西方蜜蜂Apis mellifera 利用它光滑蜂巢內(nèi)壁、加固巢房和縮小巢門(mén)口，因而在防止外來(lái)氣流的流入、保持蜂巢內(nèi)空氣濕度和避免外來(lái)入侵者的破壞等方面發(fā)揮了重要的作用，從而促進(jìn)了蜂巢內(nèi)環(huán)境穩(wěn)態(tài)(Seeley and Morse，1976;Ghisalberti，1979;Visscher，1980)。蜜蜂作為一種社會(huì)性昆蟲(chóng)，生活在由數(shù)萬(wàn)只個(gè)體密集組成的蜂群內(nèi)，這就增加了疾病暴發(fā)和寄生蟲(chóng)變異的風(fēng)險(xiǎn) (Schmid-Hempel，1998)。然而相對(duì)于非社會(huì)性昆蟲(chóng)，蜜蜂的免疫通路數(shù)量卻更少，說(shuō)明蜜蜂個(gè)體的生理學(xué)免疫力較其它非社會(huì)性昆蟲(chóng)弱 (Evans et al.，2006)，但整個(gè)蜂群卻能抵抗大部分病原菌的侵蝕。這就表明蜜蜂很可能在個(gè)體或群體水平潛在地存在著彌補(bǔ)其個(gè)體生理學(xué)免疫力下降的一系列行為學(xué)機(jī)制(Evans and Spivak，2010)。蜜蜂采集具有多種抗菌活性的復(fù)雜植物分泌物，并以蜂膠的形式融入蜂巢中就是一種蜂群水平的抗病原菌方式。但是，目前關(guān)于蜂膠維持蜂群內(nèi)健康的研究卻遠(yuǎn)遠(yuǎn)落后于蜂膠的藥理學(xué)活性研究。因此，本文綜述了蜂膠對(duì)于蜂群內(nèi)常見(jiàn)病蟲(chóng)危害的防治作用及其機(jī)制，以期為蜂產(chǎn)品對(duì)蜂群健康作用的深入研究提供思路與方向。

1 蜂膠對(duì)蜂群病蟲(chóng)害的防治作用

蜂膠在蜂群內(nèi)的使用是一種可能的社會(huì)學(xué)免疫機(jī)制。不同品種的蜜蜂，蜂膠的使用差異很大。大蜜蜂Apis dorsata 會(huì)偶爾利用樹(shù)脂來(lái)粘合蜂巢中出現(xiàn)的裂縫。小蜜蜂Apis florea 通常會(huì)在蜂巢周?chē)脴?shù)脂圍上一圈，以阻止螞蟻侵入其暴露的蜂巢(Seeley et al.，1982;Crane，1990)。迄今為止，還沒(méi)有關(guān)于東方蜜蜂Apis cerana 生產(chǎn)蜂膠的相關(guān)文獻(xiàn)報(bào)道。雖然蜂蠟可以在一定程度上取代蜂膠的功能，比如填補(bǔ)空隙。但是，蜂膠對(duì)蜂群內(nèi)病原菌的抗菌活性和蜜蜂的免疫反應(yīng)的功能卻有著不可取代的作用?；诜淠z或蜂膠中的成分具有的廣泛生物學(xué)活性，蜂膠維持蜂群健康是一個(gè)很值得研究的方向(Garedew et al.，2004;Antúnez et al.，2008)。研究表明，蜂膠在蜂群內(nèi)疾病的預(yù)防、治療以及抵御外來(lái)入侵者等方面起到了重要的作用。

1.1 美洲幼蟲(chóng)腐臭病

美洲幼蟲(chóng)腐臭病是由擬幼蟲(chóng)芽苞桿菌Paenibacillus larvae 引起的蜂群疾病，該疾病不僅會(huì)導(dǎo)致蜂群的產(chǎn)蜜量減少而且也會(huì)因治療該疾病增加養(yǎng)蜂者人力和物力的投入。由于多年來(lái)抗生素的大量使用，擬幼蟲(chóng)芽苞桿菌已對(duì)傳統(tǒng)抗生素產(chǎn)生了耐藥性(Evans，2003)。目前，蜂膠對(duì)美洲幼蟲(chóng)腐臭病的有效性研究大多集中在對(duì)美洲幼蟲(chóng)腐臭病的致病菌—擬幼蟲(chóng)芽孢桿菌方面(Lindenfelser，1968;Mlagan and Sulimanovic，1982;Antúnez et al.，2008;Bastos et al.，2008)。Bastos 等(2008)通過(guò)對(duì)巴西綠蜂膠提取物和明尼蘇達(dá)蜂膠提取物對(duì)擬幼蟲(chóng)芽孢桿菌抗菌活性研究表明，巴西綠蜂膠提取物的抗菌活力強(qiáng)于明尼蘇達(dá)蜂膠提取物。這項(xiàng)研究對(duì)蜂膠中抗擬幼蟲(chóng)芽孢桿菌活性成分的深入研究具有重要意義。

也有一些關(guān)于蜂膠對(duì)蜂群內(nèi)細(xì)菌性病原菌的蜂群實(shí)驗(yàn)研究。Mlagan and Sulimanovic (1982)用蜂膠水提物和醇提物飼喂含一框蜂的小蜂群。結(jié)果發(fā)現(xiàn)，相比對(duì)照組，這兩種方法都能減少患病幼蟲(chóng)的數(shù)量，但是并不足以消滅這一疾病。這與Lindenfelser (1968)的研究具有類(lèi)似的結(jié)果:雖然蜂膠治療可以短期內(nèi)減少疾病的蔓延，但是不足以治愈蜂群。近期有研究表明，用蜂膠乙醇提取物混合糖漿飼喂蜂群可以減少蜂糧中擬幼蟲(chóng)芽孢桿菌孢子數(shù)(Antúnez et al.，2008)。這些蜂群在實(shí)驗(yàn)期間都沒(méi)有表現(xiàn)出美洲幼蟲(chóng)腐臭病的癥狀，蜂群內(nèi)病原菌傳播的減少與孢子數(shù)量的減少是否存在關(guān)聯(lián)性還需進(jìn)一步的實(shí)驗(yàn)驗(yàn)證 (Antúnez et al.，2008)。此外，在自然情況下，蜜蜂也不一定會(huì)主動(dòng)地?cái)z食蜂膠，而且，將蜂膠混入蜂糧中對(duì)于治療蜂群中更嚴(yán)重的傳染病是否有效也并不清楚。

1.2 狄斯瓦螨Varroa destructor

狄斯瓦螨Varroa destructor 是對(duì)蜜蜂蜂群影響最嚴(yán)重的寄生蟲(chóng)，甚至有研究表明狄斯瓦螨與蜂群崩潰綜合癥 (Colony Collapse Disorder，CCD)相關(guān)(Cox-Foster et al.，2007;Johnson et al.，2009)。蜂膠抗狄斯瓦螨的作用可能與蜂膠作為蜂群內(nèi)疾病的治療劑相關(guān)，另外也可能與蜂膠所具有的自然抗菌活性相關(guān)。Damiani 等通過(guò)不同濃度的熱帶蜂膠提取液噴灑感染狄斯瓦螨的蜂群，發(fā)現(xiàn)10%蜂膠溶液可以殺滅78%的蜂螨而對(duì)蜜蜂無(wú)害，而混入糖漿飼喂感染蜂螨的蜂群會(huì)造成蜜蜂的死亡而對(duì)蜂螨并無(wú)影響 (Damiani et al.，2010)。Garedew 等研究發(fā)現(xiàn)，將狄斯瓦螨直接暴露在相對(duì)低濃度的蜂膠乙醇提取物中會(huì)導(dǎo)致其高致死率 (Garedew et al.，2002)。而且，暴露在0.5%濃度的蜂膠乙醇提取物中會(huì)引起狄斯瓦螨的麻醉，進(jìn)而減少其產(chǎn)熱量和代謝率 (Garedew et al.，2002;Garedew et al.，2003)。這些作用可以有效地影響蜂螨的應(yīng)激反應(yīng)、寄生幼蟲(chóng)和維持?jǐn)?shù)量正常增長(zhǎng)的能力(Garedew et al.，2003)。蘇曉玲等研究發(fā)現(xiàn)，中草藥精油在實(shí)驗(yàn)室條件下對(duì)狄斯瓦螨具有一定的殺滅作用(蘇曉玲等，2012)，其起作用的有效成分是否與蜂膠中的有效成分相同還有待研究。Simone-Finstrom 等通過(guò)蜂膠在蜂群內(nèi)對(duì)狄斯瓦螨繁殖的影響研究，發(fā)現(xiàn)蜂膠處理可以在單個(gè)巢房?jī)?nèi)減少成熟母螨的數(shù)量，從而在蜂群內(nèi)降低蜂螨的繁殖水平，有效減少蜂螨的數(shù)量，進(jìn)而有效減少殺螨用化學(xué)藥物的使用(Simone-Finstrom and Spivak，2010)。而且，蜂膠作為一種含有超過(guò)300 種成分的物質(zhì)，蜂螨對(duì)其產(chǎn)生耐藥性的可能性非常小。

1.3 其它大寄生蟲(chóng)和害蟲(chóng)

在自然條件下，蜂群同樣也要保護(hù)自己免受大量的大型寄生蟲(chóng)和害蟲(chóng)的危害。大蠟螟Galleria mellonella 是一種嚴(yán)重危害蜜蜂的蠟螟，分布于全世界。它們的幼蟲(chóng)蛀食巢脾，鉆蛀隧道，造成“白頭蛹”;輕者影響蜂群的繁殖力，重者造成蜂群的飛逃。有兩項(xiàng)測(cè)定蜂膠提取物抗大蠟螟效果的實(shí)驗(yàn)報(bào)道 (Johnson et al.，1994;Garedew et al.，2004)。在實(shí)驗(yàn)室條件下的研究結(jié)果表明，蜂膠提取物具有與蜂膠抗蜂螨相似的作用，它們能殺死大蠟螟幼蟲(chóng)，降低蠟螟幼蟲(chóng)和成蟲(chóng)的代謝速率，其原因可能是蠟螟接觸蜂膠或者蜂膠揮發(fā)性成分可使蠟螟在蜂群內(nèi)的生長(zhǎng)和繁殖能力下降。

對(duì)于其它大的入侵者，海角蜂A.m.capensis用蜂膠將蜂巢小甲蟲(chóng)Aethina tumida 封裝起來(lái)，以阻止其有效繁殖(Neumann et al.，2001)。而對(duì)于體型較大無(wú)法將其清理出蜂巢的入侵者，西方蜜蜂將它們殺死后用蜂膠將其包裹以防腐爛。大蜜蜂也會(huì)給外來(lái)物涂上蜂膠 (Seeley and Morse，1976)。無(wú)刺蜂Trigona carbonaria 用泥漿、蜂蠟和樹(shù)脂混合物將活的甲蟲(chóng)做成木乃伊(Greco et al.，2010)。因此，用蜂膠封裝捕食者或者寄生蟲(chóng)的行為在營(yíng)社會(huì)性生活的蜜蜂中是較為常見(jiàn)的現(xiàn)象。蜜蜂采取的這種利用蜂膠的埋葬行為與生物機(jī)體內(nèi)部的免疫功能相類(lèi)似。如果將一個(gè)蜂群看做一個(gè)整體或者“超有機(jī)體”，這些行為與細(xì)胞中包埋外來(lái)細(xì)菌或者寄生蟲(chóng)的行為是相同的(Cremer and Sixt，2009)。蜂膠涂在蜂巢內(nèi)，形成一種機(jī)械屏障，減少了寄生蟲(chóng)進(jìn)入蜂群的機(jī)會(huì)，進(jìn)而潛在地阻止了寄生蟲(chóng)和細(xì)菌在蜂群內(nèi)的生長(zhǎng)(Simone et al.，2009)。

2 蜂膠與蜂群的社會(huì)性免疫力

蜂群的社會(huì)性免疫力(Social immunity)是指在群體水平通過(guò)群體內(nèi)個(gè)體的行為有效地降低疾病和寄生蟲(chóng)的蔓延，是社會(huì)昆蟲(chóng)生物學(xué)研究的一個(gè)新興領(lǐng)域 (Cremer et al.，2007;Cremer and Sixt，2009;Wilson-Rich et al.，2009)。在蜜蜂、螞蟻、黃蜂和白蟻等社會(huì)性昆蟲(chóng)中，社會(huì)性免疫力是一種廣泛存在的現(xiàn)象。蜜蜂的梳理行為(Rosengaus et al.，1998)、移除蜂巢中的死尸行為(Currie and Stuart，2001)、殺死病原菌的“社會(huì)熱”(Starks et al.，2000)和疾病感染前后的巢脾檢測(cè)和清理行為(Wilson-Rich et al.，2009)等都屬于這種行為。

研究表明，相較于直接防御寄生蟲(chóng)和病原微生物，蜂膠在蜂群水平的免疫作用更為微妙。Simone 等(2009)采用蜂群實(shí)驗(yàn)研究了一個(gè)富含蜂膠的環(huán)境是如何影響蜜蜂免疫基因的表達(dá)。試驗(yàn)中，先給蜂箱內(nèi)壁涂上巴西綠蜂膠或者采自明尼蘇達(dá)的蜂膠提取物，然后抓取來(lái)自這些蜂群已標(biāo)記日齡的蜜蜂，采用RT-PCR 分析免疫基因的表達(dá)。結(jié)果發(fā)現(xiàn)，來(lái)自蜂膠處理過(guò)蜂群的7 日齡蜜蜂的免疫相關(guān)基因hymenoptaecin 和一種抗菌肽AmEater的表達(dá)明顯低于對(duì)照組。而且免疫基因表達(dá)的減少是由于整個(gè)蜂群整體細(xì)菌含量的減少造成的。這是一個(gè)重要的發(fā)現(xiàn)，因?yàn)檫@種高級(jí)的免疫反應(yīng)需要付出相應(yīng)的代價(jià)，對(duì)蜜蜂而言會(huì)降低其生產(chǎn)力(Evans and Pettis，2005);對(duì)熊蜂而言會(huì)降低其生存能力(Moret and Schmid-Hempel，2000)。這也是首個(gè)關(guān)于蜂巢內(nèi)環(huán)境中一種物質(zhì)影響蜜蜂個(gè)體免疫力的實(shí)驗(yàn)證據(jù)。這一研究結(jié)果也是對(duì)先前紅褐林蟻Formica paralugubris 采集云杉樹(shù)脂并散布巢內(nèi)研究的有力佐證。采集蟻穴內(nèi)富含樹(shù)脂的土壤分析發(fā)現(xiàn)病原細(xì)菌和真菌數(shù)量均顯著減少(Christe et al.，2003)。而且相較于缺少樹(shù)脂的蟻群，富含樹(shù)脂蟻群中的成年蟻只需要較弱的個(gè)體免疫力 (Castella et al.，2008b);而在遇到病原菌入侵時(shí)，它們卻具有更強(qiáng)的抵抗力(Chapuisat et al.，2007)。因此，與紅褐林蟻一樣，蜜蜂群內(nèi)也可能通過(guò)蜂膠加強(qiáng)外部的免疫防御機(jī)制從而減少蜜蜂先天免疫反應(yīng)的投入。

3 蜂膠與蜂群的自我治療

自我治療(Self medication)是指一種物種利用其它物種產(chǎn)生的物質(zhì)來(lái)抵抗病原菌和寄生蟲(chóng)(Clayton and Wolfe，1993)。已有相關(guān)的研究表明蜂群中存在自我治療現(xiàn)象。不管是出于生理的或者病原體水平的需求，蜂膠的采集可能是自發(fā)的或者是由病原感染誘導(dǎo)的(Schmid-Hempel and Ebert，2003)。如果是誘導(dǎo)的，那么即可認(rèn)為是一種自我治療的形式，它符合一種物種利用其它物種產(chǎn)生的物質(zhì)來(lái)抵抗病原菌和寄生蟲(chóng)的自我治療的定義。有大量的脊椎動(dòng)物通過(guò)攝取和吸收植物中的藥用成分，通過(guò)各種方式利用植物中的藥用成分達(dá)到自我治療的目的(Clayton and Wolfe，1993;Lozano，1998)。昆蟲(chóng)特別是社會(huì)性昆蟲(chóng)在自我治療方面卻鮮有文獻(xiàn)報(bào)道。當(dāng)紅褐林蟻遭受金龜子綠僵菌Metarhizium anisopliae 感染時(shí)，它們并不會(huì)增加樹(shù)膠的采集速率或者采集量，可推知紅褐林蟻利用樹(shù)脂是自發(fā)型的而不是誘導(dǎo)型的，因此對(duì)于紅褐林蟻來(lái)說(shuō)樹(shù)脂的采集并不是自我治療(Castella et al.，2008a)。Simone-Finstrom 等通過(guò)對(duì)蜂群感染真菌處理，發(fā)現(xiàn)蜂群會(huì)增加蜂膠的采集率。另外，富含蜂膠的蜂群染病率低(Simone-Finstrom and Spivak，2012)。這是對(duì)于蜜蜂自我治療的一個(gè)經(jīng)典的實(shí)驗(yàn)證明。蜜蜂通過(guò)增加蜂群內(nèi)采膠的個(gè)體數(shù)而采集更多的蜂膠來(lái)應(yīng)對(duì)真菌的感染，以達(dá)到自我治療的目的。由此可見(jiàn)，不管病原菌和寄生蟲(chóng)的感染水平如何，蜂群都是通過(guò)權(quán)衡蜜蜂采集蜂膠對(duì)蜂群的消耗與采集蜂膠提升整個(gè)蜂群的免疫力，進(jìn)而促進(jìn)蜂群健康之間的利弊，作出是否采集蜂膠的選擇。

4 展 望

目前，已有研究涉及蜂膠抗細(xì)菌性病原菌的功效。未來(lái)的研究可以著眼于蜂膠單獨(dú)或者結(jié)合其它的抗病機(jī)制抗蜂群內(nèi)疾病，以便探明蜂膠作為蜂群內(nèi)直接治療藥的有效劑量。歐洲已有關(guān)于蜂膠治療和預(yù)防蜂病原菌和寄生蟲(chóng)的研究計(jì)劃(Moritz et al.，2010)。美國(guó)明尼蘇達(dá)大學(xué)也在通過(guò)一系列實(shí)驗(yàn)以鑒定蜂膠提取物中具有抗美洲幼蟲(chóng)腐臭病和其它蜜蜂病毒的特定成分(Simone-Finstrom and Spivak，2010)。體外實(shí)驗(yàn)已發(fā)現(xiàn)蜂膠具有抗HIV-1 等人類(lèi)病毒的活性(Gekker et al.，2005)。大量蜂膠抗蜜蜂病毒的研究結(jié)果也可以為未來(lái)鑒定蜂膠中對(duì)人類(lèi)健康有益化合物的研究提供啟示。

蜂膠作為一種自然的抗病機(jī)制所發(fā)揮的作用也是一個(gè)值得深入研究的方向。蜜蜂采集蜂膠不僅僅只是用來(lái)光滑蜂巢內(nèi)壁和縮小巢門(mén)口的。早在1814年，Huber 就觀察到蜜蜂在清理干凈且光滑的巢房時(shí)會(huì)嵌入蜂膠(Huber，1814)。研究表明，蜜蜂這樣做的目的是殺滅巢房?jī)?nèi)的致病菌以防治再次使用這些巢房時(shí)傳播疾病 (Ribbands，1953)。目前，在蜂群中這種行為的普遍性尚不清楚，但是至少在野生蜂群巢房底部可以發(fā)現(xiàn)蜂膠的存在。已有的證據(jù)也表明蜜蜂會(huì)用蜂膠掩埋巢房?jī)?nèi)化學(xué)性污染的花粉，盡管這一行為的頻率以及對(duì)于蜂群健康的作用尚不清楚(van Engelsdorp et al.，2009)。

在蜂群內(nèi)，蜂膠與其它蜂產(chǎn)品之間在抗菌等生物活性方面的關(guān)系也是值得研究的一個(gè)領(lǐng)域。蜂膠可能增強(qiáng)貯存在蜂巢內(nèi)物質(zhì)(蜂王漿，蜂花粉)的抗菌活性(Tautz，2008;Visscher，1980)。蜂膠抗細(xì)菌和寄生蟲(chóng)的作用機(jī)制目前還不清楚，可能是通過(guò)接觸蜂膠(Garedew et al.，2002)或蜂膠中揮發(fā)性成分而發(fā)揮作用的(Messer，1985)，也可能是這兩種方式協(xié)同發(fā)揮作用。微生物類(lèi)型不同，蜂膠所發(fā)揮的生物學(xué)活性也大不相同，這與蜂膠獨(dú)有的生物學(xué)活性密不可分。此外，如果將蜂膠作為一種藥物在蜂群內(nèi)使用，其在蜂群內(nèi)發(fā)揮活性的持久性問(wèn)題也值得研究。

References)

Antúnez K，Harriet J，Gende L，et al.Efficacy of natural propolis extract in the control of American Foulbrood ［J］.Veterinary Microbiology，2008，131 (3):324-331.

Banskota AH，Tezuka Y，Kadota S.Recent progress in pharmacological research of propolis［J］.Phytotherapy Research，2001，15 (7):561-571.

Bastos EMA，Simone M，Jorge DM，et al.In vitro study of the antimicrobial activity of Brazilian propolis against Paenibacillus larvae［J］.Journal of Invertebrate Pathology，2008，97 (3):273-281.

Castella G，Chapuisat M，Christe P.Prophylaxis with resin in wood ants［J］.Animal Behaviour，2008a，75 (4):1591-1596.

Castella G，Chapuisat M，Moret Y，et al.The presence of conifer resin decreases the use of the immune system in wood ants ［J］.Ecological Entomology，2008b，33 (3):408-412.

Chapuisat M，Oppliger A，Magliano P，et al.Wood ants use resin to protect themselves against pathogens［J］.Proceedings of the Royal Society B:Biological Sciences，2007，274 (1621):2013-2017.

Christe P，Oppliger A，Bancalà F，et al.Evidence for collective medication in ants［J］.Ecology Letters，2003，6 (1):19-22.

Clayton DH，Wolfe ND.The adaptive significance of self-medication［J］.Trends in Ecology ＆ Evolution，1993，8 (2):60-63.

Cox-Foster DL，Conlan S，Holmes EC，et al.A metagenomic survey of microbes in honey bee colony collapse disorder ［J］.Science，2007，318 (5848):283-287.

Crane E.Bees and Beekeeping:Science，Practice and World Resources［M］.Heinemann Newnes，1990.

Cremer S，Armitage SA，Schmid-Hempel P.Social immunity［J］.Current Biology，2007，17 (16):R693-R702.

Cremer S，Sixt M.Analogies in the evolution of individual and social immunity［J］.Philosophical Transactions of the Royal Society B:Biological Sciences，2009，364 (1513):129-142.

Currie CR，Stuart AE.Weeding and grooming of pathogens in agriculture by ants［J］.Proceedings of the Royal Society of London.Series B:Biological Sciences，2001，268 (1471):1033-1039.

Damiani N，Daniel MM，Brenda GL，et al.Evaluation of the toxicity of a propolis extract on Varroa destructor (Acari:Varroidae)and Apis mellifera (Hymenoptera:Apidae)［J］.Journal of Apicultural Research，2010，49 (3):257-264.

Evans J，Aronstein K，Chen Y，et al.Immune pathways and defence mechanisms in honey bees Apis mellifera ［J］.Insect Molecular Biology，2006，15 (5):645-656.

Evans JD.Diverse origins of tetracycline resistance in the honey bee bacterial pathogen Paenibacillus larvae［J］.Journal of Invertebrate Pathology，2003，83 (1):46-50.

Evans JD，Pettis JS.Colony-level impacts of immune responsiveness in honey bees，Apis mellifera ［J］.Evolution，2005，59 (10):2270-2274.

Evans JD，Spivak M.Socialized medicine:individual and communal disease barriers in honey bees ［J］.Journal of Invertebrate Pathology，2010，103:S62-S72.

Garedew A，Lamprecht I，Schmolz E，et al.The varroacidal action of propolis:a laboratory assay［J］.Apidologie，2002，33 (1):41-50.

Garedew A，Schmolz E，Lamprecht I.Microcalorimetric and respirometric investigation of the effect of temperature on the antiVarroa action of the natural bee product-propolis ［J］.Thermochimicaacta，2003，399 (1):171-180.

Garedew A，Schmolz E，Lamprecht I.Effect of the bee glue(propolis)on the calorimetrically measured metabolic rate and metamorphosis of the greater wax moth Galleria mellonella ［J］.Thermochimicaacta，2004，413 (1):63-72.

Gekker G，Hu S，Spivak M，et al.Anti-HIV-1 activity of propolis in CD4+lymphocyte and microglial cell cultures［J］.Journal of Ethnopharmacology，2005，102 (2):158-163.

Ghisalberti E.Propolis:a review［J］.Bee world，1979，60:59-84.

Greco MK，Hoffmann D，DollinA，et al.The alternative Pharaoh approach:stingless bees mummify beetle parasites alive ［J］.Naturwissenschaften，2010，97 (3):319-323.

Huber F.New Observations upon Bees，Translated by Dadant CP［M］，1926，X-star Publishing Company.

Hu FL.Studies on Pharmacological Action of Propolis［M］.Hangzhou:Zhejiang University Press，2005.［胡福良.蜂膠藥理作用研究［M］.杭州:浙江大學(xué)出版社，2005］

Johnson K，Eischen F，Giannasi D.Chemical composition of North American bee propolis and biological activity towards larvae of greater wax moth (Lepidoptera:Pyralidae)［J］.Journal of Chemical Ecology，1994，20 (7):1783-1791.

Johnson RM，Evans JD，Robinson GE，et al.Changes in transcript abundance relating to colony collapse disorder in honey bees (Apis mellifera)［J］.Proceedings of the National Academy of Sciences，2009，106 (35):14790-14795.

Lindenfelser L.In vivo activity of propolis against Bacillus larvae［J］.Journal of Invertebrate Pathology，1968，12 (1):129-131.

Lozano GA.Parasitic stress and self-medication in wild animals［J］.Advances in the Study of Behavior，1998，27:291-317.

Marcucci MC.Propolis:chemical composition，biological properties and therapeutic activity ［J］.Apidologie，1995，26 (2):83-99.

Messer AC.Fresh dipterocarp resins gathered by megachilid bees inhibit growth of pollen-associated fungi ［J］.Biotropica，1985，17:175-176.

Mlagan V，Sulimanovic D.Action of propolis solutions on Bacillus larvae［J］.Apiacta，1982，17:16-20.

Moret Y，Schmid-Hempel P.Survival for immunity:the price of immune system activation for bumblebee workers ［J］.Science，2000，290 (5494):1166-1168.

Moritz RF，de Miranda J，F(xiàn)ries I，et al.Research strategies to improve honeybee health in Europe［J］.Apidologie，2010，41 (3):227-242.

Neumann P，Pirk C，Hepburn H，et al.Social encapsulation of beetle parasites by Cape honeybee colonies (Apis mellifera capensis Esch.)［J］.Naturwissenschaften，2001，88 (5):214-216.

Ribbands CR.The Behaviour and Social Life of Honeybees［M］.Bee Research Association，1953.

Rosengaus RB，Maxmen AB，Coates LE，et al.Disease resistance:a benefit of sociality in the dampwood termite Zootermopsis angusticollis (Isoptera:Termopsidae)［J］.Behavioral Ecology and Sociobiology，1998，44 (2):125-134.

Salatino A，Teixeira éW，Negri G.Origin and chemical variation of Brazilian propolis ［J］.Evidence-Based Complementary and Alternative Medicine，2005，2 (1):33-38.

Schmid-Hempel P.Parasites in Social Insects ［M］.Princeton University Press，1998.

Schmid-Hempel P，Ebert D.On the evolutionary ecology of specific immune defence［J］.Trends in Ecology ＆ Evolution，2003，18(1):27-32.

Seeley T，Morse R.The nest of the honey bee (Apis mellifera L.)［J］.Insectes Sociaux，1976，23 (4):495-512.

Seeley TD，Seeley RH，Akratanakul P.Colony defense strategies of the honeybees in Thailand ［J］.Ecological Monographs，1982，52:43-63.

Sforcin J.Propolis and the immune system:a review［J］.Journal of Ethnopharmacology，2007，113 (1):1-14.

Simone-Finstrom M，Spivak M.Propolis and bee health:the natural history and significance of resin use by honey bees［J］.Apidologie，2010，41 (3):295-311.

Simone-Finstrom MD，Spivak M.Increased resin collection after parasite challenge:a case of self-medication in honey bees［J］?PloS ONE，2012，7 (3):e34601.

Simone M，Evans JD，Spivak M.Resin collection and social immunity in honey bees ［J］.Evolution，2009，63 (11):3016-3022.

Starks PT，Blackie CA，Seeley TD.Fever in honeybee colonies ［J］.Naturwissenschaften，2000，87 (5):229-231.

Su XL，Zheng HQ，F(xiàn)ei ZH，et al.Effectiveness of herbal essential oils as fumigants to control Varroa destructor in laboratory assays［J］.Chinese Journal of Applied Entomology，2012，49 (5):1189-1195.［蘇曉玲，鄭火青，費(fèi)中華，等.中草藥精油對(duì)蜜蜂狄斯瓦螨的熏殺效果［J］.應(yīng)用昆蟲(chóng)學(xué)報(bào)，2012，49 (5):1189-1195］

Tautz J.The Buzz About Bees:Biology of a Superorganism ［M］.Springer，2008.

van Engelsdorp D，Evans JD，Donovall L，et al.“Entombed Pollen”:A new condition in honey bee colonies associated with increased risk of colony mortality［J］.Journal of Invertebrate Pathology，2009，101 (2):147-149.

Visscher P.Adaptations of honey bees (Apis mellifera)to problems of nest hygiene ［J］.Sociobiology，1980，5 (3):249-260.

Viuda-Martos M，Ruiz-Navajas Y，F(xiàn)ernández-López J，et al.Functional properties of honey，propolis，and royal jelly ［J］.Journal of Food Science，2008，73 (9):R117-R124.

Wilson-Rich N，Spivak M，F(xiàn)efferman NH，et al.Genetic，individual，and group facilitation of disease resistance in insect societies［J］.Annual Review of Entomology，2009，54:405-423.

Xu X，Zhang HC，Dong J.Research developments of functional components of propolis ［J］.Science and Technology of Food Industry，2008，29 (9):286-288.［徐響，張紅城，董捷.蜂膠功效成分研究進(jìn)展［J］.食品工業(yè)科技，2008，29 (9):286-288］