倪 平， 董燕紅， 朱艾嘉， 李海濤， 熊 薇， 浦傳亮， 戰(zhàn)愛斌*

1中國科學院生態(tài)環(huán)境研究中心，北京 100085； 2國家海洋局南海環(huán)境監(jiān)測中心，廣東 廣州 510300

紅樹林是由一系列水生木本植物組成的海岸植物群落，主要生長在熱帶、亞熱帶沿海潮間帶灘涂上。紅樹林生態(tài)系統(tǒng)為海岸帶和河口區(qū)提供了多種生態(tài)(服務)功能，如防止海岸侵蝕,也為魚類、無脊椎動物、哺乳動物和鳥類等提供了生長繁衍的場所(Alongi，2002)。同時，紅樹林生態(tài)系統(tǒng)具有非常高的生產力(超過2 t·hm-2·a-1)，可以支撐陸生和水生生態(tài)系統(tǒng)(包括浮游和底棲生物)食物網(wǎng)(Mansonetal.，2005)。在組成紅樹林生態(tài)系統(tǒng)底棲食物網(wǎng)的多個類群中，大型底棲動物是其中最為關鍵的類群之一。大型底棲動物不僅是食物網(wǎng)中影響/決定中間能級向高營養(yǎng)級能量流動的重要鏈條，而且在多個生物學過程、地化循環(huán)及物理過程中起著關鍵作用，如決定食物網(wǎng)中小型底棲動物和微生物的數(shù)量與空間結構，促進氮、磷等的物質循環(huán)，影響沉積物的穩(wěn)定性等(Coleman & Williams，2002； Ellison，2008； Meysmanetal.，2006； Nordhausetal.，2006)。

由于紅樹林的開發(fā)利用、水產養(yǎng)殖、生物入侵及基礎設施建設等的頻繁干擾，全球范圍內很多紅樹林生態(tài)系統(tǒng)及棲息于其中的獨特生物群落遭到嚴重破壞(Kathiresan & Bingham，2001； Macintoshetal.，2002)。在亞洲的一些國家，約80%的紅樹林已經被徹底摧毀(Wolanskietal.，2000)，僅存的紅樹林生態(tài)系統(tǒng)也正在遭受上述干擾因子的快速侵蝕破壞(Alongi，2002； Ellison，2008； Leung & Tam，2013)。研究表明，一些棲息于紅樹林生態(tài)系統(tǒng)的生物群落，如底棲動物群落，對環(huán)境變化及人類干擾破壞反應敏感，即使輕微的擾動都會導致底棲動物群落結構的顯著變化，進而改變食物網(wǎng)的結構，甚至影響紅樹林生態(tài)系統(tǒng)的功能(Kelaheretal.，1998； Skilleter & Warren，2000)。

在我國，入侵植物互花米草SpartinaalternifloraLoisel.入侵及快速擴散成為紅樹林生態(tài)系統(tǒng)最為嚴重的干擾破壞因子之一(Anetal.，2007)。互花米草原產于美洲大西洋和墨西哥灣沿岸，其秸稈密集粗壯，地下根莖結構發(fā)達，耐鹽能力強，能夠促進泥沙的快速沉降和淤積，這些優(yōu)點使其成為灘涂保護與生態(tài)修復的理想物種(Anetal.，2007； Hinkle & Mitsch，2005)。為保護和修復濱海濕地，我國于1979年成功引入互花米草，并取得了一定的經濟效益(Anetal.，2007)。然而，自此之后互花米草便開始無序擴張蔓延并快速顯現(xiàn)其對環(huán)境的破壞力。至2000年，互花米草已經成功擴散到北至天津塘沽、南到廣西山口，占地面積超過11.2萬hm2(Anetal.，2007)。互花米草的快速生長與擴散使福建省寧德市一些地方原有的紅樹林遭受毀滅性的打擊(杜文琴等，2006)；廣東珠海淇澳紅樹林保護區(qū)的紅樹林灘涂也完全被互花米草覆蓋(Chenetal.，2009)。

人工拔除、刈割等是目前控制互花米草生長密度和擴散范圍較為常用的方法，這些方法在紅樹林自然保護區(qū)應用尤為普遍。許多研究都關注大型底棲動物對互花米草入侵的響應(Brusati & Grosholz，2006； Hedge & Kriwoken，2000； Neiraetal.，2006)，但互花米草移除對棲息于紅樹林生態(tài)系統(tǒng)中的生物群落的影響鮮有報道。本文選取山口國家級紅樹林保護區(qū)的3個斷面(山角、永安和北界)，研究人工移除互花米草對大型底棲生物群落的影響。

山口國家級紅樹林自然保護區(qū)(N 21°28′22″ ～21°37′00″、E 109°37′00″ ～109°47′00″)位于廣西壯族自治區(qū)合浦縣山口鎮(zhèn)，于1990年為保護海洋和海岸生態(tài)系統(tǒng)(尤其是紅樹林生態(tài)系統(tǒng))而成立。為了防止海岸帶免受海水的侵蝕，互花米草于1979和1994年被人為引入該保護區(qū)(李武崢，2008)；至2008年，互花米草在山口國家級紅樹林自然保護區(qū)的年平均擴散速率達到28.9 m2·a-1，并已經覆蓋該保護區(qū)內87.2%的宜林灘涂(李武崢，2008)。

1 材料與方法

1.1 生物采樣

于2011年9月在人工拔除互花米草前對大型底棲動物進行采樣。根據(jù)互花米草的生長和覆蓋程度，分別在山角、永安和北界各選擇一條穿越高、中、低3個潮帶的斷面(圖1)。對于每個斷面，在低潮區(qū)、中潮區(qū)和高潮區(qū)各選擇一個代表性站點(圖1)。在每個站點25 cm(長)×25 cm(寬)×30 cm(深)的定量樣方，隨機采集底棲生物樣品至少3次，每2個采樣點間有約10 m的間隔。采樣后，除了一些無法到達的地區(qū)(泥濘或被溝壑分隔的區(qū)域)，互花米草地上部分被盡可能人為清除。為了避免季節(jié)變化所產生的差異，在2013年9月用上述同樣的采樣方法在相同的站點采樣。將獲得的生物樣品經底層孔徑為1.0 mm的套篩分選，將捕獲的動物置于100%酒精中保存。為了評估互花米草拔除的效率，同時測定互花米草拔除前后地上秸稈的數(shù)量。

圖1 山口國家級紅樹林保護區(qū)3個斷面內的采樣站點(用“X”表示)Fig.1 Sampling sites (x) in the three belt-shaped regions of Shankou National Mangrove Nature Reserve每個斷面都包含低潮區(qū)、中潮區(qū)和高潮區(qū)3個采樣站點。 Sampling sites covered low-, middle- and high-tidal ranges in each region.

1.2 數(shù)據(jù)分析

大型底棲動物群落結構之間的差異由物種組成、物種豐富度、生物棲息密度和生物量表征。本研究采用2個常用的指標：S?rensen指數(shù)(Ss)和Bray-Curtis豐度指數(shù)(BCs)，比較3個斷面上的物種組成，這2個指標的補集Sd(Sd=1-Ss)和BCd(BCd=1-BCs)被廣泛應用于評估群落之間的差異(Bray & Curtis，1957； S?rensen，1948)。這2個指數(shù)的范圍都是從0(所有物種在2個群落之間均相同)到1(群落間無相同物種)，通過EstimateS(版本9.1.0，http:∥viceroy.eeb.uconn.edu/estimates/)計算。為了避免不同取樣深度所產生的誤差，本研究應用無偏倚性的稀疏曲線分析法(Gihringetal.，2012)對比物種豐富度。基于個體的物種稀疏分析采用Ecosim(版本7.72，Gotelli & Entsminger，2006)，每個樣本均用5000次隨機迭代次數(shù)進行計算。用濾紙將保存的動物表面的酒精吸干，并用天平稱重,通過Mann-Whitney U檢驗測定全部物種的棲息密度和生物量在互花米草拔除前和拔除后的差異顯著性。為評估互花米草移除效果，對互花米草地上秸稈數(shù)量進行測定。在山口、永安、北界斷面的每個站點各設置1個調查樣方，樣方面積10 m×10 m，統(tǒng)計樣方內的互花米草株數(shù)，并計算株密度。用每個斷面內3個樣方的平均株密度代表該斷面的株密度。

2 結果與分析

互花米草經人工拔除后，在3個斷面上的密度都顯著降低,山角、永安和北界斷面的株密度分別為19.7、0.5和59.1株·m-2，顯著(P<0.01)低于拔除前(分別為205.0、158.0和122.3株·m-2)。底棲動物樣品物種分類鑒定結果表明，環(huán)節(jié)動物、甲殼動物和軟體動物在3個斷面上均為優(yōu)勢類群；拔除互花米草前，山角、永安和北界斷面測定的物種數(shù)分別為14、12和10種(表1)，拔除之后，山角斷面的物種數(shù)略降低，為13種，而其余2個斷面(即永安和北界)的物種數(shù)均增多，均為23種(表2)；稀疏曲線分析結果與物種數(shù)量的測定結果相似，永安和北界斷面的物種豐富度在拔除互花米草后增大，但山角斷面物種豐富度降低(圖2)。

在3個斷面中，物種組成在互花米草拔除后發(fā)生了顯著變化?；セ撞莅纬昂缶鶛z測到的物種只有1～3種(表1～2)。差異性評估的2個估計量Sd值和BCd值都很高，山角斷面分別為0.93和0.97，永安斷面分別為0.94和0.98，北界斷面分別為0.94和0.96。3個斷面的優(yōu)勢物種都發(fā)生了變化(表1～2)，如在互花米草拔除前北界的優(yōu)勢物種是臺灣泥蟹IlyoplaxformosensisRathbun，然而該物種在拔除互花米草后消失，被扁平擬閉口蟹Paracleistostomadepressumde Man所取代。此外，在互花米草拔除后，3個斷面所有物種的棲息密度和生物量都顯著降低(P<0.0475, Mann-WhitneyU檢驗)，如在山角斷面，石磺OnchidiumverruculatumCuvier的棲息密度和生物量從(21.3±8.3)個·m-2和(49.89±10.83) g·m-2分別下降至(1.7±0.8)個·m-2和(1.86±0.23) g·m-2。一些新出現(xiàn)的物種棲息密度和生物量均很大，如山角斷面的扁平擬閉口蟹，棲息密度和生物量分別為(128.0±36.0)個·m-2和(9.57±2.85) g·m-2(表1～2)。

表1 山口國家紅樹林自然保護區(qū)3個調查斷面在互花米草拔除前(2011年9月)大型底棲動物群落的物種組成、棲息密度和生物量(平均值和標準差)Table 1 Species composition, abundance and biomass (mean±SD) of macrobenthic communities before (September 2011) removal of the highly invasive S.alterniflora from invaded mangrove forests in the three regions surveyed: Shanjiao, Yong′an and Beijie, Shankou National Mangrove Nature Reserve

互花米草拔除前和拔除后均檢測到的物種用下劃線標出。

Common species detected before and after removal ofS.alternifloraare underlined.

表2 山口國家紅樹林自然保護區(qū)3個調查斷面在互花米草拔除后(2013年9月)大型底棲動物群落的物種組成、棲息密度和生物量(平均值和標準差)Table 2 Species composition, abundance and biomass (mean±SD) of macrobenthic communities after (September 2013) removal of the highly invasive S.alterniflora from invaded mangrove forests in the three regions surveyed: Shanjiao, Yong′an and Beijie, Shankou National Mangrove Nature Reserve

續(xù)表2

斷面 Site 分類群 Taxonomic group 物種Species 棲息密度(個·m-2)Abundance(ind.·m-2)生物量Biomass(g·m-2)相手蟹 Sesarma sp.1.7±0.80.06±0.10弧邊招潮蟹 U.arcuata3.7±1.230.33±2.53豆形短眼蟹 X.pinnotheroides35.7±6.20.68±0.18模糊新短眼蟹 Neoxenophthalmus obscurus53.3±9.412.64±1.89軟體動物 Mollusca短擬沼螺 A.brevicnla21.3±7.30.48±0.04珠帶擬蟹守螺 C.cingulata10.7±2.28.88±3.74紅樹擬蟹守螺 C.rhizophorarum9.0±5.44.95±1.58黑口擬濱螺 L.melanostoma1.7±0.80.15±0.05擬濱螺 Littorinopsis sp.1.7±0.80.06±0.01文明櫻蛤 Moerella iridescens (Benson)1.7±0.80.22±0.17

互花米草拔除前和拔除后均檢測到的物種用下劃線標出。

Common species detected before and after removal ofS.alternifloraare underlined.

圖2 山口國家級紅樹林保護區(qū)內3個斷面(山角、永安和北界)中大型底棲動物群落在互花米草拔除前(2011年9月)和拔除后(2013年9月)的稀疏曲線分析結果Fig.2 Rarefaction curves for macrobenthic communities before (September 2011) and after (September 2013) S.alterniflora removal in the three regions (Shanjiao, Yong′an and Beijie) of the Shankou National Mangrove Nature Reserve

3 討論

本研究結果顯示，人工拔除互花米草后紅樹林中大型底棲動物的物種組成變化顯著。3個斷面在互花米草拔除前后只有1～3種共有物種，2個差異性評估量Sd值和BCd值在3個區(qū)域里都大于0.90。研究表明，在沒有人為干擾的情況下，大型底棲動物群落的演替至少需要若干年的時間(Salasetal.，2006； Warwick & Clarke，1993)。但底棲動物對環(huán)境變化和人為干擾反應敏感，有研究表明，在紅樹林內鋪設木板路會顯著影響其周邊底棲動物的群落結構(Kelaheretal.，1998； Skilleter & Warren，2000)。人工拔除互花米草會在極短時間內改變大型底棲動物的棲息環(huán)境，從而導致本研究觀察到的群落結構的快速演替。大型底棲動物是紅樹林生態(tài)系統(tǒng)結構及功能的重要組成部分，群落的快速演替可能會產生連鎖效應，如導致食物網(wǎng)斷裂(喪失)、改變紅樹林生態(tài)系統(tǒng)的能量循環(huán)等。這些可能的負面作用會影響到包括其棲息地及其周邊紅樹林的生態(tài)系統(tǒng)，從而間接導致紅樹林生態(tài)系統(tǒng)的功能退化 (Skilleter & Warren，2000)。

目前，有關互花米草入侵對大型底棲動物群落結構的影響尚無一致結論(Neiraetal.，2005)?；セ撞萑肭止鉃┖髸o大型底棲動物提供棲息地，從而增加其物種豐富度、棲息密度和生物量(Wangetal.，2008)；也有研究表明，互花米草的入侵會對生物群落產生負面影響，顯著降低物種豐富度、棲息密度和生物量等；少數(shù)研究表明，互花米草的入侵對棲息地內的生物群落沒有顯著影響(Craft & Sacco，2003)。本研究中，互花米草拔除對3個斷面大型底棲動物物種豐富度的影響結果不一致：永安和北界斷面的物種豐富度增大，山角斷面的物種豐富度略降低。大型底棲動物群落結構是多因素共同作用的結果，3個斷面的空間異質性和環(huán)境復雜性，如底棲動物群落的組成、沉積物的物理性狀、底棲動物的生境類型等因素，都可能導致底棲動物對同樣的干擾做出不同的響應(Hedge & Kriwoken，2000； Neiraetal.，2005)。

3個斷面在人工移除互花米草后，物種棲息密度和生物量均顯著降低。研究表明，互花米草可以為大型底棲動物，特別是蟹類，提供較原生境更適宜的食源和棲息環(huán)境(Wangetal.，2008)。拔除互花米草破壞了這種供求平衡，這可能是本文中底棲動物棲息密度和生物量降低的重要原因。由于不同的物種對于食物、棲息地等有不同的需求，關于物種棲息密度和生物量演替的機制還有待進一步研究。

綜上所述，在拔除互花米草后，紅樹林大型底棲動物群落結構發(fā)生了顯著變化。因此，為保護脆弱的紅樹林生態(tài)系統(tǒng)，在大規(guī)模治理互花米草前，必須充分考慮這些人為因素可能對紅樹林生態(tài)系統(tǒng)造成的破壞，進而制定合理有效的互花米草防控策略。

杜文琴， 馬麗娜， 劉建， 張秋芳， 鄭雪芳. 2006. 紅樹林區(qū)內互花米草防除技術研究. 中國生態(tài)農業(yè)學報， 14(3)： 154-156.

李武崢. 2008. 山口紅樹林保護區(qū)互花米草分布調查與評價. 南方國土資源， (7)： 39-41.

Alongi D M. 2002. Present state and future of the world′s mangrove forests.EnvironmentalConservation, 29: 331-349.

An S Q, Gu B H, Zhou C F, Wang Z S, Deng Z F, Zhi Y B, Li H L, Chen L, Yu D H and Liu Y H. 2007.Spartinainvasion in China: implications for invasive species management and future research.WeedResearch, 47: 183-191.

Bray J and Curtis J. 1957. An ordination of the upland forest communities in southern Wisconsin.EcologyMonographs, 27: 325-349.

Brusati E and Grosholz E D. 2006. Native and introduced ecosystem engineers produce contrasting effects on estuarine infaunal communities.BiologicalInvasions, 8: 683-695.

Chen L Z, Wang W Q, Zhang Y H and Lin G H. 2009. Recent progresses in mangrove conservation, restoration and research in China.JournalofPlantEcology, 2: 45-54.

Coleman F C and Williams S L. 2002. Overexploiting marine ecosystem engineers: potential consequences for biodiversity.TrendsinEcologyandEvolution, 17: 40-43.

Craft C and Sacco J. 2003. Long-term succession of benthic infauna communities on constructedSpartinaalternifloramarshes.MarineEcologyProgressSeries, 257: 45-58.

Ellison A M. 2008. Managing mangroves with benthic biodiversity in mind: moving beyond roving banditry.JournalofSeaResearch, 59: 2-15.

Gihring T M, Green S J and Schadt C W. 2012. Massively parallel rRNA gene sequencing exacerbates the potential for biased community diversity comparisons due to variable library.EnvironmentalMicrobiology, 14: 285-290.

Gotelli N J and Entsminger G L. 2006.EcoSim:NullModelsSoftwareforEcology.Version7.AcquiredIntelligenceInc.andKesey-Bear.Jericho,VT05465. http:∥www.garyentsminger.com/ecosim/index.htm.

Hedge P and Kriwoken L K. 2000. Evidence for effects ofSpartinaanglicainvasion on benthic macrofauna in Little Swanport estuary, Tasmania.AustralEcology, 25: 150-159.

Hinkle R L and Mitsch W J. 2005. Salt marsh vegetation recovery at salt hay farm wetland restoration sites on Delaware Bay.EcologicalEngineering, 25: 240-251.

Kathiresan K and Bingham B L. 2001. Biology of mangroves and mangrove ecosystems.AdvancesinMarineBiology, 40: 81-251.

Kelaher B P, Chapman M G and Underwood A J. 1998. Changes in benthic assemblages near boardwalks in temperature urban mangrove forests.JournalofExperimentalMarineBiologyandEcology, 228: 291-307.

Leung J Y S and Tam N F Y. 2013. Influence of plantation of an exotic mangrove species,Sonneratiacaseolaris(L.) Engl., on macrobenthic infaunal community in Futian Mangrove National Nature Reserve, China.JournalofExperimentalMarineBiologyandEcology, 448: 1-9.

Macintosh D J, Ashton E C and Havanon S. 2002. Mangrove rehabilitation and intertidal biodiversity: a study in the Ranong mangrove ecosystem, Thailand.Estuarine,CoastalandShelfScience, 55: 331-345.

Manson F J, Loneragan N R, Harch B D, Skilleter G A and Williams L. 2005. A broad-scale analysis of links between coastal fisheries production and mangrove extent: a case-study for northeastern Australia.FisheriesResearch, 74: 69-85.

Meysman F J R, Middelburg J J and Heip C H R. 2006. Bioturbation: a fresh look at Darwin′s last idea.TrendsinEcologyandEvolution, 12: 688-695.

Neira C, Grosholz E D, Levin L A and Blake R. 2006. Mechanisms generating modification of benthos following tidal flat invasion by aSpartinahybrid.EcologyApplication, 16: 1391-1404.

Neira C, Levin L A and Grosholz E D. 2005. Benthic macrofaunal communities of three sites in San Francisco Bay invaded by hybridSpartina, with comparison to uninvaded habitats.MarineEcologyProgressSeries, 292: 111-126.

Nordhaus I, Wolff M and Diele K. 2006. Litter processing and population food intake of the mangrove crabUcidescordatusin a high intertidal forest in northern Brazil.Estuarine,CoastalandShelfScience, 67: 239-250.

Salas F, Marcos C, Neto J M, Patricio J, Perez-Ruzafa A and Marques J C. 2006. User-friendly guide for using benthic ecological indicators in coastal and marine quality assessment.OceanandCoastalManagement, 49: 308-331.

Skilleter G A and Warren S. 2000. Effects of habitat modification in mangroves on the structure of mollusk and crab assemblages.JournalofExperimentalMarineBiology, 244: 107-129.

S?rensen T A. 1948. A method of establishing groups of equal amplitude in plant sociology based on similarity of species content, and its application to analyses of the vegetation on Danish commons.KongeligeDanskeVidenskabernesSelskabsBiologiskeSkrifter, 5: 1-34.

Wang J Q, Zhang X D, Nie M, Fu C Z, Chen J K and Li B. 2008. ExoticSpartinaalternifloraprovides compatible habitats for native estuarine crabSesarmadehaaniin the Yangtze River estuary.EcologicalEngineering, 34: 57-64.

Warwick R M and Clarke K R. 1993. Comparing the severity of disturbance: a meta-analysis of marine macrobenthic community data.MarineEcologyProgressSeries, 92: 221-231.

Wolanski E, Spagnol S, Thomas S, Moore K, Alongi D M, Trott L and Davidson A. 2000. Modelling and visualizing the fate of shrimp pond effluent in a mangrove-fringed tidal creek.Estuarine,CoastalandShelfScience, 50: 85-97.