王瑞云，連帥，劉笑瑜

(1.山西農(nóng)業(yè)大學(xué) 農(nóng)學(xué)院, 山西 太谷 030801; 2.農(nóng)業(yè)部黃土高原作物基因資源與種質(zhì)創(chuàng)制重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室, 山西 太原 030031)

氣孔對(duì)環(huán)境因子的感知及趨適應(yīng)答

王瑞云1, 2，連帥1，劉笑瑜1

(1.山西農(nóng)業(yè)大學(xué) 農(nóng)學(xué)院, 山西 太谷 030801; 2.農(nóng)業(yè)部黃土高原作物基因資源與種質(zhì)創(chuàng)制重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室, 山西 太原 030031)

作為氣體(主要為CO2和水蒸氣)進(jìn)出植物體的門戶，氣孔分布于植物莖、葉、果實(shí)和種子等器官的表皮上。氣孔感知外界環(huán)境的時(shí)限可以短至幾分鐘，也可以長(zhǎng)達(dá)上百萬(wàn)年，可以適應(yīng)局部或全球的氣候變化。近年來(lái)，對(duì)氣孔在形態(tài)、解剖、生理、遺傳進(jìn)化、分子調(diào)控機(jī)制及全球生態(tài)等眾多領(lǐng)域的研究取得了重大進(jìn)展。氣孔的形態(tài)、分布及其行為是對(duì)小到胞內(nèi)信號(hào)、大到全球氣候變化一系列信號(hào)系統(tǒng)的響應(yīng)結(jié)果。以上一系列適應(yīng)策略的調(diào)控系統(tǒng)是一張無(wú)尺度的網(wǎng)絡(luò)，將現(xiàn)有的有關(guān)氣孔的各個(gè)層面的研究整合起來(lái)可以更好地了解這個(gè)網(wǎng)絡(luò)。文章從氣孔對(duì)光合作用及蒸騰作用的影響、氣孔的進(jìn)化、氣孔發(fā)育的環(huán)境調(diào)控、氣孔孔徑對(duì)環(huán)境信號(hào)的趨適響應(yīng)等方面闡述氣孔的研究進(jìn)展。

氣孔；環(huán)境因子；感知；趨適應(yīng)答

氣孔影響全球范圍的碳循環(huán)和水分循環(huán)。大氣中總的含碳量為730×1015g，陸生植物每年光合固碳120×1015g[1]，即大氣中近1/6的碳由氣孔吸收而來(lái)。氣孔總面積僅占葉片表面積的5%[2]，但水分散失率則高達(dá)70%。地球上大氣含水量為15×1015kg·年-1，熱帶雨林的水分最大蒸騰率為32×1015kg·年-1，超出大氣含水量的2倍。地球上的年降水量是110×1015kg[3]，蒸發(fā)和轉(zhuǎn)化總量達(dá)70×1015kg。氣孔蒸騰在全球水循環(huán)中的貢獻(xiàn)可以用動(dòng)態(tài)營(yíng)養(yǎng)模型決定[4,5]。可見(jiàn)，氣孔在協(xié)調(diào)CO2吸收和水分蒸騰方面具有全球性意義。

氣孔是植物體莖、葉、果實(shí)和種子等器官表皮上的小孔，由一對(duì)保衛(wèi)細(xì)胞圍合而成。其功能是控制水分CO2和在葉片等器官內(nèi)與外界氣體的交換。其能力大小直接影響植物體對(duì)水分的調(diào)節(jié)和獲得CO2的程度。氣體交換通過(guò)控制氣孔的大小和數(shù)目來(lái)實(shí)現(xiàn)。光質(zhì)等環(huán)境信號(hào)共同調(diào)節(jié)氣孔的大小及發(fā)育。氣孔和角質(zhì)層是高等陸生植物在進(jìn)化中形成的關(guān)鍵結(jié)構(gòu)，該結(jié)構(gòu)使植物體可以適應(yīng)各種環(huán)境變化以保證其含水量[6]。

1 氣孔對(duì)光合作用及蒸騰作用的影響

光合過(guò)程中CO2從大氣進(jìn)入到葉片及蒸騰過(guò)程中，水蒸氣從葉片散失到大氣的過(guò)程均由氣孔的開(kāi)閉來(lái)調(diào)控。適宜條件下，最大氣孔導(dǎo)度和最大光合速率間的關(guān)系可以衡量氣孔的調(diào)控程度。田間試驗(yàn)證明了光合速率和氣孔導(dǎo)度的最大變幅。C4植物光合速率高于C3植物；胞間CO2濃度與氣室中CO2濃度的比率穩(wěn)定：C3和C4植物中分別為0.65～0.80和0.4～0.6。這說(shuō)明CO2吸收到葉綠體中的量與光合作用中酶的需量之間保持一致[7]。

C3植物最大光合速率與氣孔導(dǎo)度呈負(fù)相關(guān)，可以用以度量水分利用率[5]。較低的氣孔導(dǎo)度階段光合速率最大，當(dāng)氣孔導(dǎo)度大于0.4 mol·m-2· s-1時(shí)，最大光合速率迅速變得平緩。蒸騰速率與氣孔導(dǎo)度的關(guān)系類似于最大光合速度與氣孔導(dǎo)度的關(guān)系，但是葉片溫度響應(yīng)與氣孔導(dǎo)度負(fù)相關(guān)。這就說(shuō)明氣孔可以同時(shí)調(diào)控葉片溫度和氣體擴(kuò)散。當(dāng)氣孔導(dǎo)度小時(shí)，其微小的差異即可極大地影響葉溫，當(dāng)氣孔導(dǎo)度大于0.4 mol·m-2· s-1時(shí)，對(duì)葉溫影響變化不明顯。氣孔導(dǎo)度越大，光合效率變化越小，葉溫變化也越小，表明水分高效利用不受水分供應(yīng)局限。相反，在缺水環(huán)境中，氣孔導(dǎo)度小，水分利用率高。在C3植物中，CO2濃度的持續(xù)增加可使光合作用增強(qiáng)。氣孔導(dǎo)度降低[8]，植物對(duì)水分的需要量更少，但利用率更高[9]。然而，物種不同，對(duì)CO2的響應(yīng)也有差異，一些物種偏愛(ài)高濃度的CO2，氣孔導(dǎo)度及光合效率在種間存在差異[10]。

水分供應(yīng)的差異在不同物種間具有較寬的變幅，干旱環(huán)境中，約有一半的植物氣孔導(dǎo)度小于0.4 mol·m-2· s-1，而其中40%的氣孔導(dǎo)度大于0.4 mol·m-2· s-1。干旱條件下，氣孔導(dǎo)度高，短期內(nèi)獲得水分多，生長(zhǎng)迅速，這種情況下，高的氣孔導(dǎo)度和光合能力便于植物快速生長(zhǎng)。

對(duì)棉花和小麥而言，產(chǎn)量與最大氣孔導(dǎo)度呈正相關(guān)，但與光合效率不呈正相關(guān)[11]。在這種情形下，高的氣孔導(dǎo)度引起作物的蒸發(fā)冷卻，使葉片溫度降低到減產(chǎn)的范圍。生長(zhǎng)在較冷環(huán)境中的海馬康草(cakileedentula)表現(xiàn)出對(duì)干旱的適應(yīng)，水分利用率最高[12]，表明了葉片權(quán)衡CO2吸收及水分散失后保持一定的水平。在潮濕的環(huán)境中，水分利用率不作為選擇目標(biāo)。氣孔對(duì)水分利用的選擇行為在生長(zhǎng)在同一地域的雌雄同株和雌雄異株兩個(gè)百合群體中得到證實(shí)[13]。其中，雌雄同株群體的微生境潮濕，其特點(diǎn)是調(diào)整氣孔導(dǎo)度到最小失水范圍，這樣一來(lái)，光合效率最高，產(chǎn)出最大；雌雄異株群體微生境干燥，CO2攝入量最大、同化產(chǎn)物多，蒸騰量最大，氣孔導(dǎo)度最大。

2 氣孔的進(jìn)化

氣孔通過(guò)控制水分的進(jìn)出使植物適應(yīng)環(huán)境，其對(duì)物種形成及進(jìn)化起重要的作用。四億年前，氣孔首先在陸生植物表皮中出現(xiàn)，之后便在大小和密度方面漸次變化[14]。氣孔有禾本科植物的啞鈴型和其他植物中的腎形兩種形態(tài)。

四億年前的顯生宙，大氣中CO2濃度低，植物的氣孔密度高[15]，并且出現(xiàn)了蕨類植物和被子植物[16]，其中是否有某種互作，尚有待研究。在全球氣候劇變的新生代(6600萬(wàn)年前)，山龍眼目及禾本科植物中啞鈴型氣孔的進(jìn)化可以證實(shí)環(huán)境變化與氣孔進(jìn)化間的聯(lián)系[5]。

基于葉綠體DNA水平的氣孔分布差異可以識(shí)別山龍眼科班克木屬的2個(gè)進(jìn)化枝[17]。一個(gè)分支Cryptostomata的氣孔下陷或呈氣孔窩存在，另一個(gè)分支Phanerostomata(發(fā)生于潮濕生境的原始種)的氣孔則分布于表面。于公元前5500～3500萬(wàn)年間，生境干燥的Cryptostomata從Phanerostomata中進(jìn)化而來(lái)[18]。潮濕和干燥的氣候差異引起的氣孔位置的不同是2個(gè)分支不同分布和生存能力的一個(gè)重要決定因子[18]。地中海夏季和冬季間的氣候差異導(dǎo)致了山龍眼科植物百瑞木(Cistusincanus)氣孔分布發(fā)生變化：冷濕冬季產(chǎn)生的葉片大而扁平，為雙面氣孔型，下表皮氣孔密度高；炎熱干燥的夏季產(chǎn)生的葉片皺縮卷曲，為單面氣孔型，分布于下表皮的氣孔以氣孔窩形式存在[19]。

式中，S(ci,cj)為兩個(gè)QoS屬性參數(shù)之間的相似度，u為兩個(gè)QoS屬性參數(shù)之間的相容性參數(shù)。引入此公式后，避免了那些沒(méi)有比較意義的QoS屬性比較過(guò)程，提高了效率。

禾本科約有1萬(wàn)個(gè)種，通過(guò)分析其葉綠體和核DNA，已構(gòu)建了其宏觀進(jìn)化史[20]。禾本科的啞鈴型氣孔比腎形氣孔進(jìn)化。梯牧草保衛(wèi)細(xì)胞采取了腎形階段的過(guò)渡轉(zhuǎn)變[5]。和腎形氣孔相比，啞鈴型的氣孔間隙加寬、孔徑增大[21]，適應(yīng)環(huán)境變化潛勢(shì)增大，能量消耗減少，光合效率和水分利用率提高[22]。在禾草類作物早期進(jìn)化中，以下(層林)木環(huán)境為特征。在凌晨和傍晚藍(lán)光含量增加[22]，氣孔對(duì)藍(lán)光的快速響應(yīng)參與光合。

禾谷類植物起源于5.5～7億年前[20]，為熱帶雨林下(層林)木植物，其啞鈴型氣孔能夠快速高效對(duì)開(kāi)闊生境的光條件作出響應(yīng)以避旱。動(dòng)物取食和牧場(chǎng)耐牧灌叢和樹(shù)增加了耐采食牧草的分布，尤其是開(kāi)闊的林地，而草地較高反射率增強(qiáng)了地域性的干旱[23]。

3 氣孔發(fā)育的環(huán)境調(diào)控

環(huán)境因子對(duì)氣孔的大小及分布均會(huì)產(chǎn)生影響。在不同的物種和環(huán)境條件下，氣孔大小為10～80 μm，密度為5～1500 mm-2[5,23～29](圖1)。單面氣孔型、雙面氣孔型及化石植物，氣孔大小和密度變化較大，但是氣孔大小和密度間存在相關(guān)性。除志留紀(jì)和泥盆紀(jì)時(shí)期早期的陸生植物之外，氣孔密度低，氣孔小，說(shuō)明至少3億年前就有這種關(guān)系的存在。基于此，氣孔密度和大小特異的物種選擇不明顯。

圖1 不同植物的氣孔長(zhǎng)度和氣孔密度

氣孔對(duì)環(huán)境變化作出快速響應(yīng)后，使水分從土壤運(yùn)輸?shù)饺~片[6]。氣孔大小在干旱條件下，起主要作用，氣孔長(zhǎng)度和干旱感知間存在明顯的負(fù)相關(guān)[30]。氣孔越大，關(guān)閉越慢，表明干旱脅迫下，水力學(xué)功能障礙的巨大潛勢(shì)。蕨類遮蔭后氣孔變大、氣孔密度變小，在全遮陰下氣孔開(kāi)放[31,32]。短日照下，氣孔的持續(xù)開(kāi)放減少了氣孔對(duì)光合的限制，這是光限制條件下光合增強(qiáng)的關(guān)鍵。因此，大的腎形氣孔是植物在潮濕和遮陰條件下的重要特征，但是其慢的動(dòng)態(tài)行為導(dǎo)致干旱條件下發(fā)生一系列問(wèn)題。氣孔小有利于迅速開(kāi)閉，其與密度高的關(guān)系提供了在最適宜光合條件下，氣孔導(dǎo)度的提高，最大限度攝入CO2[30]。CO2濃度增加對(duì)氣孔密度和氣孔指數(shù)增長(zhǎng)的效應(yīng)是環(huán)境控制氣孔的最深入的研究之一。CO2濃度增加氣孔密度在不同物種間及擬南芥的不同生態(tài)型間產(chǎn)生變化[33]。氣孔密度變幅為45～720 nm-2，CO2加倍，氣孔密度減少11%。CO2濃度增加、氣孔密度降低，引起氣孔導(dǎo)度減小、光合速度增加[15,16,33]。

氣孔密度和氣孔指數(shù)的降低與CO2濃度增加有關(guān)[34]。從物種間短期的可塑性變化到內(nèi)在遺傳響應(yīng)，是長(zhǎng)期選擇的結(jié)果。倍性程度的改變也能導(dǎo)致氣孔密度和大小產(chǎn)生變化。擬南芥不敏感品種在CO2倍增后，對(duì)氣孔密度產(chǎn)生了小的調(diào)控響應(yīng)，因?yàn)閱位蛲蛔儗?dǎo)致了對(duì)CO2的非常明顯的響應(yīng)[35]。

環(huán)境信號(hào)可以調(diào)控氣孔發(fā)育[35～40]。擬南芥中編碼推定的3-ketoaoy1 COA合成(KCS)的HIC基因，在CO2濃度增加時(shí)，調(diào)控氣孔發(fā)育[35]。因?yàn)樵诒砥?角質(zhì)層中發(fā)現(xiàn)，KCS參與蠟質(zhì)wax組成因子的合成。在hic中，阻遏子導(dǎo)致[35]表皮/角質(zhì)層的結(jié)構(gòu)特征改變，相關(guān)觀察在擬南芥wax-缺失突變體中可以找到非正常氣孔模式[35,36]，對(duì)其他擬南芥突變體的分析顯示，氣孔指數(shù)的CO2響應(yīng)在茉莉的突變體Fad-4中不存在，在乙烯中不敏感。突變體ein-2中，僅在葉片上表皮的氣孔缺乏響應(yīng)。茉莉酸甲酯和乙烯轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑也有阻止病菌侵入的功能，cin-2突變體對(duì)病原體的侵入易感[37]。氣孔發(fā)育對(duì)CO2濃度的響應(yīng)與防御病原入侵的機(jī)制同等重要。不同的擬南芥種質(zhì)對(duì)白粉病[38]及CO2濃度[33]均具有不同的抗性，目前尚未有證據(jù)能將這兩種響應(yīng)聯(lián)系在一起。這兩個(gè)過(guò)程的任何聯(lián)系都會(huì)大大影響氣孔對(duì)CO2響應(yīng)的選擇。從長(zhǎng)遠(yuǎn)來(lái)看，研究時(shí)段越長(zhǎng)，得到的結(jié)果越可靠[34]。和病原菌入侵響應(yīng)相類似，提高CO2濃度，氣孔發(fā)育會(huì)有系統(tǒng)性調(diào)控，因?yàn)槌墒烊~片可監(jiān)測(cè)CO2并產(chǎn)生信號(hào)影響正在發(fā)育的葉片[39]。

葉片上、下表皮的氣孔調(diào)控機(jī)制不同。乙烯對(duì)擬南芥ein-2突變體上、下表皮氣孔發(fā)育的調(diào)控不同[40]。通過(guò)比較野生、栽培和嫁接周緣嵌合體番茄的氣孔密度，發(fā)現(xiàn)嵌合體番茄具有野生番茄的表皮和栽培番茄的葉肉，說(shuō)明上、下表皮的行為不同[41]。兩個(gè)供體(野生番茄、栽培番茄)的下表皮氣孔均比上表皮多，栽培番茄的氣孔密度比野生番茄大。嫁接周緣嵌合體的上表皮氣孔密度和表皮供體野生番茄的相同，然而下表皮的氣孔密度顯著低于其供體。

4 氣孔孔徑對(duì)環(huán)境信號(hào)的趨適響應(yīng)

4.1 保衛(wèi)細(xì)胞信號(hào)系統(tǒng)的無(wú)尺度網(wǎng)絡(luò)特性

無(wú)尺度網(wǎng)絡(luò)既牢固又易于變通，適宜于同時(shí)識(shí)別和處理多個(gè)信號(hào)。以上特性來(lái)源于網(wǎng)絡(luò)自身而不是單獨(dú)的組成元件[49,50]。無(wú)尺度網(wǎng)絡(luò)由許多節(jié)點(diǎn)(即信號(hào)元件和中樞)組成，它們是網(wǎng)絡(luò)的功能中心。無(wú)尺度網(wǎng)絡(luò)的特征是通過(guò)節(jié)點(diǎn)冪律分布呈現(xiàn)應(yīng)急特性，中樞元件允許出現(xiàn)故障但不能缺乏，發(fā)生差錯(cuò)有補(bǔ)救措施，一旦缺乏則會(huì)導(dǎo)致網(wǎng)絡(luò)癱瘓[49]。通常無(wú)尺度網(wǎng)絡(luò)的網(wǎng)絡(luò)圖譜至少需要1000個(gè)節(jié)點(diǎn)，以便于冪律分布的分析。目前保衛(wèi)細(xì)胞信號(hào)系統(tǒng)的圖譜小且不完整，尚不能進(jìn)行冪律分布的分析。但是，在保衛(wèi)細(xì)胞信號(hào)中有可能將這些元件組裝成一個(gè)網(wǎng)絡(luò)。

4.2 保衛(wèi)細(xì)胞信號(hào)系統(tǒng)柔韌特性

無(wú)尺度網(wǎng)絡(luò)具有柔韌特性，它們呈現(xiàn)出對(duì)節(jié)點(diǎn)去除后的高度耐性。某一信號(hào)元件缺失不會(huì)影響保衛(wèi)細(xì)胞的作用。如擬南芥突變體攜帶藍(lán)光受體基因PHOT1或PHOT2呈現(xiàn)野生型藍(lán)光誘導(dǎo)的氣孔開(kāi)放。只有當(dāng)phot1、phot2雙突變體中的2個(gè)受體基因表達(dá)均失活才能引起氣孔對(duì)藍(lán)光不響應(yīng)[51]。保衛(wèi)細(xì)胞的柔韌特性優(yōu)勢(shì)可能在于保衛(wèi)細(xì)胞在一定程度上調(diào)控CO2吸收和水分散失。

4.3 中樞元件缺失下保衛(wèi)細(xì)胞信號(hào)系統(tǒng)的脆弱特性

中樞元件缺失脆弱是無(wú)尺度網(wǎng)絡(luò)的特征[49]。保衛(wèi)細(xì)胞信號(hào)系統(tǒng)存在類似性質(zhì)嗎？在信號(hào)系統(tǒng)中，中樞在處理刺激響應(yīng)中起決定作用。目前，保衛(wèi)細(xì)胞信號(hào)系統(tǒng)可能的中樞候選基因是增加保衛(wèi)細(xì)胞鈣離子濃度，其發(fā)生于ABA、胞間Ca2+、H2O2、CO2和IAA信號(hào)中[42,43]。前面已提到，有許多機(jī)制可導(dǎo)致保衛(wèi)細(xì)胞鈣離子的增加[52]。這些結(jié)果中，表型效應(yīng)較小。無(wú)尺度網(wǎng)絡(luò)的柔韌特征表明BAPTA進(jìn)入保衛(wèi)細(xì)胞胞質(zhì)，無(wú)ABA介導(dǎo)的充盈喪失[53]，這是中樞活動(dòng)受阻后影響系統(tǒng)正常運(yùn)行的例子。因此，保衛(wèi)細(xì)胞信號(hào)系統(tǒng)具有無(wú)尺度網(wǎng)絡(luò)的類似特征。準(zhǔn)確描述保衛(wèi)細(xì)胞信號(hào)系統(tǒng)的結(jié)構(gòu)需要更多的佐證資料及精確嚴(yán)密的分析。

4.4 保衛(wèi)細(xì)胞的趨適和節(jié)律行為

以網(wǎng)絡(luò)形式存在的保衛(wèi)細(xì)胞信號(hào)的突出特點(diǎn)是適應(yīng)外部信號(hào)。生長(zhǎng)在溫室中的蠶豆的氣孔沒(méi)有生長(zhǎng)在培養(yǎng)箱中的氣孔對(duì)CO2敏感[54]。以上氣孔對(duì)CO2的敏感性在分離的表皮制劑中也有發(fā)現(xiàn)。這表明以上特性是氣孔發(fā)生了變化，而不是整個(gè)葉片的特征發(fā)生改變。連續(xù)4年的觀察發(fā)現(xiàn)，樹(shù)木在CO2倍增時(shí)，氣孔導(dǎo)度下降21%[55]，氣孔密度也有類似響應(yīng)[56]。

盡管尚不知道保衛(wèi)細(xì)胞中適應(yīng)環(huán)境的細(xì)胞基礎(chǔ)，但是保衛(wèi)細(xì)胞信號(hào)系統(tǒng)元件的組成已經(jīng)逐漸搞清楚。如果CO2信號(hào)是獨(dú)立通道，那么適應(yīng)環(huán)境不影響保衛(wèi)細(xì)胞對(duì)其他信號(hào)的響應(yīng)。然而假設(shè)CO2濃度對(duì)氣孔孔徑的影響是通過(guò)信號(hào)網(wǎng)絡(luò)來(lái)實(shí)現(xiàn)的，那么該信號(hào)的敏感度變化將給其他通道帶來(lái)影響。從低濃度CO2中轉(zhuǎn)移到高濃度CO2中，擬南芥的氣孔導(dǎo)度下降[57]。但這種改變是躍遷的，很快氣孔導(dǎo)度又會(huì)恢復(fù)為轉(zhuǎn)移前的狀態(tài)，以上情況說(shuō)明氣孔能快速適應(yīng)高CO2濃度。高CO2濃度下生長(zhǎng)的植物在ABA脅迫處理后，氣孔導(dǎo)度增高[56]，說(shuō)明一個(gè)信號(hào)的適應(yīng)可引起其他信號(hào)的敏感度發(fā)生改變，與網(wǎng)絡(luò)組織相一致。

氣孔受環(huán)境的影響具有節(jié)律性。這些節(jié)律直接控制氣孔孔徑或調(diào)整氣孔響應(yīng)其它信號(hào)。晝夜節(jié)律可以引起氣孔晝開(kāi)夜閉[57]、調(diào)節(jié)氣孔對(duì)外源信號(hào)的感應(yīng)[58]。研究發(fā)現(xiàn)蠶豆氣孔的開(kāi)張?jiān)诶杳骱桶滋旆謩e與K+和蔗糖累積有關(guān)。氣孔孔徑的年變化可以通過(guò)保衛(wèi)細(xì)胞的生理特性(膜電勢(shì))[59]、質(zhì)膜(H+)ATP酶活性[60]的季節(jié)性變化)來(lái)檢測(cè)。

4.5 氣孔的自主特性和行使功能的全局性

氣孔具有2個(gè)保衛(wèi)細(xì)胞，研究發(fā)現(xiàn)，如果給其中的一個(gè)注射ADP 核糖后，該保衛(wèi)細(xì)胞變小，而未注射的一個(gè)則維持形狀不變[61]，說(shuō)明氣孔發(fā)育早期，保衛(wèi)細(xì)胞間缺乏胞間連絲聯(lián)系[62]。單個(gè)氣孔對(duì)葉片新陳代謝影響不大，但葉片所有氣孔組成的氣孔群的協(xié)同作用對(duì)植物體則大有裨益。這就可以合理解釋為什么葉片上有的部分氣孔開(kāi)張，而另一部分氣孔閉合[63]。局域性半自主行為常見(jiàn)于闊葉植物，典型的例子是下(層林)木中接受到穿過(guò)冠層的透射光的葉片的響應(yīng)。光照下的氣孔張開(kāi)，而下層林木區(qū)缺乏光照的暗區(qū)氣孔關(guān)閉，這有利于植物對(duì)光能的有效利用和保持含水量[32]。半自主行為旨在盡可能獲取外部能量，局域性的集體行為可以作為氣孔非自主性行為的證據(jù)[64]。

5 展望

文章綜述了保衛(wèi)細(xì)胞信號(hào)系統(tǒng)的無(wú)尺度網(wǎng)絡(luò)特性、用已鑒定的大量的保衛(wèi)細(xì)胞信號(hào)系統(tǒng)元件準(zhǔn)確表述該網(wǎng)絡(luò)結(jié)構(gòu)。保衛(wèi)細(xì)胞功能及發(fā)育的正向、反向遺傳學(xué)應(yīng)用及蛋白-蛋白互作整合運(yùn)用，將產(chǎn)生一整套數(shù)據(jù)用以檢測(cè)冪律分布能否應(yīng)用到保衛(wèi)細(xì)胞信號(hào)元件中。與線性通道形式相比，無(wú)尺度網(wǎng)絡(luò)更能反映保衛(wèi)細(xì)胞信號(hào)元件的組織形式。有必要對(duì)以下事件更新評(píng)估，用上位性分析方法定位彼此相關(guān)的信號(hào)元件。一系列前提條件滿足后，運(yùn)用上位性分析可知用于研究的信號(hào)和兩個(gè)基因?yàn)楸硇偷臎Q定因素[65]。無(wú)尺度網(wǎng)絡(luò)具有遺傳冗余及牢固性，似乎和規(guī)則不一致。同樣，該規(guī)則的運(yùn)用，通過(guò)氣孔孔徑獲得的表型數(shù)據(jù)解釋得有疑問(wèn)，因?yàn)樵摼W(wǎng)絡(luò)是由多個(gè)信號(hào)系統(tǒng)共同控制的。相應(yīng)地，為了獲得更多的保衛(wèi)細(xì)胞信號(hào)系統(tǒng)的組成，用上位性分析法處理彼此相關(guān)的元件。最后，在信號(hào)系統(tǒng)網(wǎng)絡(luò)中，無(wú)尺度網(wǎng)絡(luò)的適應(yīng)特性是保衛(wèi)細(xì)胞信號(hào)系統(tǒng)的典型特征。

啞鈴型氣孔的進(jìn)化在禾本科植物的地理分布、草食動(dòng)物與區(qū)域氣候協(xié)同進(jìn)化方面均起到重要作用。地理學(xué)證據(jù)表明了自3.8億年前的泥盆紀(jì)末期以來(lái)出現(xiàn)的三向互作：禾本科植物的放牧耐性進(jìn)化、放牧有蹄類動(dòng)物的增加及食草動(dòng)物的減少[23]。泥盆紀(jì)末期氣候干燥，耐旱的禾本科植物進(jìn)入到樹(shù)木和灌木生長(zhǎng)地帶[66]。從這個(gè)方面來(lái)看，高效率的啞鈴型氣孔的形成及其對(duì)新的生長(zhǎng)環(huán)境的影響是禾本科植物進(jìn)化的必要條件，是人類對(duì)放牧的動(dòng)物進(jìn)行馴化的先決條件。

[1]Ciais P,Denning A S,Tans P P,et al.A three-dimensional synthesis study of δO18in atmospheric CO2.I.Surface fluxes[J].J.Geophys.Res.Atmos,1997,102:5857-5872.

[2]Beerling D J,Woodward F I.Changes in land plant function over the Phanerozoic:reconstructions based on the fossil record[J].Bot J Linn Soc,1997,124:137-153.

[3]Jackson R B,Carpenter S R,Dahm C N,et al.Water in a changing world[J].Ecol.App,2001,11:1027-1045.

[4]Cramer W,Cramer W,Bondeau A,et al.Global response of terrestrial ecosystem structure and function to CO2and climate change:results from six dynamic global vegetation models[J].Global Change Bio,2001,7:357-373.

[5]Hetherington A M,Woodward F L.The role of stomata in sensing and driving environmental change[J].Nature,2003,424:901-908.

[6]Raven J.Selection pressures on stomatal evolution[J].New Phytol,2002,153:371-386.

[7]Farquhar G D,Von Caemmerer S,Berry J A.A biochemical model of photosynthetic CO2assimilation in leaves of C3 species[J].Planta,1980,149:78-90.

[8]Medlyn B E,Barton C V M,Broadmeadow M S J,et al.Stomatal conductance of forest species after long-term exposure to elevated CO2concentration:a synthesis[J].New Phytol,2001,149:247-264.

[9]Wullschleger S D,Tschaplinski T J,Norby R J.Plant water relations at elevated CO2-implications for water-limited environments[J].Plant Cell Environ,2002,25:319-331.

[10]Woodward F I.Potential impacts of global elevated CO2concentrations on plants[J].Curr.Opin.Plant Biol,2002,5:207-211.

[11]Lu Z,Percy R G,Qualset C O,et al.Stomatal conductance predicts yields in irrigated Pima cotton and bread wheat grown in high temperatures[J].J.Exp.Bot,1998,49:453-460.

[12]Dudley S A.Differing selection on plant physiological traits in response to environmental water availability:a test of adaptive hypotheses[J].Evolution,1996,50:92-102.

[13]Case A L,Barrett S C H.Ecological differentiation of combined and separate sexes ofWurmbeadioica(Colchicaceae) in sympatry[J].Ecology,2001,82:2601-2616.

[14]Edwards D,Kerp H,Hass H.Stomata in early land plants:an anatomical and ecophysiological approach[J].J.Exp.Bot.1998,49:255-278.

[15]Beerling D J,Woodward F I.Changes in land plant function over the Phanerozoic:reconstructions based on the fossil record[J].Bot.J.Linn.Soc,1997,124:137-153.

[16]Woodward F I.Do plant really need stomata? [J].J.Exp.Bot.1998,49:471-480.

[17]Mast A R,Givnish T J.Historical biogeography and the origin of stomatal distributions inBanksiaandDryandra(Proteaceae) based on their cpDNA phylogeny[J].Am.J.Bot.2002,89:1311-1323.

[18]Hill R S.(ed.) History of the Australian Vegetation[M].Cambridge:Cambridge Univ.Press,1994.

[19]Aronne G,De Micco V.Seasonal dimorphism in the MediterraneanCistusincanusL.subsp.incanus[J].Ann.Bot.2001,87:789-794.

[20]Kellogg E A.Evolutionary history of the grasses[J].Plant Physiol,2001,125:1198-1205.

[21]Raschke K.In Encyclopedia of Plant Physiology Vol.7 (eds Haupt W amp; Feinleib M E ) [M].Berlin:Springer,1979:383-441.

[22]Grantz D A,Assmann SM.Stomatal response to blue-light-water-use efficiency in sugarcane and soybean[J].Plant Cell Environ,1991,14:683-690.

[23]Retallack G J.Cenozoic expansion of grasslands and climatic cooling[J].The Journal of Geology,2001,109:407-426.

[24]馬之勝,賈云云,王建學(xué),等.桃樹(shù)葉片氣孔密度的研究[J].江西農(nóng)業(yè)學(xué)報(bào),2008,20(5):30-31.

[25]李潤(rùn)唐,張映南,田大倫.柑橘類植物葉片的氣孔研究[J].果樹(shù)學(xué)報(bào),2004,21(5):419-424.

[26]鄒鋒,譚曉風(fēng),何小勇,等.不同種源小葉蚊母氣孔長(zhǎng)度、寬度與密度的關(guān)系[J].西南林學(xué)院學(xué)報(bào),2009,29(3):19-21,43.

[27]李茂松,王春艷,宋吉青,等.小麥進(jìn)化過(guò)程中葉片氣孔和光合特征演變趨勢(shì)[J].生態(tài)學(xué)報(bào),2008,28(11):5385-5391.

[28]趙秋玲,王軍輝,馬建偉,等.梓樹(shù)屬植物葉片的氣孔特征[J].東北林業(yè)大學(xué)學(xué)報(bào),2011,39(8):21-24.

[29]鄭淑霞,上官周平.近一世紀(jì)黃土高原區(qū)植物氣孔密度變化規(guī)律[J].生態(tài)學(xué)報(bào),2004,24(11):2457-2464.

[30]Aasamaa K,Sober A,Rahi M.Leaf anatomical characteristics associated with shoot hydraulic conductance,stomatal conductance and stomatal sensitivity to changes of leaf water status in temperate deciduous trees[J].Aust.J.Plant Physiol,2001,28:765-774.

[31]Allen M T,Pearcy R W.Stomatal versus biochemical limitations to dynamic photosynthetic performance in four tropical rainforest shrub species[J].Oecologia,2000a,122:479-486.

[32]Allen M T,Pearcy R W.Stomatal behavior and photosynthetic performance under dynamic light regimes in a seasonally dry tropical rain forest[J].Oecologia,2000b,122:470-478.

[33]Woodward F I,Lake J A,Quick W P.Stomatal development and CO2:ecological consequences[J].New Phytol,2002,153:477-484.

[34]Royer D L.Stomatal density and stomatal index as indicators of paleoatmospheric CO2concentration[J].Rev.Palaeobot.Palyno,2001,114:1-28

[35]Gray J E,Holroyd G H,van der Lee F M,et al.The HIC signalling pathway links CO2perception to stomatal development[J].Nature,2000,408:713-716.

[36]Chen X,Goodwin M S,Boroff V L,et al.Cloning and characterization of the WAX2 gene ofArabidopsisinvolved in cuticle membrane and wax production[J].Plant Cell,2003,15:1170-1185.

[37]Penninckx I A M A,Thomma B P H J,Buchala A,et al.Concomitant activation of jasmonate and ethylene response pathways is required for induction of a plant defensin gene in Arabidopsis[J].Plant Cell,1998,10:2103-2113.

[38]Adam L,Ellwood S,Wilson I,et al.Comparison ofErysiphecichoracearumandE.cruciferarumand a survey of 360Arabidopsisthaliana successions for resistance to these two powdery mildew pathogens[J].Mol.Plant Microbe Interact,1999,12:1031-1043.

[39]Lake J A,Quick W P,Beerling D J,et al.Signals from mature to new leaves[J].Nature,2001,411:154-155.

[40]Lake J A,Woodward F I,Quick W P.Long-distance CO2signalling in plants[J].J.Exp.Bot.,2002,53:183-193.

[41]Heichel G H,Anagnostakis S L.Stomatal response to light ofSolanumpennelli,Lycopersiconesculentum,and a graft-induced chimera[J].Plant Physiol,1978,62:387-390.

[42]Schroeder J I,Allen G J,Hugouvieux V,et al.Guard cell signal transduction [J].Annual Review of Plant Physiology and Molecular Biology,2001,52:627-658.

[43]Hetherington A M.Guard cell signaling[J].Cell,2001,107:711-714.

[44]McAinsh M R,Hetherington A M.Encoding specificity in Ca2+signalling systems[J].Trends Plant Sci,1998,3:32-36.

[45]Roelfsema M R G,Prins H B A.Effect of abscisic acid on stomatal opening in isolated epidermal strips of abi mutants ofArabidopsisthaliana[J].Physiol.Plant,1995,95:373-378.

[46]Webb A A R,Hetherington A M.Convergence of the abscisic acid,CO2,and extracellular calcium signal transduction pathways in stomatal guard cells[J].Plant Physio,1997,114:1557-1560.

[47]Leymarie J,Lasceve G,Vavasseur A.Interaction of stomatal responses to ABA and CO2onArabidopsisthaliana[J].Aust.J.Plant Physiol,1998,25:785-791.

[48]Leymarie J,Vavasseur A,Lasceve G.CO2sensing in stomata of abi1-1 and abi2-1 mutants ofArabidopsisthaliana[J].Plant Physiol.Biochem,1998,36:539-543.

[49]Albert R,Jeong H,Barabasi A L.Error and attack tolerance of complex networks[J].Nature,2000,406:378-382.

[50]Barabasi A L.Linked the New Science of Networks [M].Massachusetts:Perseus,2002：280.

[51]Kinoshita T,Doi M,Suetsugu N,et al.phot1 and phot2 mediate blue light regulation of stomatal opening[J].Nature,2001,414:656-660.

[52]Hunt L,Mills L N,Pical C,et al.Phospholipase C is required for the control of stomatal aperture by ABA[J].Plant J,2003,34:47-55.

[53]Webb A A R,Larman M G,Montgomery L T,et al.The role of calcium in ABA-induced gene expression and stomatal movements[J].Plant J,2001,26:351-362.

[54]Frechilla F,Talbott L D,Zeiger E.The CO2response ofViciaguard cells acclimates to growth environment[J].J.Exp.Bot,2002,53:545-550.

[55]Woodward F I,Kelly C K.The influence of CO2concentration on stomatal density[J].New Phytol,1995,131:311-327.

[56]Leymarie J,Lasceve G,Vavasseur A.Elevated CO2enhances stomatal responses to osmotic stress and abscisic acid inArabidopsisthaliana[J].Plant Cell.Environ,1999,22:301-308.

[57]Webb A A R.Biological Rhythms and Photoperiodism in Plants (eds Lumsden,P.J.amp;Millar,A.J.)[M].Oxford:Bios,1998:69-79.

[58]Talbott L D,Zeiger E.The role of sucrose in guard cell osmoregulation[J].J.Exp.Bot,1998,49:329-337.

[59]Thiel G,MacRobbie E A C,Blatt M R.Membrane transport in stomatal guard cells-the importance of voltage control[J].J.Membr.Biol,1992,126:1-18.

[60]Lohse G,Hedrich R.Characterization of the plasma membrane H.ATPase fromViciafabaguard cells modulation by extracellular factors and seasonal changes[J].Planta,1992,188:206-214.

[61]Willmer C,Sexton R.Stomata and plasmodesmata[J].Protoplasma,1979,100:113-124.

[62]Leckie C P,McAinsh M R,Allen G J,et al.Abscisic acid induced stomatal closure mediated by cyclic ADP ribose[J].Proc.Natl Acad.Sci.USA,1998,95:15837-15842.

[63]Weyers J D B,Lawson T.Heterogeneity in stomatal characteristics[J].Adv.Bot.Res,1997,26:317-352.

[64]Mott K A,Buckley T N.Patchy stomatal conductance:emergent collective behaviour of stomata[J].Trends Plant Sci,2000,5:258-262.

[65]Avery L,Wasserman S.Ordering gene function:the interpretation of epistasis in regulatory hierarchies[J].Trends Genet,1992,8:312-316.

[66]Bredenkamp G J,Spada F,Kazmierczak E.On the origin of northern and southern hemisphere grasslands[J].Plant Ecol,2002,163:209-229.

TheFunctionofStomatainSensingandAdaptingtoClimateFactors

Wang Ruiyun1,2, Lian Shuai1, Liu Xiaoyu1

(1.CollegeofAgriculture,ShanxiAgriculturalUniversity,TaiguShanxi030801,China; 2.KeyLaboratoryofCropGeneResourcesandGermplasmEnhancementonLoessPlateau,MinistryofAgriculture,TaiyuanShanxi030031,China)

Controlling the exchange of gases including water vapour and CO2between the interior of the organs and the atmosphere, stomata, spread on the surfaces of the organs such as stalks, leaves, fruits and seeds. They adapt to local and global changes on all timescales from minutes to millennia. Recent data from diverse fields are building their central importance to plant morphology, anatomy, physiology, genetic evolution, molecular regulation mechanisms and global ecology. Stomatal morphology, distribution and behaviour respond to a series of signals, from intracellular signalling to global climatic change. Such concerted adaptation results from a web of control systems, like a scale-free network, this will facilitate our understanding the stomata role better.

Stomata; Environmental factors; Sensing; Behaviour responsible for climate chang

2014-08-19

2014-09-25

王瑞云(1969-)，女(漢)，山西平定人，博士，副教授，研究方向：植物分子育種。

國(guó)家自然科學(xué)基金(31271791);山西省自然科學(xué)基金(2011011028-1);山西農(nóng)業(yè)大學(xué)教學(xué)改革項(xiàng)目(2011)

Q948

A

1671-8151(2014)06-0481-07

(編輯：武英耀)