胡 韌，藍(lán)于倩，肖利娟，韓博平

(暨南大學(xué)生態(tài)學(xué)系，廣州510632)

淡水浮游植物功能群的概念、劃分方法和應(yīng)用*

胡 韌，藍(lán)于倩，肖利娟，韓博平**

(暨南大學(xué)生態(tài)學(xué)系，廣州510632)

作為淡水水體的主要初級生產(chǎn)者，浮游植物群落對環(huán)境變化的響應(yīng)十分迅速，因此被用來作為評估水體生態(tài)系統(tǒng)狀況的指示性生物類群. 如何利用浮游植物群落的種類組成信息，來解讀其所響應(yīng)的生態(tài)環(huán)境特征和變化，以及認(rèn)識浮游群落結(jié)構(gòu)變化的過程和驅(qū)動因素一直是淡水生態(tài)學(xué)研究的重要內(nèi)容. 根據(jù)生態(tài)位原理，生態(tài)學(xué)家們把生活習(xí)性和生存策略相似的浮游植物種類歸于同一個“功能群”，作為群落結(jié)構(gòu)與響應(yīng)分析的基本單元. 浮游植物功能群已被廣泛應(yīng)用于各種淡水水體，功能群的分類和方法也得到了不斷的改進(jìn)和完善. 應(yīng)用較多的功能群劃分系統(tǒng)有FG、MFG、MBFG和PFT. 目前，我國浮游植物工作者也陸續(xù)開始采用浮游植物功能群來分析群落結(jié)構(gòu)和反映水體環(huán)境特征，但常常會面臨功能群劃分上的困難. 由于不同功能群劃分方法存在較大差異，在使用上需要了解不同劃分方法的原理和差別. 本文綜述了這4種功能群分類方法的特征和應(yīng)用情況，并對它們的優(yōu)劣進(jìn)行了評價和對比，同時介紹了基于功能群的Q指數(shù)評價方法，為我國浮游植物群落水平上的相關(guān)研究和應(yīng)用提供方便與參考.

浮游植物；功能群；分類

1 浮游植物功能群概念的產(chǎn)生背景

浮游植物是在淡水水體中營浮游生活的一類光合自養(yǎng)生物，它們的個體壽命通常很短，從幾個小時到幾十天，在一個生長期內(nèi)可以繁殖很多代. 短的世代周期和生活史導(dǎo)致浮游植物的群落組成變化差異很大. 由于個體較小，浮游植物對環(huán)境變化的響應(yīng)十分迅速[1-3]，其豐度和優(yōu)勢種群可以有效地反映人類活動對水生態(tài)環(huán)境的短期影響. 浮游植物的群落結(jié)構(gòu)、生物量以及發(fā)生水華的強(qiáng)度和頻度，都可以作為衡量水體生態(tài)系統(tǒng)長期變化的重要指標(biāo)[4]. 通常情況下，一個樣品中存在大量的浮游植物種類，但通常只有少數(shù)種類具有較高的豐度[5]，甚至某些出現(xiàn)在樣品中的種類是被水流從沿岸或底質(zhì)中帶過來的[6]，怎么利用這些種類數(shù)據(jù)來準(zhǔn)確地判斷環(huán)境的狀態(tài)呢？在傳統(tǒng)的做法中，生態(tài)學(xué)家通常用分類單元，如以門或綱為單位來歸類浮游植物數(shù)據(jù)，試圖解釋浮游植物群落演替與環(huán)境變化的關(guān)系. 然而，像同屬于綠藻綱的絲狀綠藻、單細(xì)胞鞭毛綠藻和大型群體綠藻，它們所適應(yīng)的環(huán)境條件可能完全不同. 為解決這些問題，生態(tài)學(xué)家們定義了基于指示種/種群[7-8]、多樣性指數(shù)[9-10]、浮游植物綜合指數(shù)[11]、鼓藻商[12]、硅藻商[13]等方法評價水體環(huán)境狀況. 然而，這些指數(shù)(指標(biāo))都只能反映出環(huán)境狀態(tài)的一個或幾個方面，而且其結(jié)果往往差異較大，甚至存在沖突，結(jié)果和結(jié)論的解讀存在很大的隨意性和主觀性[14].

隨著人類活動對環(huán)境影響的加劇和生態(tài)系統(tǒng)定量管理要求的提高，人們開始關(guān)注這些影響的估計或預(yù)測，諸如水文[15]、水動力學(xué)條件改變[16]、營養(yǎng)鹽削減[17]或食物鏈改造[18]后浮游植物組成和豐度的變化情況. 然而，在大量環(huán)境因子同時存在，沒有理論模型的情況下，受環(huán)境變量隨機(jī)性的影響，準(zhǔn)確地預(yù)測哪個種類(屬)將成為優(yōu)勢種(屬)很困難，甚至不可能. 某一個種類是否成為特定水體環(huán)境的優(yōu)勢種群，不僅僅受到環(huán)境因子的制約，還會因一些偶然因素(如先鋒種的補(bǔ)充數(shù)量[19]、建群過程中的擾動[20]等)而改變. 所以人們開始考慮，不是用某一個優(yōu)勢種，而是用具有相同生態(tài)位的優(yōu)勢種的組合——功能群[21]，來分析和評價環(huán)境變化和浮游植物的響應(yīng). 同樣地，對于預(yù)測環(huán)境變化后的浮游植物群落結(jié)構(gòu)的要求來說，預(yù)測適應(yīng)某個生境的優(yōu)勢功能群，要比預(yù)測具體的優(yōu)勢種更可行.

浮游植物功能群的出發(fā)點是把形態(tài)、生理和生態(tài)特征相似的浮游植物歸為一組，群組內(nèi)的浮游植物具有相同或相近的生存策略(生態(tài)位)，每一個組可以反映特定生境類型. Grime[22]在1977年發(fā)表了植物功能群研究的第一篇論文，揭開了陸地植物生態(tài)學(xué)功能群研究的序幕. 1980年Reynolds發(fā)現(xiàn)環(huán)境條件相似的水體有著相似的浮游植物群落，就此把浮游植物分成不同的 “集群(association)”，即浮游植物功能群概念的前身[23]. 2002年Reynolds將功能群的概念引入水生態(tài)系統(tǒng)，第一次將浮游植物劃分為31個不同的功能群(Functional Group, FG)[21]；2003年Weithoff依據(jù)浮游植物的形態(tài)和功能特征，提出了植物功能型(Plant Functional Types，PFT)的概念[24]；2007年Salmaso等結(jié)合FG功能群和PTF功能型的優(yōu)點，提出了MFG (Morpho-Functional Groups)功能群劃分法，將浮游植物劃分為31個MFG類群[25]；2009年和2012年，Padisák等和Tolotti等分別對這兩種方法進(jìn)行了修正和補(bǔ)充[26-27]；2010年Kruk等主要根據(jù)形態(tài)特征參數(shù)，提出MBFG(Morphology-Based Functional Group)劃分法，將所有浮游植物分為7個功能類群，使得功能群的應(yīng)用大為簡化[28]. 鑒于這些浮游植物功能群在水生態(tài)環(huán)境系統(tǒng)中得到越來越廣泛的研究和應(yīng)用，而不同功能群劃分的出發(fā)點存在差異，在使用上需要了解不同劃分方法的本質(zhì)和差別.

2 浮游植物功能群的發(fā)展和定義

“功能群”的概念最早由Grime提出，把陸地植物分為競爭者(competitors)、壓力承受者(stress tolerators) 和機(jī)會殖民者(ruderals)進(jìn)行研究，這就是著名的C-S-R植物生態(tài)對策模型(三角模型)[22]. Reynolds在研究英國西北部5種不同湖泊系統(tǒng)類型的浮游植物周期性變化時，將同時出現(xiàn)且隨著環(huán)境條件變化相應(yīng)增加或減少的浮游植物歸為14個“集群”[23]，后來又增加到了19個[29]. 這種“集群”實際上就是功能群的前身，因為它本身就是把適應(yīng)相同生態(tài)位的優(yōu)勢/次優(yōu)勢種群組合的結(jié)果. 然而，這種組合只是環(huán)境條件和藻類組成相匹配的一個經(jīng)驗組合，并未聯(lián)系到藻類本身的生理、生態(tài)特征及功能，因此，還不是真正意義上的“Functional Group功能群”. Reynolds在研究浮游植物的競爭與群落組成時，將Grime的三角模型引入了浮游植物生態(tài)學(xué)研究中，并把光照和營養(yǎng)鹽分別作為干擾和脅迫的環(huán)境因子，建立了浮游植物的C-S-R模型[30]. 其中C策略(競爭)種類在低干擾、低脅迫的湖泊形成優(yōu)勢，S策略(耐受)種類在低干擾、高脅迫的湖泊形成優(yōu)勢，R策略(機(jī)會殖民)種類在高干擾、低脅迫的水體形成優(yōu)勢. 在后續(xù)的研究過程中，逐漸把浮游植物的外型特征、生理特征與其生態(tài)適應(yīng)性結(jié)合起來，并增加了更多的“集群”[31-32]. 尤其是把形態(tài)特征的定量化數(shù)據(jù)：最大體長(m)、面積(s)及體積(v)和C-S-R生態(tài)環(huán)境適應(yīng)策略相聯(lián)系，發(fā)現(xiàn)參數(shù)一致的集群往往有著共同的生存環(huán)境[33-34]. Kruk利用CCA分析Montevideo城市湖泊的浮游植物“集群”和環(huán)境因子之間的關(guān)系時，更是發(fā)現(xiàn)利用17個“集群”可以使環(huán)境變量的解釋度高達(dá)78%，遠(yuǎn)遠(yuǎn)超過了傳統(tǒng)形態(tài)學(xué)分類的方法[35]. 于是，Reynolds將所有浮游植物分成了31個不同的“集群”，并正式將其命名為“功能群”[21]. 在狹義的功能群定義中，具有相似的形態(tài)和生理特征，能適應(yīng)相似的生態(tài)環(huán)境的浮游植物集群稱為功能群. 而廣義的功能群定義則不強(qiáng)調(diào)形態(tài)相似的問題，凡是在特定水體環(huán)境中，具有專門的適應(yīng)特征或需求(如：在低濃度下，高的氮、磷、碳吸收能力或?qū)璧奶厥庑枨蠡蛭饽芰?qiáng))的浮游植物集群，都屬于同一功能群[21].

新的功能群在后續(xù)的研究過程中被陸續(xù)總結(jié)出來[36-37]，到2009年大家公認(rèn)的FG功能群已達(dá)38個[26]. 與Reynolds不同的是，Weithoff并不贊同把功能群分為固定的組合，他認(rèn)為水體中浮游植物的組合是復(fù)雜多變的，因此針對特定的環(huán)境應(yīng)該適用各自的功能型[24]，而不是機(jī)械地套用別的水體中的功能群. MFG的提出主要是為了解決FG功能群復(fù)雜難分的問題[25]. 通過選擇一些比較容易獲取的形態(tài)和生理生態(tài)變量，摒棄了諸如生長速率等不易了解的變量，將浮游植物同樣分成了31個MFG，并用它很好地解釋了Garda湖和Stechlin湖的浮游植物演替與環(huán)境變化之間的關(guān)系. MBFG分類則進(jìn)一步精簡了所需的指標(biāo)，只提取了C-S-R模型的大小和比表面積，加上鞭毛、硅壁、膠被和偽空胞的有無4個參數(shù)，把所有浮游植物歸到了7個不同的功能群[28].

3 4種浮游植物功能群劃分方法和原則

浮游植物的生長和季節(jié)性演替都會受到各種外部或內(nèi)部環(huán)境因子的影響[20,38]，不同種類從形態(tài)和生理上發(fā)展出了不同的適應(yīng)策略以在相應(yīng)的環(huán)境條件下生存[39-40]. FG、MFG和MBFG作為3種主要的功能群分類系統(tǒng)，都是將一個生態(tài)系統(tǒng)內(nèi)具有相似結(jié)構(gòu)特征或行為上表現(xiàn)出相似特征的種類歸為同一個類群，從而盡可能多地捕捉到浮游植物群落的變化情況，在反映浮游植物群落應(yīng)對環(huán)境變化時組成變化的同時，也反映了浮游植物所處水體生態(tài)環(huán)境的狀況.

3.1 FG功能群

FG是最早提出的功能群系統(tǒng)，也是使用時間最長的浮游植物功能群分類方法. 它將符合某一特定生境類型、具有相似敏感性的浮游植物物種歸為同一功能類群. 該功能群分類方法的建立具有最重要的兩個生態(tài)學(xué)假設(shè)：其一，適應(yīng)能力強(qiáng)的物種比適應(yīng)能力弱的更能耐受環(huán)境中的限制因素；其二，包含多種環(huán)境因子的復(fù)雜環(huán)境總會被一系列適應(yīng)性相似的物種占據(jù). 因而這一分類方法認(rèn)為通過判斷占據(jù)優(yōu)勢功能群所適應(yīng)的生境類型，就能說明該研究水體的狀況. FG的功能群最初是31個，后來在應(yīng)用過程中逐漸發(fā)展出了9個新的功能群：MP為以硅藻為主的水體中階段性浮游或非浮游藻類[37]；TB、TC、TD為河流植物樣品中的非浮游藻類 (用于上游生態(tài)條件的評估)[41]；XPh為殼衣藻(Phacotus)設(shè)置，因為它需要堿性且鈣質(zhì)豐富的水體，而其它X功能群的種類不需要 (從而將其從酸性或中性水體區(qū)分開來)[26]；WS為黃群藻(Synura)設(shè)置，最初與具有混合營養(yǎng)能力、喜好有機(jī)質(zhì)豐富水體的W1 功能群種類，如裸藻(Euglena)等合并在一起，現(xiàn)在從W1功能群分離出來，特指適應(yīng)因植物腐爛分解導(dǎo)致有機(jī)質(zhì)豐富的小型或臨時性水體的種類[42]；NA是在熱帶湖泊中發(fā)現(xiàn)的一個奇特新組合 (最初在巴西發(fā)現(xiàn))，主要由鼓藻和部分綠球藻目種類組成，在分層期的水體表層成為優(yōu)勢種[43]. 鼓藻是密度僅次于硅藻的非運動種類，熱帶地區(qū)水體晝夜溫差帶來的日混合現(xiàn)象使它們得以懸浮在表層水體.

FG在實際劃分中，需要浮游植物的定性及定量數(shù)據(jù)與水環(huán)境相關(guān)數(shù)據(jù)的結(jié)合，這就意味著研究工作者不僅要對浮游植物種類和生理生態(tài)習(xí)性有一定的洞悉能力，而且要熟悉水體的環(huán)境狀況. 除了常規(guī)水化指標(biāo)的測定，流速、水體深度、混合層深度、氣溫等都需要測量，分類過程中還需要根據(jù)水體潔凈程度、水體深度、富營養(yǎng)程度、混合狀況、水層位置、流速快慢、氣候狀況、周邊環(huán)境，甚至相關(guān)浮游植物種類是否同時出現(xiàn)等，來判斷其所屬的功能群(表1).

表1 FG功能群的主要識別特征和代表種類(補(bǔ)充至39個)(修改自文獻(xiàn)[21])

續(xù)表

3.2 MFG功能群

MFG分類劃分是基于形態(tài)和功能特征來解釋浮游植物群落季節(jié)變化的功能群分類方法. 由于浮游植物的形態(tài)和功能特征在很大程度上影響著不同浮游植物所采取的生存策略，造成了浮游植物間不同的沉降特征、生長速率、營養(yǎng)光照獲得率、捕食壓力的適應(yīng)性等. 因此，該分類方法將重點放到了浮游植物形態(tài)和功能特征的區(qū)分上.

MFG劃分功能群的標(biāo)準(zhǔn)包括了運動能力、獲得碳和營養(yǎng)物質(zhì)的混合營養(yǎng)能力、特殊的營養(yǎng)需求、大小和形狀以及膠被的有無等(表2). 首先，是按照鞭毛的有無，將浮游植物劃分為主動運動、適合生長在分層水體的具鞭毛浮游植物和被動漂浮的不具鞭毛浮游植物兩大類. 其中具有鞭毛的浮游植物又按照營養(yǎng)類型劃分為混合營養(yǎng)和光合自養(yǎng)型，光合自養(yǎng)的種類主要是具鞭毛的綠藻，混合型則主要是具有鞭毛的金藻、甲藻、裸藻；而無鞭毛的種類則分為藍(lán)藻、硅藻和其他藻類，再根據(jù)具體的大小、單細(xì)胞或群體、有無偽空胞、是否為細(xì)絲狀、有無膠質(zhì)包被進(jìn)一步細(xì)分. 具體分類方法見表2.

MFG方法對于研究者的浮游植物分類鑒定能力要求不高，只需要具備一些基礎(chǔ)知識，并且能根據(jù)顯微鏡下觀察到的形態(tài)進(jìn)行判斷歸類. 該方法較FG更為簡便，解決了浮游植物系統(tǒng)分類上準(zhǔn)確性的難題，為研究種群演替和比較不同環(huán)境的種群組成提供了更加高效、簡便的方法. MFG方法提出后也得到了廣泛的關(guān)注[44-46]，Tolotti等在研究奧地利一個高山湖泊時，把群體羽紋硅藻劃分出了一個新的MFG功能群——6c[27]. 這一類群的浮游植物反映了水體的高磷、高溶解硅的營養(yǎng)狀態(tài)和水體混合強(qiáng)的水動力學(xué)狀態(tài).

3.3 MBFG功能群

對比前面兩種功能群分類方法，MBFG的劃分操作起來要更簡單(表3). 該分類方法利用浮游植物物種對所處環(huán)境變化的不同形態(tài)特征響應(yīng)，反映某一特定生境模塊的狀況. 只要根據(jù)浮游植物的大小、比表面積、特殊附帶結(jié)構(gòu)的有無、鞭毛的有無、硅質(zhì)甲殼的有無、硅質(zhì)鞭毛的有無以及群體膠質(zhì)包被的有無這幾個簡單的形態(tài)特征，就可以清晰、不重疊地將復(fù)雜的浮游植物劃分7個簡單易懂的功能群(表3). 在生態(tài)方面，MBFG方法主要考慮的是功能群的資源(光、氮、磷、硅、碳等)獲取能力、被捕食的壓力和沉降損失3個方面的差異. MBFG的具體分類方法如下：

第1組：由高比表面積的小型種類構(gòu)成，如：色球藻目，綠球藻目的單細(xì)胞種類，和極細(xì)的絲狀藻類(藍(lán)藻、綠藻和黃藻等)，它們體型小，生長快，吸收營養(yǎng)鹽迅速，沉降速率低. 總氮和總磷是影響該功能群的最重要環(huán)境變量. 雖然它們所受的捕食壓力大，但種群恢復(fù)快. 第2組：金藻(個體小，有鞭毛，有硅質(zhì)細(xì)胞壁)，屬于r選擇型，硅質(zhì)細(xì)胞壁刺和鞭毛有利于逃避捕食，沉降速度較低，混合營養(yǎng)型能力使得它們能在低營養(yǎng)鹽水體生存. 第3組：具偽空胞的大型絲狀體，藍(lán)藻門念珠藻目和顫藻目. 它們屬于K選擇型種類，體型大、生長慢，高比表面積可適應(yīng)光限制水體，無沉降損失，捕食壓力小，部分種類可以固氮. 因此在這一組中，主要的環(huán)境驅(qū)動因子是光限制和總磷. 第4組：沒有明顯特征的中等大小種類(綠球藻目、顫藻目、黃藻綱和接合藻綱)，資源獲取能力中等，捕食壓力較高，沉降速率中等偏低. 第5組：中等到大型的有鞭毛的單細(xì)胞種類(隱藻、甲藻、裸藻、團(tuán)藻等)，資源獲取能力中等，鞭毛和部分種類異養(yǎng)能力使得它們能在低可溶性營養(yǎng)鹽的水體中占優(yōu). 捕食壓力中等到較高，沉降速率中等偏低. 第6組：無鞭毛有硅質(zhì)細(xì)胞壁的種類(硅藻)，資源獲取能力中等，對水體可溶性硅有需求，因其細(xì)胞密度大、無運動能力，所以沉降速率高. 他們可產(chǎn)生休眠孢子，在底泥中形成種源庫. 第7組：有膠被，比表面積低的大型群體(色球藻目、綠球藻目和顫藻目)，多為K選擇型. 營養(yǎng)鹽半飽和濃度高，常?？梢栽谌后w內(nèi)儲存營養(yǎng)鹽. 常形成大群體，所以捕食壓力低，但受低比表面積影響，其營養(yǎng)鹽吸收能力也較差. 膠被、脂類和偽空胞等結(jié)構(gòu)可產(chǎn)生可控的浮力，因此幾乎無沉降損失. 可以在底泥形成休眠群體. 雖然這一功能群的種類對硅沒有直接的需求，但有研究表明它們和可溶性硅仍然有一定聯(lián)系，這可能與流域特征相關(guān)[47].

表2 MFG功能群的劃分檢索表(補(bǔ)充至32個)(修改自文獻(xiàn)[25])

表3 MBFG功能群的分類檢索表[28]

3.4 PFT功能型群

PFT也是基于C-S-R三角生態(tài)適應(yīng)策略發(fā)展出來的功能群研究方法[24]. 它同樣基于這樣一個假設(shè)：共存的種類(同屬某一功能型)有著相同的環(huán)境適應(yīng)性和相似的生態(tài)系統(tǒng)功能. 嚴(yán)格意義上來說，PFT并非固定的功能群劃分單位，而是針對具體的水體利用細(xì)胞形態(tài)、大小、固氮能力、硅的需求、異養(yǎng)生活能力以及運動能力之間的差異，通過聚類(cluster)、主成份(PCA)、(典范)對應(yīng)分析(CA/CCA)和主坐標(biāo)分析(PCoA)等手段，把樣品中的種類分成不同的功能型進(jìn)行分析的一種分類方法. 這樣做的好處是可以比前述的3種固定功能群分類法更為靈活地將浮游植物歸到不同類群，尤其是在一些特定水體出現(xiàn)新的功能群的時候；缺點就是采用不同的統(tǒng)計學(xué)方法和算法，可能會導(dǎo)致出現(xiàn)不同的結(jié)果，需要對數(shù)據(jù)的統(tǒng)計學(xué)和生態(tài)學(xué)意義充分理解.

3.5 3種固定分類功能群劃分的比較

通過對3種功能群中劃分單位的異同比較，我們可以發(fā)現(xiàn)FG和MFG功能群有部分重疊的地方，而MBFG則差異較大(表4).

4 浮游植物功能群的應(yīng)用

4.1 浮游植物群落結(jié)構(gòu)及其對環(huán)境的響應(yīng)

水體生態(tài)環(huán)境的長期和短期變化都和浮游植物的群落組成以及生物量變化密切相關(guān). 人們采用不同手段，包括生物多樣性的改變、優(yōu)勢種及其組成、藻類水華及其頻率來衡量浮游植物對各個環(huán)境因子的響應(yīng). 在FG功能群方法開發(fā)前，就有文獻(xiàn)利用Reynolds在1984和1997年定義的“集群”來評價水質(zhì)狀態(tài)[48-49]. 功能群方法出現(xiàn)后，迅速被浮游植物學(xué)家所采用[50-51]，來指示和評價水體生態(tài)環(huán)境的變化[35]. 對北美4個溫帶湖泊的研究表明，穩(wěn)態(tài)的F功能群和Lo功能群分別指示了清水分層期和混合期的不同環(huán)境狀態(tài)，只有當(dāng)環(huán)境條件發(fā)生劇烈變化時，才會發(fā)生優(yōu)勢功能群的改變[52]. 對歐洲阿爾卑斯山區(qū)深水湖泊來說，功能群可以反映出其水體從貧營養(yǎng)到人類干擾后的中—富營養(yǎng)，最后又恢復(fù)貧營養(yǎng)的整個演變過程[53]. FG功能群還很好地反映了南美巴西熱帶兩個完全不同營養(yǎng)鹽水平和不同水體穩(wěn)定性水庫的環(huán)境差異[54]. 在大洋洲Mary河[55]，Samsonvale、Somerset和Wivenhoe水庫[56-57]都反映出了FG功能群對環(huán)境狀態(tài)的良好指示. 在非洲的Kivu湖，人們發(fā)現(xiàn)日分層現(xiàn)象可以使大量A功能群的浮游植物得以出現(xiàn)在表層水體[58]. 世界上最大、最深的兩個淡水湖，亞洲的貝加爾湖[59]和非洲的坦噶尼喀湖[60]，分別存在與其營養(yǎng)鹽水平相適應(yīng)的A/B/C/D功能群(貧-中-富營養(yǎng))和F功能群(中營養(yǎng)). 胡韌等通過對廣東省20個典型水庫的調(diào)查研究提出，對于亞熱帶水庫，受其頻繁調(diào)水的影響應(yīng)該增加一個新的功能群類型Lr[61]. 東江水系浮游植物的研究表明，溫帶湖泊調(diào)查提出的浮游藻類功能群概念可以應(yīng)用于河流生態(tài)系統(tǒng)浮游植物的研究[62].

表4 FG、MFG和MBFG功能群的差異和環(huán)境特征

續(xù)表

4.2 基于功能群的Q指數(shù)的應(yīng)用

因為FG功能群與環(huán)境特征能相互響應(yīng)，所以歐盟水框架(Water Framework Directive，European Parliament and Council，2000)據(jù)此開發(fā)出生態(tài)健康指數(shù)以用于環(huán)境監(jiān)測，包括為湖泊和水庫制定的Q評價指數(shù)[37]和為河流制定的Qr評價指數(shù)[41]. 這兩個指數(shù)使人們可以利用純粹的浮游植物數(shù)據(jù)較為準(zhǔn)確地評價環(huán)境. Q指數(shù)的計算方法如下：

(1)

式中，n為浮游植物FG功能群的數(shù)量，N為浮游植物的總生物量，ni是指第i個功能群的生物量，F(xiàn)i為第i個功能類群的賦值 (表5). Q指數(shù)0～5分別表示：0～1 差，1～2 耐受，2～3 中等，3～4 好，4～5極好.

表5 浮游植物FG功能群的F因子賦值*

*F因子的賦值并不是一個固定的常數(shù)，需要有經(jīng)驗的研究者根據(jù)采樣水體的類型和浮游植物群落組成進(jìn)行相應(yīng)調(diào)整.

與傳統(tǒng)的TSI指數(shù)相比，Q指數(shù)能更加精確地反映出水庫不同營養(yǎng)時期的環(huán)境狀況[66-67]. 對Balaton湖的研究表明，Q指數(shù)不僅可以指示環(huán)境的響應(yīng)，甚至還有預(yù)測功能——在夏季的藍(lán)藻水華暴發(fā)之前，Q指數(shù)會發(fā)生突然降低的情況[68].

Qr指數(shù)和Q指數(shù)的計算方法一樣，只是F因子的確定更為復(fù)雜，除了要利用水體的營養(yǎng)水平數(shù)據(jù)外，還需要結(jié)合水體的湍流快慢、功能群建群時間和對環(huán)境危害的大小等指標(biāo)進(jìn)行綜合評價[41]. 對Loire河的研究表明，除了可以用FG反映其浮游植物的時空變化外，Qr指數(shù)還可以較好地指示出河流連續(xù)性被水庫、支流和面源污染打斷的情況[69]. 然而，Qr指數(shù)也有不足的地方，在實際操作時很難準(zhǔn)確將硅藻歸入B-C-D功能群，因此無法將受到人為影響的底棲硅藻和自然狀態(tài)下的區(qū)分開來[69].

5 功能群分類劃分方法的比較和需要注意的問題

浮游植物功能群的劃分是基于較為合理的生態(tài)學(xué)假設(shè). 把復(fù)雜的浮游植物群落中的種類歸入相應(yīng)的功能群會成為浮游植物生態(tài)學(xué)研究的一個基本數(shù)據(jù)處理(data exploring)內(nèi)容. 由于缺少生態(tài)學(xué)理論的支持，原來傳統(tǒng)的綠藻、中心硅藻、鞭毛甲藻等粗糙的類群概念無法歸入到具體某個功能群. 在浮游植物與環(huán)境因子的相關(guān)分析過程中，為了去除干擾，常常把相對豐度少于5%的浮游植物種類都去除. 然而，在一些環(huán)境擾動比較大的水生態(tài)系統(tǒng)中，種類多樣性較高，各個種類的相對優(yōu)勢度都不是很高，這種去除則可能帶來信息損失的風(fēng)險. 利用優(yōu)勢功能群替代優(yōu)勢種類，則可以把優(yōu)勢度小于5%，但屬于同一功能類群的種類加和，如果該功能群的相對豐度超過了5%，就應(yīng)該考慮其反映的水生態(tài)環(huán)境特征. 因此，功能類的劃分可以提高對數(shù)據(jù)和信息的利用.

在各種功能群分類方法之中，F(xiàn)G是考慮各種形態(tài)、生理和生態(tài)因素最多最全的，包括了浮游植物數(shù)據(jù)和水體環(huán)境數(shù)據(jù)，因此這種分類方法能最精確地反映水體環(huán)境和浮游植物生態(tài)位的情況. 然而，這種利用形態(tài)和生理生態(tài)特征的劃分法也并非十全十美. 例如，擬柱孢藻(Cylindrospermopsis)和微小魚腥藻(Anabaenaminutissima)，具有相似的細(xì)長絲狀體外型特征和細(xì)胞固氮能力，能適應(yīng)渾濁的缺氮水體. 到目前為止還沒有發(fā)現(xiàn)它們能共存于同一水體環(huán)境中. 此外，其錯綜復(fù)雜的分類規(guī)定時常造成分類重疊現(xiàn)象的發(fā)生，比如飛燕角甲藻會因為樣品中出現(xiàn)微囊藻的有無而被歸到Lm或Lo功能群[26]. 同一個種屬也可能因為出現(xiàn)環(huán)境的差異而歸入的功能群完全不同，尤其是在很多只能鑒定到屬的時候，如光學(xué)顯微鏡下的小環(huán)藻，可能會被歸到A、B、C 3個不同的功能群，很多使用者都曾在這方面犯錯[35]，這也是該方法容易產(chǎn)生爭議的原因所在. 因此，F(xiàn)G的使用，需要研究者深入掌握各種藻類的生理生態(tài)特征. 同時，為了彌補(bǔ)上述不足，在鑒定時需要增加形態(tài)學(xué)上的參數(shù)描述以及生境的特征來幫助正確歸類.

MFG的功能群分類使用更簡便，精度也比較高. 但功能群與生態(tài)環(huán)境特征聯(lián)系較弱，其生態(tài)學(xué)意義有些模糊不清. 此外，在使用過程中，MFG的功能群可能會把同一個種劃分到不同功能群(根據(jù)其大小和形態(tài)在環(huán)境中的變異). 如梅尼小環(huán)藻(Cyclotellameneghinana)，其大細(xì)胞直徑可以達(dá)到40 μm，其功能群應(yīng)屬于6a，而多次分裂后的小細(xì)胞，則大小可能不到10 μm，劃分到7a. 雖然這種劃分可以比較好地與環(huán)境特征相適應(yīng)，但卻對顯微鏡檢提出了更高的要求，需要測量各個藻類的體積大小. 在使用MFG過程中，另一個比較容易發(fā)生的困惑就是，關(guān)于如何定義“大/小”，Salmaso等只給出了一個大致(經(jīng)典)的界限劃分范圍30～40 μm[25]，反映的是該功能群的浮游植物受到浮游動物捕食壓力的大小. 具體的值，需要對研究水體浮游動物的種類組成及其捕食粒徑有所了解，才能正確劃分.

MBFG功能群分類最為簡單易用，完全不需要專業(yè)性很強(qiáng)的浮游植物分類學(xué)知識，只要根據(jù)浮游植物在顯微鏡下觀察到的形態(tài)就可以利用檢索表迅速地歸入相應(yīng)的功能群，并把它們與最主要的環(huán)境參數(shù)聯(lián)系起來. 因該方法使用簡便、推廣性強(qiáng)，被很多環(huán)境評價機(jī)構(gòu)廣泛采用. 采用MBFG進(jìn)行分類大大簡化了浮游植物反映水體狀況的工作流程，為水環(huán)境的分析和評價提供了高效的方法. Kruk等將各個MBFG功能群浮游植物的生存模式以及其對應(yīng)的重要影響因子進(jìn)行了詳細(xì)闡述，為分析環(huán)境與浮游植物之間相互作用關(guān)系提供了重要的依據(jù). MBFG的缺點是對環(huán)境的解釋精度不夠，很多功能群無法定義出確切的環(huán)境影響變量. 尤其是以金藻為組成的第二功能群，其群內(nèi)的種類形態(tài)和生理特征差異較大，如錐囊藻(Dinobryon)雖然有囊殼包被，卻不存在硅質(zhì)的外包被或鞭毛[47]. 此外，MBFG功能群對于光照條件和混合層深度這一浮游植物群落結(jié)構(gòu)的主要驅(qū)動因子的敏感度太低[46].

[1] Lean D, Pick FR. Photosynthetic response of lake plankton to nutrient enrichment： a test for nutrient limitation.Limnology, 1981, 26(6)： 1001-1019.

[2] O’Farrell I, de Tezanos Pinto P, Izaguirre I. Phytoplankton morphological response to the underwater light conditions in a vegetated wetland.Hydrobiologia, 2007, 578(1)： 65-77.

[3] Reynolds C. Variability in the provision and function of mucilage in phytoplankton： facultative responses to the environment.Hydrobiologia, 2007, 578(1)： 37-45.

[4] Cellamare M, Morin S, Coste Metal. Ecological assessment of French Atlantic lakes based on phytoplankton, phytobenthos and macrophytes.EnvironmentalMonitoringandAssessment, 2012, 184(8)： 4685-4708.

[5] Kalff J. Limnology： inland water ecosystems. New Jersey： Prentice Hall, 2002： 592.

[6] Padisák J. Seasonal succession of phytoplankton in a large shallow lake (Balaton, Hungary)—a dynamic approach to ecological memory, its possible role and mechanisms.JournalofEcology, 1992, 80： 217-230.

[7] Makarewicz JC. Phytoplankton biomass and species composition in Lake Erie, 1970 to 1987.JournalofGreatLakesResearch, 1993, 19(2)： 258-274.

[8] Heino J. Are indicator groups and cross-taxon congruence useful for predicting biodiversity in aquatic ecosystems?EcologicalIndicators, 2010, 10(2)： 112-117.

[9] Jeppesen E, Peder JJ, Sondergaard Metal. Trophic structure, species richness and biodiversity in Danish lakes： changes along a phosphorus gradient.FreshwaterBiology, 2000, 45(2)： 201-218.

[10] Sager PE, Hasler AD. Species diversity in lacustrine phytoplankton. I. The components of the index of diversity from Shannon’s formula.AmericanNaturalist, 1969, 103： 51-59.

[11] 胡鴻鈞，魏印心. 中國淡水藻類——系統(tǒng), 分類及生態(tài). 北京： 科學(xué)出版社, 2006： 1023.

[12] Brook AJ. The status of desmids in the plankton and the determination of phytoplankton quotients.TheJournalofEcology, 1959, 47(2)： 429-445.

[13] Hall RI, Smol JP. Diatoms as indicators of lake eutrophication. In： Hall RI, Smol JP eds. The diatoms： applications for the environmental and earth sciences. London： Cambridge University Press, 1999： 128-168.

[14] Shapiro J, Maloney TE. The current status of lake trophic indices： A review. Lake and reservoir classification systems： Corvallis, Oregon, US Environmental Protection Agency EPA, 1979, 650(3)： 53-99.

[15] Bonilla S, Conde D, Aubriot Letal. Influence of hydrology on phytoplankton species composition and life strategies in a subtropical coastal lagoon periodically connected with the Atlantic Ocean.EstuariesandCoasts, 2005, 28(6)： 884-895.

[16] Xiao L, Wang T, Hu Retal. Succession of phytoplankton functional groups regulated by monsoonal hydrology in a large canyon-shaped reservoir.WaterResearch, 2011, 45(16)： 5099-5109.

[17] Paul L. Nutrient elimination in pre-dams： results of long term studies.Hydrobiologia, 2003, 504(1)： 289-295.

[18] Matveev VL, Matveeva LI. Grazer control and nutrient limitation of phytoplankton biomass in two Australian reservoirs.FreshwaterBiology, 1997, 38(1)： 49-65.

[19] Sommer U. Convergent succession of phytoplankton in microcosms with different inoculum species composition.Oecologia, 1991, 87(2)： 171-179.

[20] Reynolds C, Padisák J, Sommer U. Intermediate disturbance in the ecology of phytoplankton and the maintenance of species diversity： a synthesis.Hydrobiologia, 1993, 249(1)： 183-188.

[21] Reynolds CS, Huszar V, Kruk Cetal. Towards a functional classification of the freshwater phytoplankton.JournalofPlanktonResearch, 2002, 24(5)： 417-428.

[22] Grime JP. Evidence for the existence of three primary strategies in plants and its relevance to ecological and evolutionary theory.AmericanNaturalist, 1977, 111(982)： 1169-1194.

[23] Reynolds CS. Phytoplankton assemblages and their periodicity in stratifying lake systems.Ecography, 1980, 3(3)： 141-159.

[24] Weithoff G. The concepts of ’plant functional types’ and ’functional diversity’ in lake phytoplankton—a new understanding of phytoplankton ecology?FreshwaterBiology, 2003, 48(9)： 1669-1675.

[25] Salmaso N, Padisák J. Morpho-Functional Groups and phytoplankton development in two deep lakes (Lake Garda, Italy and Lake Stechlin, Germany).Hydrobiologia, 2007, 578(1)： 97-112.

[26] Padisák J, Crossetti L, Naselli-Flores L. Use and misuse in the application of the phytoplankton functional classification： a critical review with updates.Hydrobiologia, 2009, 621(1)： 1-19.

[27] Tolotti M, Thies HOR, Nickus Uetal. Temperature modulated effects of nutrients on phytoplankton changes in a mountain lake.Hydrobiologia, 2012, 698(1)： 61-75.

[28] Kruk C, Huszar VLM, Peeters ETHMetal. A morphological classification capturing functional variation in phytoplankton.FreshwaterBiology, 2010, 55(3)： 614-627.

[29] Reynolds CS. Phytoplankton periodicity： the interactions of form, function and environmental variability.FreshwaterBiology. 1984, 14(2)： 111-142.

[30] Reynolds CS. Community organisation in the freshwater plankton. In： Gee JHR, Giller PS eds. Organisation of communities, past and present. Oxford： Blackwell Scientific Publications, 1987： 297-325.

[31] Reynolds CS. Excellence in ecology： Vegetation processes in the pelagic： a model for ecosystem theory. Germany： Ecology Institute, 1997： 371.

[32] Padisák J, Reynolds CS. Selection of phytoplankton associations in Lake Balaton, Hungary, in response to eutrophication and restoration measures, with special reference to the cyanoprokaryotes.Hydrobiologia, 1998, 384(1)： 41-53.

[33] Reynolds C. Scales of disturbance and their role in plankton ecology.Hydrobiologia, 1993, 249(1)： 157-171.

[34] Reynolds CS, Irish AE. Modelling phytoplankton dynamics in lakes and reservoirs： the problem of in-situ growth rates.Hydrobiologia, 1997, 349(1)： 5-17.

[35] Kruk C, Mazzeo N, Lacerot Getal. Classification schemes for phytoplankton： a local validation of a functional approach to the analysis of species temporal replacement.JournalofPlanktonResearch, 2002, 24(9)： 901-912.

[36] Padisák J, Borics G, Fehér Getal. Dominant species, functional assemblages and frequency of equilibrium phases in late summer phytoplankton assemblages in Hungarian small shallow lakes.Hydrobiologia, 2003, 502(1)： 157-168.

[37] Padisák J, Borics G, Grigorszky Ietal. Use of phytoplankton assemblages for monitoring ecological status of lakes within the water framework directive： The assemblage index.Hydrobiologia. 2006, 553(1)： 1-14.

[38] Reynolds CS. The ecology of phytoplankton. New York： Cambridge University Press, 2006： 535.

[39] Margalef R. Life-forms of phytoplankton as survival alternatives in an unstable environment.OceanologicaActa, 1978, 1(4)： 493-509.

[40] Reynolds CS. The state of freshwater ecology.FreshwaterBiology, 1998, 39(4)： 741-753.

[41] Borics G, Várbíró G, Grigorszky Ietal. A new evaluation technique of potamo-plankton for the assessment of the ecological status of rivers.ArchivfürHydrobiologie, 2007, 17(3/4)： 465-486.

[42] Padisák J, Barbosa FAR, Koschel Retal. Deep layer cyanoprokaryota maxima are constitutional features of lakes： Examples from temperate and tropical regions.ArchivfürHydrobiologie, 2003, 58： 175-199.

[43] Souza M, Barros CA, Barbosa Fetal. Role of atelomixis in replacement of phytoplankton assemblages in Dom Helvécio Lake, South-East Brazil.Hydrobiologia, 2008, 607(1)： 211-224.

[44] Naselli-Flores L, Barone R. Fight on Plankton! Or, phytoplankton shape and size as adaptive tools to get ahead in the struggle for life.Cryptogamie,Algologie, 2011, 32(2)： 157-204.

[45] Salmaso N, Braioni MG. Factors controlling the seasonal development and distribution of the phytoplankton community in the lowland course of a large river in Northern Italy (River Adige).AquaticEcology, 2008, 42(4)： 533-545.

[46] Salmaso N, Naselli-Flores L, Padis AKJ. Impairing the largest and most productive forest on our planet： how do human activities impact phytoplankton?Hydrobiologia, 2012, 698(1)： 375-384.

[47] Kruk C, Segura A. The habitat template of phytoplankton morphology-based functional groups.Hydrobiologia, 2012, 698(1)： 191-202.

[48] Huszar VL, Reynolds CS. Phytoplankton periodicity and sequences of dominance in an Amazonian flood-plain lake (Lago Batata, Pará, Brasil)： responses to gradual environmental change.Hydrobiologia, 1997, 346(1/2/3)： 169-181.

[49] Melo DS, Huszar VLM. Phytoplankton in an Amazonian flood-plain lake (Lago Batata, Brasil)： diel variation and species strategies.JournalofPlanktonResearch, 2000, 22(1)： 63-76.

[50] Salmaso N. Ecological patterns of phytoplankton assemblages in Lake Garda： seasonal, spatial and historical features.JournalofLimnology, 2002, 61(1)： 95-115.

[51] 黃享輝，胡 韌，雷臘梅等. 南亞熱帶典型中小型水庫浮游植物功能類群季節(jié)演替特征. 生態(tài)環(huán)境學(xué)報, 2013, (2)： 311-318.

[52] Huszar V, Kruk C, Caraco N. Steady-state assemblages of phytoplankton in four temperate lakes (NE U.S.A.).Hydrobiologia, 2003, 502(1/2/3)： 97-109.

[53] Dokulil M, Teubner K. Steady state phytoplankton assemblages during thermal stratification in deep alpine lakes. Do they occur?Hydrobiologia, 2003, 502(1/2/3)： 65-72.

[54] Borges P, Train S, Rodrigues L. Spatial and temporal variation of phytoplankton in two subtropical Brazilian reservoirs.Hydrobiologia, 2008, 607(1)： 63-74.

[55] Townsend SA. Hydraulic phases, persistent stratification, and phytoplankton in a tropical floodplain lake (Mary River, northern Australia).Hydrobiologia, 2006, 556(1)： 163-179.

[56] Antenucci JP, Ghadouani A, Burford MAetal. The long-term effect of artificial destratification on phytoplankton species composition in a subtropical reservoir.FreshwaterBiology, 2005, 50(6)： 1081-1093.

[57] Burford MA, O’Donohue MJ. A comparison of phytoplankton community assemblages in artificially and naturally mixed subtropical water reservoirs.FreshwaterBiology, 2006, 51(5)： 973-982.

[58] Sarmento H, Isumbisho M, Descy JP. Phytoplankton ecology in Lake Kivu (eastern Africa).JournalofPlanktonResearch, 2006, 28： 815-829.

[59] Fietz S, Kobanova G, Izmest Eva Letal. Regional, vertical and seasonal distribution of phytoplankton and photosynthetic pigments in Lake Baikal.JournalofPlanktonResearch, 2005, 27(8)： 793-810.

[60] Stoyneva MP, Descy J, Vyverman W. Green algae in Lake Tanganyika： is morphological variation a response to seasonal changes?Hydrobiologia, 2007, 578(1)： 7-16.

[61] Hu R, Xiao L. Functional classification of phytoplankton assemblages in reservoirs of Guangdong Province, South China. In： Han B, Liu Z eds. Tropical and sub-tropical reservoir limnology in China, theory and practice. Dordrecht： Springer Netherland, 2012： 59-70.

[62] 董 靜，李艷暉，李根保等. 東江水系浮游植物功能群季節(jié)動態(tài)特征及影響因子. 水生生物學(xué)報， 2013, (5)： 836-843.

[63] Izaguirre I, Allende L, Escaray Retal. Comparison of morpho-functional phytoplankton classifications in human-impacted shallow lakes with different stable states.Hydrobiologia, 2012, 698(1)： 203-216.

[65] Hu R, Han B, Naselli-Flores L. Comparing biological classifications of freshwater phytoplankton： a case study from South China.Hydrobiologia, 2013, 701(1)： 219-233.

[66] Crossetti LO, Bicudo CEDM. Phytoplankton as a monitoring tool in a tropical urban shallow reservoir (Gar?as Pond)： the assemblage index application.Hydrobiologia, 2008, 610(1)： 161-173.

[67] 高國敬，肖利娟，林秋奇等. 海南省典型水庫浮游植物功能類群的結(jié)構(gòu)特征與水質(zhì)評價. 生態(tài)科學(xué), 2013, (2)： 144-150.

[68] Istvánovics V, Clement A, Somlyódy Letal. Updating water quality targets for shallow Lake Balaton (Hungary), recovering from eutrophication.Hydrobiologia, 2007, 581： 305-318.

[69] Abonyi A, Leit?o M, Lancon AMetal. Phytoplankton functional groups as indicators of human impacts along the River Loire (France).Hydrobiologia, 2012, 698(1)： 233-249.

The concepts, classification and application of freshwater phytoplankton functional groups

HU Ren, LAN Yuqian, XIAO Lijuan & HAN Boping

(DepartmentofEcology,JinanUniversity,Guangzhou510632,P.R.China)

As the primary producers in lakes and reservoirs, phytoplankton assemblages act promptly to environmental changes. They are the most important biological indicators for evaluating the status of aquatic ecosystems. It is a challenging task in freshwater ecology to reveal the driving mechanism of phytoplankton succession and their structural responses to environmental changes through the information within their assemblages. Ecologists ascribe phytoplankton species sharing identical or similar life style and living strategy into a basic unit—“functional group” in the response analysis to environmental change. As functional groups could accurately reflect the changes of aquatic environments, the functional grouping methods have been widely applied in many aspects of freshwater phytoplankton ecology. The classification of functional groups has also been improved and supplemented in the recent applications. The most popular functional classification systems are the FG (Functional Groups), MFG (Morpho-Functional Groups), MBFG (Morphology-Based Functional Groups) and PFT (Plant Functional Types). These classification methods have been used recently to analyse the relationship between phytoplankton assemblages and their aquatic environmental variables in China. As there existing fundamental difference between these classification methods, the users usually face difficulties in ascribing clearly every phytoplankton species into the right functional groups. The paper reviewed the features of each classification method and its application to improve the application in China.

Phytoplankton; functional group; taxonomy

*國家自然科學(xué)基金項目(U0733007)和廣東省水利科技創(chuàng)新項目(2011-02)聯(lián)合資助.2014-04-29 收稿；2014-08-09收修改稿.胡韌(1975～)，男，博士；E-mail： thuren@jnu.edu.cn.

**通信作者；E-mail： tbphan@jnu.edu.cn.