入侵種互花米草影響我國濱海濕地土壤生態(tài)系統(tǒng)的研究進(jìn)展

侯棟梁　何東進(jìn)　洪　偉　游巍斌　巫麗蕓　紀(jì)志榮　肖石紅（福建農(nóng)林大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，福建 福州 5000；福建農(nóng)林大學(xué)林學(xué)院，福建 福州 5000；福建農(nóng)林大學(xué)計算機信息學(xué)院，福建 福州 5000）

入侵種互花米草影響我國濱海濕地土壤生態(tài)系統(tǒng)的研究進(jìn)展

侯棟梁1何東進(jìn)2洪偉2游巍斌2巫麗蕓2紀(jì)志榮3肖石紅2
（1福建農(nóng)林大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，福建 福州 350002；2福建農(nóng)林大學(xué)林學(xué)院，福建 福州 350002；3福建農(nóng)林大學(xué)計算機信息學(xué)院，福建 福州 350002）

互花米草Spartina alterniflora已成為我國海岸灘涂濕地生態(tài)系統(tǒng)最主要的入侵植物之一，對我國沿海濕地土壤生態(tài)系統(tǒng)產(chǎn)生了重大的影響。為進(jìn)一步探究互花米草的入侵機理，選擇濱海濕地土壤生態(tài)系統(tǒng)為切入點，擬從互花米草入侵我國濱海濕地對土壤生態(tài)系統(tǒng)物質(zhì)循環(huán)（土壤有機碳、土壤氮和重金屬）和土壤生物（底棲動物和土壤微生物）兩方面的影響進(jìn)行歸納總結(jié)，闡明互花米草入侵后土壤生態(tài)系統(tǒng)的變化過程，并重點對互花米草入侵后土壤有機碳的增減變化進(jìn)行系統(tǒng)梳理，為互花米草的生態(tài)治理和濕地生態(tài)系統(tǒng)的保護與恢復(fù)提供參考。

互花米草； 濱海濕地； 土壤生態(tài)系統(tǒng)； 物質(zhì)循環(huán)； 土壤生物

互花米草原產(chǎn)于美洲大西洋西海岸以及墨西哥灣（Daehler et al，1996），我國于1979年從美國引入，互花米草蔓延擴散迅速，目前在我國東部沿岸，從廣東省南部的電白至遼寧省的盤錦均有分布，分布區(qū)跨越了近22個緯度，已經(jīng)形成了較大規(guī)模的互花米草人工群落（石福臣等，2007）?；セ撞菰谠S多引種地及擴散地過快蔓延，并超出了人類預(yù)期，對我國濱海濕地的影響已日趨嚴(yán)重。國際上已經(jīng)逐漸認(rèn)識到濱海濕地的重要性，入侵種對濱海濕地生態(tài)系統(tǒng)的影響研究也較多（Burley et al，2012；DeLaune et al，2012； Blankespoor et al，2014）。但我國對濱海濕地的研究并不深入，尚缺乏系統(tǒng)研究（劉春悅等， 2009； 竇勇等，2012），土壤生態(tài)系統(tǒng)對互花米草的生態(tài)響應(yīng)機制亦知之甚少（曾艷等，2011；楊永興等， 2009）。為此，我們從互花米草入侵對我國濱海濕地對土壤生態(tài)系統(tǒng)物質(zhì)循環(huán)和土壤生物兩方面的影響進(jìn)行歸納，試圖闡明互花米草入侵我國濱海濕地后土壤生態(tài)系統(tǒng)的變化過程，從土壤生態(tài)系統(tǒng)角度揭示互花米草的入侵機制，從而為互花米草的生態(tài)治理和濕地生態(tài)系統(tǒng)的保護與恢復(fù)提供參考。

表1　不同緯度帶濱海濕地土壤生態(tài)系統(tǒng)對互花米草入侵的響應(yīng)

1　互花米草入侵對我國濱海濕地土壤物質(zhì)循環(huán)的影響

入侵植物的蔓延，會造成入侵地土壤結(jié)構(gòu)組成發(fā)生改變，并導(dǎo)致營養(yǎng)循環(huán)過程變化，這使得入侵植物與土壤養(yǎng)分循環(huán)的關(guān)系相當(dāng)密切。互花米草入侵我國濱海濕地對土壤生物地球化學(xué)循環(huán)的影響方面，國內(nèi)學(xué)者做了大量研究，包括土壤養(yǎng)分庫（杭子清等，2014；廖小娟等，2013）、土壤微生物群落（周虹霞等，2005；周軍等，2007）、土壤重金屬（何東進(jìn)等，2014；廖小娟，2013）等方面的內(nèi)容。我國自南向北不同緯度帶濱海濕地土壤生態(tài)系統(tǒng)對互花米草入侵的響應(yīng)見表1。

1.1互花米草入侵對土壤生態(tài)系統(tǒng)土壤有機碳（SOC）的影響

1.1.1互花米草入侵致使?jié)竦豐OC增加 互花米草入侵對濱海濕地碳匯的影響顯著，受其本地種、當(dāng)?shù)氐臍夂?、土壤酶和土壤養(yǎng)分及結(jié)構(gòu)等影響，互花米草的入侵會使?jié)竦豐OC出現(xiàn)增加和減少兩種變化。以下就本地種為堿蓬Suaeda salsa與蘆葦Phragmites australis的土壤生態(tài)系統(tǒng)為例進(jìn)行對比分析?；セ撞莸厣虾偷叵律锪渴菈A蓬的5倍，且互花米草群落土壤的呼吸速率低，這可加速SOC積累，使互花米草群落具有較高的固碳能力（高建華等，2007）。國內(nèi)學(xué)者關(guān)于互花米草入侵堿蓬的研究大多集中在江蘇鹽城?；セ撞萑肭衷斐闪藵竦豐OC增加（許振等，2014）；高建華等（2007）得出表層（0～20 cm）SOC顯著增加（增量達(dá)70%），且隨著互花米草生長時間延長而明顯增加；全桂香等（2010）研究了在互花米草入侵8-14 a，其SOC與本地種堿蓬生長的土壤相較升高27.0%～ 69.6%，且在0～10 cm土層深度，SOC積累速率可以達(dá)到0.213 t C/（hm2·a），這個數(shù)值大于中國農(nóng)田碳積累速率（0.151 t C/（hm2·a），表明互花米草入侵顯著增加了生態(tài)系統(tǒng)的初級生產(chǎn)力和碳封存能力。

互花米草的凈初級生產(chǎn)力為21.6 t C/（ hm2·a），比本地種蘆葦高4.7 t C/（hm2·a），并且凋落物分解速率小于蘆葦（劉春悅，2009），這就造成了其SOC含量高于蘆葦。王寶霞等（2010）對福州閩江河口鱔魚灘濕地的互花米草入侵情況進(jìn)行研究，指出互花米草的入侵增加了蘆葦濕地根際土壤碳質(zhì)量分?jǐn)?shù)和儲量。由于地區(qū)氣候及土壤條件的不同，以上學(xué)者利用直接測量SOC含量，得出在互花米草的入侵下可加大當(dāng)?shù)赝寥郎鷳B(tài)系統(tǒng)的碳匯功能，而王蒙（2014）則是通過CH4、N2O、CO2排放通量對杭州灣濱海濕地進(jìn)行研究，得出光灘（4 153.7 kg/hm2）在觀測期間的綜合增溫潛勢最大，蘆葦群落（2 571.1 kg/hm2）次之，而互花米草群落（-3 538.8 kg/hm2）最小。即在整個通量觀測期間，光灘和蘆葦群落綜合表現(xiàn)為溫室氣體的“源”，而互花米草群落綜合表現(xiàn)為溫室氣體的“匯”，可以減緩增溫趨勢，即互花米草可增加SOC含量。

1.1.2互花米草入侵致使SOC下降 即使互花米草的凈初級生產(chǎn)力比本地種蘆葦高4.7 t C/（hm2·a）（劉春悅，2009），加上凋落物分解速率也小于蘆葦，但互花米草入侵蘆葦群落也有可能致使SOC下降。例如，邵學(xué)新等（2011）通過研究互花米草入侵杭州灣，得出不同群落類型表層SOC表現(xiàn)為：蘆葦（8.56±0.04 g/kg）＞互花米草（7.31±0.08 g/kg）＞光灘（4.47±0.09 g/kg），研究表明互花米草的大量入侵和擴散將降低杭州灣生態(tài)系統(tǒng)土壤的碳匯功能。

張祥霖等（2008）對互花米草入侵福建漳江口濕地紅樹林群落進(jìn)行研究，發(fā)現(xiàn)在互花米草的入侵下其土壤碳匯出現(xiàn)衰退，互花米草群落比紅樹林群落減少了30%。毛子龍等（2011）對薇甘菊入侵深圳灣紅樹林生態(tài)系統(tǒng)進(jìn)行研究，得出薇甘菊入侵同樣會致使紅樹林群落SOC下降。這是由于紅樹植物生物量大，其回歸土壤的枯枝落葉量也大（陳鷺真等，2010），造成了入侵種入侵紅樹林群落會降低濕地SOC含量。紅樹林濕地土壤保持了很高的SOC，其整個土壤剖面碳庫高達(dá)220 t C/hm2，這個數(shù)值是我國自然土壤平均碳密度的3倍多（張莉等，2013），是潘根興等（2008）報道的全國水稻土平均碳密度的5倍多，然而入侵種（互花米草、薇甘菊）一般達(dá)不到這種水平。國內(nèi)關(guān)于入侵種入侵紅樹林群落致使SOC增減響應(yīng)的研究較少。

研究發(fā)現(xiàn)，在互花米草入侵紅樹林群落會出現(xiàn)SOC下降的響應(yīng)，入侵種薇甘菊也具有同樣特征；但互花米草入侵堿蓬群落會出現(xiàn)SOC增加的響應(yīng)。至于互花米草入侵蘆葦濕地則由于不同的研究區(qū)及不同的研究時間而沒有統(tǒng)一的結(jié)果，這可能與互花米草和蘆葦?shù)膬舫跫壣a(chǎn)力和根際微生物群落相差不大有關(guān)（李玉寧等， 2002），具體原因尚需進(jìn)一步研究。

1.1.3SOC與粒徑效應(yīng) 互花米草入侵濱海濕地會造成SOC發(fā)生變化，而互花米草群落SOC受到粒徑效應(yīng)的影響（彭容豪，2009），這說明互花米草入侵可能改變了土壤粒徑從而影響SOC。SOC隨著土壤中細(xì)顆粒沉積物的增多而增多，這主要反映在粉粒對土壤水分有效性和粘粒對SOC的保護作用上，粘粒的保護作用主要是通過與SOC結(jié)合形成有機-無機復(fù)合體實現(xiàn)（彭容豪，2009）。Allison等（2006）對草地、草地開墾為農(nóng)田和草地先開墾為農(nóng)田再恢復(fù)為草地這3種不同土地利用方式進(jìn)行SOC比較研究，發(fā)現(xiàn)SOC以長期用作草地的土壤最高，而用作農(nóng)田的土壤最低。草地SOC高是因為土壤大團聚體（＞250 um）和粉粒與SOC結(jié)合的多。張俊華等（2012）的研究也指出SOC與粉粒、粘粒正相關(guān)（p＜0.05）。張耀鴻等（2011）對互花米草引入鹽城濱海濕地進(jìn)行研究，得出互花米草入侵下SOC增加，且互花米草群落比堿蓬群落土壤中大團聚體組分和微團聚體組分多（p＜0.05）。綜上所述，大團聚體與粉、粘粒都具有保護SOC的作用，使其難以被土壤微生物分解，而土壤理化性質(zhì)及植被類型是影響不同粒徑與SOC結(jié)合的重要因素。互花米草入侵我國不同緯度帶的不同本地種造成濕地SOC發(fā)生增減變化可能與土壤粒徑的改變有關(guān)，具體相關(guān)性需進(jìn)一步研究。

1.2互花米草入侵對土壤氮的影響

N是互花米草生長的限制因子，互花米草生長會促進(jìn)濕地土壤N含量的積累，然而濱海濕地過量的N又會進(jìn)一步增強互花米草的入侵（Tyler et al，2007）。研究發(fā)現(xiàn)土壤N的增加會顯著影響互花米草的生長速率和生物量分配（Zhao et al， 2010）。不過，Brewer（2003）在密西西比的研究發(fā)現(xiàn)，N添加對互花米草入侵的有利性并不明顯，這是因為影響互花米草對N獲取和利用的因子有很多，季節(jié)、鹽度、pH值和淹水情況等自然環(huán)境因子都能影響N的獲取和利用，同時招潮蟹等底棲動物的干擾也會對其產(chǎn)生一定的影響。根際共生固氮微生物是互花米草土壤N的主要供給者，Moisander等（2005）對固氮基因的序列進(jìn)行分析，指出互花米草枯桿表面固氮微生物至少有8種。土壤中的叢枝菌根真菌會與蘆葦和互花米草根系形成叢枝菌根，從而促進(jìn)宿主對土壤N含量的吸收和利用（李曉林等， 2000）。李敏等（2009）研究發(fā)現(xiàn)在淡水生態(tài)系統(tǒng)下，叢枝菌根對蘆葦和互花米草的N吸收均有顯著的促進(jìn)作用，在咸水生態(tài)系統(tǒng)下，叢枝菌根對蘆葦N含量的吸收促進(jìn)效果受到鹽度的抑制，但叢枝菌根對互花米草N含量的吸收卻不受鹽度影響。

互花米草入侵會使紅樹林群落全氮含量下降，但入侵蘆葦群落使其土壤生態(tài)系統(tǒng)全氮含量增加（表1）。N是互花米草生長的關(guān)鍵因子之一，而根際共生固氮微生物是互花米草N資源的主要供給者，故可篩選對互花米草共生固氮菌敏感的環(huán)境脅迫因子，同時兼顧本地種根際共生固氮微生物的脅迫，合理控制環(huán)境脅迫因子。未來研究中可進(jìn)行不同梯度的環(huán)境脅迫因子實驗，用于分析互花米草根際共生固氮菌的響應(yīng)，以期了解互花米草共生固氮菌的脅迫臨界濃度，試圖從土壤N的角度抑制互花米草的擴散繁殖。

1.3互花米草的重金屬富集效應(yīng)

重金屬因其特殊的化學(xué)性質(zhì)和毒性，被稱為環(huán)境中具有潛在危害的重要污染物，具有高度危害性和難治理性（何東進(jìn)等，2012）。濕地植物在植物修復(fù)中的應(yīng)用主要通過植物穩(wěn)定作用將大量的重金屬固定在根部，或者通過植物提取將重金屬富集在地上部分，然后通過鹽腺、收割等方式移除重金屬（Dary et al， 2010）。重金屬的脅迫往往會阻礙植物正常的生理代謝過程，從而影響植物的生長和發(fā)育，但互花米草能夠通過一系列應(yīng)對策略，如降低細(xì)胞含水量、產(chǎn)生抗氧化酶和改變滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)來緩解重金屬脅迫帶來的傷害（Sun et al， 2007）。近幾年，國內(nèi)外學(xué)者研究互花米草對重金屬的富集作用，如李富榮等（2013）研究發(fā)現(xiàn)互花米草對Cd、Pb、Hg、Zn等重金屬脅迫都具有較好的耐受性?；セ撞輰χ亟饘僭谻r、Mn和Se的吸收主要通過地下部分，然后經(jīng)過運輸從葉片上的鹽腺釋放，而另外一些元素Cu、Fe、Ni和Zn主要沉積在地下部分，鹽腺只釋放出少部分（Hempel et al，2008）。Zn、Cr、Pb和Cu在互花米草體內(nèi)的含量分布是地上部分＞地下部分，且地上部分和地下部分重金屬含量大小都具有同種規(guī)律：Zn＞Cr＞Pb＞Cu（弓曉峰等， 2006）。但李富榮等（2013）研究指出在植物地上部分，富集系數(shù)大小為Zn（0.623）＞Pb（0.515）＞Cu（0.457）＞Cr（0.393）；而在植物地下部分，富集系數(shù)大小為Zn（1.684）＞Cu（0.743）＞Cr（0.655）＞Pb（0.662）。造成重金屬（Zn、Cr、Pb和Cu）富集系數(shù)的不同可能與研究地、研究時間段和不同的互花米草生長階段有關(guān)。

互花米草對重金屬的富集能力已越來越受到國內(nèi)外學(xué)者的關(guān)注，雖然對重金屬元素的富集規(guī)律已經(jīng)取得一些進(jìn)展，但其中涉及的生理和分子生物學(xué)機理還有許多地方仍不明確。且大部分室內(nèi)研究多集中于單一重金屬元素的脅迫研究，在未來的研究中應(yīng)加強互花米草對重金屬元素的復(fù)合污染響應(yīng)，這將更加貼近濕地的實際情況并深入了解其富集重金屬的特征和機理。

2　互花米草入侵對我國濱海濕地土壤生物群落結(jié)構(gòu)的影響

2.1互花米草入侵對底棲動物群落結(jié)構(gòu)的影響

底棲動物是生活史的全部或大部分時間生活于水底，是濕地生態(tài)系統(tǒng)中的一個重要組成部分，在物質(zhì)循環(huán)和能量流動中起著承上啟下的作用。互花米草入侵會改變底棲動物的物種組成和多樣性。陳中義等（2005）也對東灘進(jìn)行研究，得出互花米草競爭取代本地種后，不僅顯著降低了底棲動物的物種多樣性，同時顯著改變了營養(yǎng)類群的結(jié)構(gòu)。而侯森林等（2012）觀察潮間帶、潮上帶和潮溝中互花米草入侵下底棲動物的多樣性，得出不同生境中互花米草對底棲動物的影響不甚相同。然而，趙彩云等（2014）不是從空間上直接做樣地調(diào)查，而是從互花米草入侵的時間尺度上來觀察對底棲動物的影響，得出隨著互花米草入侵年限的增加，物種數(shù)量出現(xiàn)先升高后下降的趨勢。而申保忠（2006）對入侵24 a的樣地進(jìn)行調(diào)查，得出互花米草入侵下底棲動物多樣性下降，這與趙彩云等的研究結(jié)果相符。

2.2互花米草入侵對土壤微生物群落結(jié)構(gòu)的影響

迄今為止，大部分的研究都一致地表明植物入侵對土壤微生物群落有著顯著影響。如張祥霖等（2008）、孫炳寅等（1989）、周軍等（2007）的研究一致表明互花米草群落相對光灘其土壤微生物功能群種類增多。王蒙（2006）利用變性梯度電泳和克隆測序?qū)﹂L江口九段沙濕地互花米草入侵進(jìn)行研究，也得出互花米草群落比光灘土壤微生物增加，但與本地種群落相比，其土壤微生物群落多樣性低于本地種蘆葦和海三棱藨草群落。但章振亞等（2012）對崇明東灘濕地進(jìn)行研究，得出互花米草根際細(xì)菌與本地種（蘆葦和海三棱藨草）相比較具有較高的多樣性。這可能是因為研究地與研究時段的不同而不同，具體原因需進(jìn)一步探討研究。

3　展望

濕地在生物地球化學(xué)循環(huán)中具有不可替代性，互花米草入侵造成濕地土壤物質(zhì)循環(huán)的改變，對這一循環(huán)影響程度如何，是一個亟待解決的問題。本文雖深入闡述了互花米草入侵我國濱海濕地土壤生態(tài)系統(tǒng)中土壤物質(zhì)和土壤生物的變化過程，并針對SOC部分進(jìn)行系統(tǒng)梳理，但并沒有闡述土壤無機碳部分和囊括土壤物質(zhì)循環(huán)中的全部主要物質(zhì)（如磷、硫、鉀等）。在未來的研究中應(yīng)加強互花米草對濱海濕地土壤生態(tài)系統(tǒng)的綜合研究以及互花米草在全球變化背景下的入侵動態(tài)預(yù)測，并確定該地域是否已經(jīng)出現(xiàn)入侵種的繁殖體，這樣就能夠在其進(jìn)一步蔓延之前采取相應(yīng)措施。

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Infuence of Invasive Spartina alterniflora on Soil Ecosystem in Coastal Wetland

HOU Dong-Liang1HE Dong-Jin2HONG Wei2YOU Wei-Bin2WU Li-Yun2JI Zhi-Rong3XIAO Shi-Hong2
(1 College of Life Science, Fujian Agriculture and Forestry University, Fuzhou 350002, Fujian; 2 College of Forestry, Fujian Agriculture and Forestry University, Fuzhou 350002, Fujian; 3 College of Computer Information, Fujian Agriculture and Forestry University, Fuzhou 350002, Fujian )

Spartina alterniflora, a perennial rhizomatous grass native to the Atlantic and Gulf coasts of North America, spreads rapidly in coastal salt marshes in China, and has caused considerable effects on the invaded regions. This paper summarizes recent studies about the infuence of invasive S. alterniflora on soil ecosystems in coastal wetland areas, mainly from the aspects of soil biology (soil microbes and soil animals) and matter (soil organic carbon, soil nitrogen and heavy metals) cycles, and direction for future studies was discussed. Like other invasive species， it is quite diffcult， expensive and even impossible to eradicate S. alterniflora once it has successfully invaded the coastal ecosystems. Obviously, further intentional introductions of S. alterniflora should be banned in China, and effective control measures should be urgently taken, to minimize the negative impacts of S. alterniflora on native ecosystems in China.

Spartina alterniflora; Coastal wetland; Soil ecosystems; Material cycle; Soil organisms

10.3969/j.issn.1673-3290.2015.04.20

2015-05-25

福建省科技廳引導(dǎo)性項目（2015N0018）；福建省科技廳重點項目（2009N0009）；國家自然科學(xué)基金項目（31370624，30870435）

侯棟梁（1991-），男，碩士生。研究方向：森林生態(tài)學(xué)。E-mail：41 9312967@qq.com

何東進(jìn)（1969-），男，教授。研究方向：景觀生態(tài)學(xué)與森林生態(tài)學(xué)。E-mail：fjhdj1009@126.com