梁寒

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局部進(jìn)展期胃癌合理淋巴結(jié)清掃范圍再探討*

梁寒

摘要基于隨機(jī)對(duì)照臨床研究結(jié)果，D2淋巴結(jié)清掃在全球范圍被推薦為標(biāo)準(zhǔn)胃癌術(shù)式。但是針對(duì)不同分期病例的精準(zhǔn)淋巴結(jié)清掃范圍仍存在爭(zhēng)議。淋巴結(jié)清掃數(shù)目以及淋巴結(jié)外軟組織轉(zhuǎn)移與患者的預(yù)后密切相關(guān)。近端非大彎側(cè)胃癌是否切脾以徹底清掃No.10淋巴結(jié)，仍等待JCOG0110研究的最終結(jié)論。No.14組淋巴結(jié)在新版日本胃癌指南中劃歸為M1，但是對(duì)于No.6組淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移和十二指腸受累的病例而言，D2+No.14v可能會(huì)使患者獲益。JCOG9501研究由于入組病例僅包括T2b-3，N1-2（ⅡB-ⅢA）病例，因此其結(jié)果不能證明T3和/或N3病例是否能從D2+PAND中獲益，而這組病例在中國(guó)以及除日韓以外的國(guó)家非常多見(jiàn)。

關(guān)鍵詞胃癌淋巴結(jié)清掃局部進(jìn)展期

*本文課題受天津市科委抗癌重大專項(xiàng)基金項(xiàng)目（編號(hào)：12ZCDZSY16400）資助

Re-evaluation of the rational extent of lymphadenectomy for locally advanced gastric cancer

Han LIANG
Correspondence to: Han LIANG; E-mail: tjlianghan@126.com
Surgical Department of Gastric Cancer, Tianjin Medical University Cancer Institute & Hospital, National Clinical Research Center for Cancer, Tianjin Key Laboratory of Cancer Prevention and Therapy, Tianjin 300060, China

This work was supported by the Special Science Foundation of Tianjin Municipal Science & Technology Commission (No. 12ZCDZSY16400)

Abstract On the basis of randomized clinical trials, the extended (D2) lymph node dissection is now recommended as a globally standard procedure for locally advanced gastric cancer. However, the rational extent of lymphadenectomy for locally advanced gastric cancer has remained a topic of debate in the past decades. The examined lymph node and extra-nodal metastasis are significantly associated with the survival of gastric cancer patients. Furthermore, the role of splenectomy for complete resection of No. 10 nodes has been controversial; however, the randomized trial of JCOG0110 is yet to be completed. Gastric cancer with No. 14 lymph node metastasis is defined as M1stage in the current version of the Japanese classification. We propose that D2+No.14v lymphadenectomy may be an option in a potentially curative gastrectomy for tumors with apparent metastasis to the No. 6 nodes or infiltrate to duodenum. In view of the limitation of low metastatic rate in para-aortic lymph nodes in Japan Clinical Oncology Group (JCOG9501), the clinical benefits of D2+PAND for patients with stage T3and/or stage N3disease, both of which are very common in China and many other countries except Japan and Korea, cannot be determined.

Keywords:gastric cancer, lymphadenectomy, local advance

2008年全球新發(fā)生胃癌病例989 000例，其中的463 000例發(fā)生在中國(guó)［1］。2015年發(fā)表在《中國(guó)腫瘤》的2011年中國(guó)常見(jiàn)惡性發(fā)病與死亡報(bào)告指出，胃癌仍是我國(guó)男性第2位，女性第4位的高發(fā)疾?。?］。目前我國(guó)胃癌發(fā)病率仍然以每年1.6%的速度上升。由于缺乏普查機(jī)制，臨床診斷的胃癌病例約90%為進(jìn)展期，其中Ⅱ～Ⅲc期病例約占全部病例的80%。這組病例需要以手術(shù)為主的綜合治療才有可能提高療效。其中手術(shù)質(zhì)量對(duì)患者的生存至關(guān)重要。隨著東西方幾個(gè)重要的隨機(jī)對(duì)照研究結(jié)果的發(fā)布，D2作為標(biāo)準(zhǔn)淋巴結(jié)清掃術(shù)式已獲得全球共識(shí)，然而在臨床實(shí)踐中仍存在很多爭(zhēng)議。本文就局部進(jìn)展期胃癌合理的淋巴結(jié)清掃范圍，結(jié)合本單位經(jīng)驗(yàn)綜述如下。

1　不同分期胃癌病例合理淋巴結(jié)清掃數(shù)目

現(xiàn)行的第7版UICC/AJCC胃癌TNM分期規(guī)定淋巴結(jié)清掃的標(biāo)本應(yīng)該至少包括16枚或更多的淋巴結(jié)以滿足組織學(xué)檢查。而對(duì)于N3b病例而言，至少檢出16枚轉(zhuǎn)移的淋巴結(jié)才能確定診斷［3］。由于第5～6版以前的UICC/AJCC TNM分期均采用歐美病例隨訪數(shù)據(jù)，而來(lái)自美國(guó)的3 814例手術(shù)病例中位淋巴結(jié)檢出數(shù)僅為8枚［4］。Smith等［4］報(bào)告無(wú)論手術(shù)質(zhì)量如何，淋巴結(jié)清掃/檢出數(shù)目是決定病理分期準(zhǔn)確性及預(yù)測(cè)患者預(yù)后的重要指標(biāo)，清掃/檢出40枚以上淋巴結(jié)的病例可以獲得理想的預(yù)后。對(duì)于T1-3N0-1的病例而言，每額外多清掃/檢出10枚淋巴結(jié)，可以提高5.7%～10.9%。早期發(fā)表的包括1 654例胃癌病例的德國(guó)多中心研究顯示，對(duì)于所有病理分期的患者而言，清掃>25枚淋巴結(jié)是影響預(yù)后的獨(dú)立因素［5］。本研究通過(guò)對(duì)接受根治手術(shù)治療的497例淋巴結(jié)陰性胃癌患者的隨訪資料分析后發(fā)現(xiàn)，清掃/檢出15枚以上陰性淋巴結(jié)患者的預(yù)后顯著優(yōu)于不足15枚者。分層分析后發(fā)現(xiàn)，對(duì)于T2-4病例而言，清掃/檢出11～15枚陰性淋巴結(jié)患者的總生存顯著長(zhǎng)于清掃/檢出4～10枚以及1～3枚的患者。與清掃/檢查>15枚淋巴結(jié)患者比較，≤15枚淋巴結(jié)患者更容易發(fā)生局部和腹膜轉(zhuǎn)移［6］，因此即使是無(wú)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的病例，清掃/檢出淋巴結(jié)的數(shù)目可以預(yù)測(cè)患者的預(yù)后，推薦清掃15枚以上淋巴結(jié)以改善預(yù)后。在另一項(xiàng)研究中對(duì)于沒(méi)有淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的低分化和未分化胃癌病例而言，清掃21～30枚淋巴結(jié)可以顯著改善患者的遠(yuǎn)期預(yù)后［7］。

2　淋巴結(jié)外軟組織的清掃

所有胃癌診治指南中均未曾提及淋巴結(jié)外軟組織在淋巴結(jié)清掃中的意義。但是在實(shí)際工作中，手術(shù)標(biāo)本病理學(xué)檢查發(fā)現(xiàn)淋巴結(jié)外軟組織轉(zhuǎn)移（ex?tronodal metastasis，EM）率達(dá)到10%～20%［8-9］。Etoh等［9］報(bào)道，在1 023例胃癌標(biāo)本中發(fā)現(xiàn)146例（14.3%）存在EM，占脂肪結(jié)締組織中疑似淋巴結(jié)的3%。EM更易發(fā)生于腫瘤體積大、浸潤(rùn)性生長(zhǎng)、未分化癌以及有淋巴結(jié)、腹膜、肝轉(zhuǎn)移或累犯淋巴管的病例。早期的研究證實(shí)，EM是影響患者預(yù)后的獨(dú)立因素，其是介于淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移和腹膜轉(zhuǎn)移的中間狀態(tài)［10］。Etoh等［9］也認(rèn)為EM應(yīng)該包含在TNM分期中。最近，根據(jù)EM轉(zhuǎn)移數(shù)目分成EM0、EM1、EM2，將其與N分期組合成新的pNE分期系統(tǒng)，結(jié)果發(fā)現(xiàn)pNE分期較傳統(tǒng)N分期更能精確預(yù)測(cè)患者的預(yù)后［11］。因此在淋巴結(jié)清掃的同時(shí)應(yīng)該整塊切除相應(yīng)部位的淋巴結(jié)、軟組織、筋膜和脂肪組織，只有這樣才能達(dá)到R0手術(shù)的目的。

3　脾門(mén)淋巴結(jié)清掃及切脾

第3版日本胃癌診治指南建議對(duì)胃上部癌，特別是大彎側(cè)腫瘤，應(yīng)該切除脾臟以徹底清掃No.10（脾門(mén)）淋巴結(jié)，但是胃上部其他位置的癌，是否切脾沒(méi)有循證醫(yī)學(xué)證據(jù)。2013年發(fā)表在美國(guó)外科醫(yī)生學(xué)院雜志上的有關(guān)胃癌外科質(zhì)量專家組投票意見(jiàn)［12］：專家組認(rèn)為對(duì)于所有病例采取常規(guī)脾切除是不恰當(dāng)?shù)?，?dāng)發(fā)現(xiàn)脾門(mén)淋巴結(jié)腫大時(shí)，切脾是恰當(dāng)?shù)?，但是意?jiàn)并不一致。絕大多數(shù)回顧性研究不支持預(yù)防性切脾，保留脾臟的No.10淋巴結(jié)清掃成為主流。最近有國(guó)內(nèi)作者報(bào)道，單純胃癌根治術(shù)患者5年生存率顯著優(yōu)于胃癌根治+脾切除者，兩者的5年生存率分別為33.8%和28.8%，P=0.013［13］。Meta分析顯示與保脾手術(shù)比較，脾切除并不能使患者生存獲益［14］。在巴西圣保羅舉行的第11屆國(guó)際胃癌大會(huì)期間，Sano教授報(bào)告了JCOG0110隨機(jī)化臨床研究［15］的最終隨訪結(jié)果：非大彎側(cè)進(jìn)展期胃上部癌，進(jìn)行淋巴結(jié)清掃時(shí)不必常規(guī)切脾以徹底清掃No.10組（脾門(mén)）淋巴結(jié)，因?yàn)榇伺e非旦不能提高遠(yuǎn)期生存，反而增加了胰漏相關(guān)的感染并發(fā)癥。Sano教授建議，對(duì)于大彎側(cè)進(jìn)展期中上部胃癌，除非有肉眼可見(jiàn)的腫大淋巴結(jié)，否則建議采取保留脾臟的No.10淋巴結(jié)清掃。筆者曾于2012年在東京癌研會(huì)有明醫(yī)院參觀Sano教授的手術(shù)，日本同行的做法是術(shù)中進(jìn)行前哨淋巴結(jié)活檢，前哨淋巴結(jié)陽(yáng)性的病例采取脾切除。

4　腸系膜上靜脈根部淋巴結(jié)清掃

第3版日本胃癌診治指南將No.14v（腸系膜上靜脈根部）淋巴結(jié)以及No.13（胰頭后）淋巴結(jié)歸為M1，不作為D2清掃范圍。An等［16］報(bào)道了一組回顧性研究結(jié)果，與Ⅰ、Ⅱ、Ⅳ期、Ⅴ期胃癌但是No.14v陰性的病例比較，No.14v轉(zhuǎn)移病例的5年生存期最差，從一定程度上印證了No.14v轉(zhuǎn)移作為M1的合理性，但是該研究的不足之處是未進(jìn)行分層分析。另外，由于韓國(guó)早期胃癌比例超過(guò)50%，因此該研究No.14v轉(zhuǎn)移率僅有6.6%。臨床實(shí)踐中上述部位淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的概率并不低，天津醫(yī)科大學(xué)腫瘤醫(yī)院回顧性研究顯示，胃遠(yuǎn)端癌No.14v淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率為18.3%～19.4%［17-18］。最近筆者回顧了2003年至2011年在天津醫(yī)科大學(xué)腫瘤醫(yī)院接受手術(shù)治療的遠(yuǎn)端進(jìn)展期胃癌，其中清掃No.14v淋巴結(jié)的243例中45例發(fā)生轉(zhuǎn)移。No.14v淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移與病理分期關(guān)系密切：Ⅰ、Ⅱ期病例中沒(méi)有發(fā)現(xiàn)No.14v淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移病例，Ⅲa期病例No.14v淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率為9.4%，Ⅲb、Ⅲc及Ⅳ病例中No.14v淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率分別為20.5%，32.2%和66.8%。其中Ⅲ期病例No.14v淋巴結(jié)的轉(zhuǎn)移率高達(dá)29.8%（31/104）。生存分析顯示，Ⅲb及Ⅲc期患者進(jìn)行No.14v淋巴結(jié)清掃可以顯著提高患者的3年生存率［19］。最近Eom等［20］報(bào)道，D2+No.14v淋巴結(jié)清掃似乎可以改善胃中、下部Ⅲ、Ⅳ期胃癌患者的總生存率。徐克鋒等［21］報(bào)道，采取端粒酶活性檢測(cè)，對(duì)常規(guī)HE染色檢測(cè)無(wú)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的No.14v淋巴結(jié)進(jìn)行檢測(cè)發(fā)現(xiàn)，44例中13例存在微轉(zhuǎn)移，微轉(zhuǎn)移率高達(dá)29.5%。因此，D2+No.14v淋巴結(jié)預(yù)防性清掃可以清除No.14v已經(jīng)存在的微轉(zhuǎn)移癌灶，阻斷其向相鄰的腹膜后淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移。此外，對(duì)于已經(jīng)發(fā)生No.6組淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的病例而言，同時(shí)進(jìn)行No.14v淋巴結(jié)清掃可以使No.6組淋巴結(jié)的清掃更徹底（可以等同于擴(kuò)大的No.6組淋巴結(jié)清掃）。第3版日本胃癌診治指南［22］也在胃癌擴(kuò)大淋巴結(jié)清掃的章節(jié)做下列描述：當(dāng)腫瘤明顯轉(zhuǎn)移至No.6組淋巴結(jié)時(shí)，包括No.14v淋巴結(jié)在內(nèi)的D2手術(shù)（D2+No.14v）可能使患者獲益。

5　腹主動(dòng)脈旁淋巴結(jié)清掃

JCOG9501研究［23］結(jié)果證實(shí)，擴(kuò)大的淋巴結(jié)清掃與標(biāo)準(zhǔn)D2比較，不能提高患者的5年生存率。因此即使在推崇手術(shù)至上的日本，也摒棄了D2+腹主動(dòng)脈旁淋巴結(jié)清掃（PAND）的術(shù)式。但是自從JCOG9501研究結(jié)果問(wèn)世，其設(shè)計(jì)的缺陷及某些研究結(jié)果的矛盾為胃癌外科學(xué)者所詬?。豪缛虢M病例均選擇臨床診斷沒(méi)有腹主動(dòng)脈旁轉(zhuǎn)移或可疑轉(zhuǎn)移病例，入組時(shí)臨床診斷有淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移病例占全部的83.7%（D2組）和83.8（D2+PAND），而術(shù)后病理確診的淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率分別只有為70.0%和63.1%。研究排除了Bor?rmannⅣ胃癌；兩組的中位陽(yáng)性淋巴結(jié)數(shù)僅有3（D2）和2（D2+PAND）枚。病理分期中包含了50.9%和56.3%的T2b以下的病例，術(shù)后病理報(bào)告PAND轉(zhuǎn)移率只有8%。未進(jìn)行分層分析，比較各期胃癌術(shù)后生存率。筆者回顧性研究［24］顯示，BorrmannⅣ型胃癌PAND的轉(zhuǎn)移率高達(dá)47.1%。N2/N3病例的PAND轉(zhuǎn)移率顯著高于N0/N1者（45.2%和6.2%）。No.9淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移狀態(tài)是預(yù)測(cè)PAND轉(zhuǎn)移的獨(dú)立因素。對(duì)N3期胃癌D2聯(lián)合PAND清掃的病例進(jìn)行回顧性生存分析后發(fā)現(xiàn)，D2+PAND與D2和D1比較，可以顯著提高患者的5年生存率（26.9%，16.6%和7.7%，P=0.015［25］）。因此建議，對(duì)于T4期以及N3期局部進(jìn)展期胃癌，D2+PAND可以提高患者的遠(yuǎn)期生存率。Sasako教授在第11屆世界胃癌大會(huì)上根據(jù)JCOG0001［26］、JCOG0405［27］以及JCOG9501［23］的結(jié)果建議，對(duì)于臨床診斷為PAN轉(zhuǎn)移或腹腔干淋巴結(jié)融合腫大的病例，可以在進(jìn)行術(shù)前強(qiáng)化化療的前提下采取PAND；PAN轉(zhuǎn)移局限于No.16A2和No.16B1或N2有融合轉(zhuǎn)移的淋巴結(jié)同時(shí)沒(méi)有PAN轉(zhuǎn)移，是采取PAND的絕對(duì)指征；食管胃結(jié)合部腺癌SiewertⅡ、Ⅲ型是PAND的相對(duì)指征。

6　結(jié)語(yǔ)

進(jìn)展期胃癌標(biāo)準(zhǔn)D2已經(jīng)成為全球的共識(shí)，但是對(duì)局部進(jìn)展期胃癌合理的淋巴結(jié)清掃范圍的爭(zhēng)論一直在進(jìn)行：不同分期病例，淋巴結(jié)清掃數(shù)目也不同，清掃淋巴結(jié)數(shù)目越多，患者預(yù)后越好，對(duì)于沒(méi)有淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的病例而言，檢出15枚以上淋巴結(jié)可以顯著提高患者預(yù)后。對(duì)于無(wú)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的低分化、未分化癌病例而言，清掃20枚以上淋巴結(jié)可以提高遠(yuǎn)期生存。淋巴結(jié)外軟組織轉(zhuǎn)移是影響患者預(yù)后的獨(dú)立因素，應(yīng)該包括在淋巴結(jié)清掃的范圍。有關(guān)完整清掃No.10和No.11淋巴結(jié)而進(jìn)行脾切除的效果仍存在爭(zhēng)議；雖然新版指南將No.14v組淋巴結(jié)受累定義為M1，但是尚缺乏循證醫(yī)學(xué)證據(jù)，No.6淋巴結(jié)明顯轉(zhuǎn)移的病例推薦做包括No.14v組淋巴結(jié)在內(nèi)的D2手術(shù)。現(xiàn)有證據(jù)不支持進(jìn)行預(yù)防性PAND清掃，但是對(duì)于T4或N3病例，D2+PAND可能提高患者的遠(yuǎn)期生存。

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（2015-11-16收稿）

（2016-01-04修回）

（編輯：楊紅欣）

·專家論壇·

金晶，教授，主任醫(yī)師，博士研究生導(dǎo)師?，F(xiàn)任中國(guó)醫(yī)學(xué)科學(xué)院腫瘤醫(yī)院放療科副主任，北京醫(yī)學(xué)會(huì)放射治療專業(yè)委員會(huì)副主任委員，中國(guó)老年學(xué)學(xué)會(huì)老年腫瘤專業(yè)委員放射治療分委會(huì)副主任委員，中國(guó)臨床腫瘤學(xué)會(huì)第四屆執(zhí)行委員會(huì)委員，中國(guó)癌癥基金會(huì)北京醫(yī)學(xué)會(huì)放射腫瘤治療學(xué)分會(huì)胃腸學(xué)組組長(zhǎng)。曾獲中華醫(yī)學(xué)科技二等獎(jiǎng)、北京市科學(xué)進(jìn)步獎(jiǎng)三等獎(jiǎng)，及北京優(yōu)秀中青年醫(yī)師等多項(xiàng)榮譽(yù)。承擔(dān)國(guó)家級(jí)、北京市和中國(guó)醫(yī)學(xué)科學(xué)院腫瘤醫(yī)院的20余項(xiàng)臨床科研課題。發(fā)表專業(yè)論文100余篇，其中第一作者或通信作者文章近50篇。

通信作者：梁寒tjlianghan@126.com

doi:10.3969/j.issn.1000-8179.2016.01.276

作者單位：天津醫(yī)科大學(xué)腫瘤醫(yī)院胃部腫瘤科，國(guó)家腫瘤臨床醫(yī)學(xué)研究中心，天津市腫瘤防治重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室（天津市300060）