岳勝錢，栗 燕，楊秋生(河南農(nóng)業(yè)大學(xué) 林學(xué)院，河南 鄭州 450002)

植物光合同化物韌皮部卸載途徑研究進展

岳勝錢，栗 燕，楊秋生*
(河南農(nóng)業(yè)大學(xué) 林學(xué)院，河南 鄭州 450002)

韌皮部卸載包含了一系列的連續(xù)過程，在植物光合作用產(chǎn)物的運輸和分配中具有至關(guān)重要的作用。綜述了植物光合同化物韌皮部卸載的途徑(共質(zhì)體卸載、質(zhì)外體卸載以及二者的交替轉(zhuǎn)換型)，探討了相應(yīng)的機制和調(diào)控方法，介紹了韌皮部卸載常用的研究方法，最后指出了該領(lǐng)域的研究中所面臨的一些問題。

韌皮部； 卸載； 共質(zhì)體； 質(zhì)外體

植物光合作用所產(chǎn)生的同化物經(jīng)過運輸?shù)竭_果實等庫器官的過程十分復(fù)雜，其中包含有機同化物在源端韌皮部的裝載、韌皮部長距離運輸、庫器官韌皮部的卸出、韌皮部后運輸以及向儲藏細胞中的區(qū)隔化積累等一系列不可分割的連續(xù)過程[1]。在光合同化物的運輸和分配過程當中，韌皮部卸載占有舉足輕重的地位，它是決定作物產(chǎn)量和植物生產(chǎn)力的重要因素[2]。

韌皮部卸載是指已經(jīng)被裝載入韌皮部的同化物經(jīng)過篩分子轉(zhuǎn)移或轉(zhuǎn)運到鄰近生長或貯藏組織的過程[3-4]，包含2個密切相聯(lián)的部分：一個是同化物從篩管伴胞復(fù)合體(sieve element-companion cells，SE-CC)中卸出，即篩分子卸出；一個是緊隨其后的薄壁細胞間的短距離運輸，即篩分子后運輸[5]。與韌皮部長距離運輸相比，韌皮部后運輸較為復(fù)雜，對于不同的植物，在不同的發(fā)育時期以及不同的組織器官中，韌皮部卸載的途徑也不盡相同[6]，相應(yīng)的運輸機制和特點區(qū)別也很大。一般認為，韌皮部的卸載途徑可分為3種，即共質(zhì)體途徑、質(zhì)外體途徑以及二者的交替轉(zhuǎn)換型[7-8]。

1 韌皮部卸載的途徑

1.1 共質(zhì)體卸載途徑

共質(zhì)體卸載途徑是指光合同化物通過胞間連絲從SE-CC復(fù)合體中運輸?shù)街車”诩毎?，胞間連絲是細胞間的天然通道，阻力最小，避免了能量依賴，運轉(zhuǎn)能力比跨膜運輸更大，同時有利于水分的運輸，可以免除水分對篩分子中溶液的稀釋[6]。

目前，已有許多研究結(jié)果表明，在多種植物的不同類型的庫器官中，SE-CC復(fù)合體與周圍薄壁細胞間存在著大量的胞間連絲，共質(zhì)體卸載途徑是光合同化物卸出的主要途徑，例如生長的根[6,9-10]、幼嫩的葉[11-12]、分泌腺體[13]、馬鈴薯的塊莖[14]、種子[15-16]、果實[17]等。在擬南芥中的研究發(fā)現(xiàn)，采用綠色熒光蛋白法可觀察到同化物通過共質(zhì)體途徑在擬南芥根尖卸出[18]；Wright等[19]用CF熒光探針得到了類似的結(jié)果，同時發(fā)現(xiàn)質(zhì)壁分離抑制了CF的卸出，進一步說明根尖韌皮部的卸載途徑是共質(zhì)體途徑。在玉米根中，同化物也是以共質(zhì)體途徑卸出的[9]。Gisel 等[20]的研究表明，莖尖分生組織始終存在著共質(zhì)體區(qū)域，在豌豆莖下胚軸中，同化物通過共質(zhì)體途徑卸載[21]，向日葵子葉下胚軸中也出現(xiàn)了類似的結(jié)果[22]。在黑麥的“庫”型葉片中，韌皮部與葉肉細胞之間存在高頻率的胞間連絲，通過CF和BSMV∶GFP試驗進一步研究，明確了其共質(zhì)體卸載途徑[23]。寧代峰[24]的研究表明，南林-95楊的“庫”葉、莖尖、根尖韌皮部卸載主要采取的是共質(zhì)體途徑。木薯在發(fā)育過程中，塊根內(nèi)SE-CC復(fù)合體與周圍薄壁細胞都存在較多的胞間連絲，是同化物共質(zhì)體卸載的證據(jù)[25]。對煙草“庫”型葉片進行缺氧處理后發(fā)現(xiàn)韌皮部卸載并沒有受到抑制[26]，這與用外源糖載體抑制劑PCMBS處理甜菜“庫”型葉片的結(jié)果一致[11]。對于馬鈴薯塊莖，韌皮部細胞和貯藏薄壁細胞之間胞間連絲的存在、熒光素在二者之間的傳遞以及經(jīng)過放射性同位素標記證明質(zhì)壁分離抑制了同化物卸載，都說明其卸載方式是共質(zhì)體途徑[14,16]。有研究已經(jīng)初步確定黃瓜果實同化物的卸載方式是共質(zhì)體途徑[27]。對柿樹品種富有果實的研究發(fā)現(xiàn)，其維管組織薄壁細胞與韌皮部伴胞界面上存在中等數(shù)量的胞間連絲，認為韌皮部卸載以共質(zhì)體途徑進行[28]。桃種皮中篩分子和伴胞之間、SE-CC復(fù)合體與周圍薄壁細胞之間都存在發(fā)達的胞間連絲，初步判定桃種皮韌皮部是經(jīng)過共質(zhì)體途徑卸載的[29]。

1.2 質(zhì)外體卸載途徑

質(zhì)外體卸載途徑是指光合同化物從SE-CC復(fù)合體中跨膜進入質(zhì)外體空間，然后再經(jīng)過機體代謝被周圍薄壁細胞吸收的運輸過程，通常是在SE-CC復(fù)合體與周圍薄壁細胞之間的胞間連絲封閉時才會發(fā)生[2]。

多數(shù)植物的成熟葉片的卸載途徑為質(zhì)外體卸載途徑。對玉米“源”型葉片進行超微結(jié)構(gòu)觀察發(fā)現(xiàn)，SE-CC復(fù)合體與周圍的細胞間幾乎不存在胞間連絲，表明其不太可能進行共質(zhì)體卸載[30]。南林-95楊的超微結(jié)構(gòu)觀察結(jié)果顯示，其“源”葉側(cè)脈中的SE-CC復(fù)合體與周圍薄壁細胞之間沒有胞間連絲存在，說明二者之間形成了共質(zhì)體隔離；CF熒光則被限制在次生莖和次生根的韌皮部中未見卸出，說明次生莖和次生根中同化物的卸出以質(zhì)外體途經(jīng)為主[24]。有研究發(fā)現(xiàn)，某些使用庫如龜背竹屬的氣生根，其代謝活動有利于同化物質(zhì)外體途徑卸載[31]。對木薯根部的超微結(jié)構(gòu)觀察發(fā)現(xiàn)，初生須根時期胞間連絲較少，細胞間隙較大，韌皮細胞多呈現(xiàn)出質(zhì)膜內(nèi)陷的情況，證明此發(fā)育時期的同化物卸載途徑為質(zhì)外體途經(jīng)[25]。某些植物的肉質(zhì)果實儲藏庫中同化物的卸出以質(zhì)外體途徑進行。14C示蹤結(jié)果顯示，柑橘果實汁囊與表皮存在著共質(zhì)體隔離，表明其篩分子后運輸是以質(zhì)外體途徑進行的[32]。呂英民等[33]對蘋果果實超微結(jié)構(gòu)的觀察結(jié)果顯示，篩分子和伴胞之間存在胞間連絲，韌皮包壁細胞之間也存在著大量胞間連絲，但是SE-CC復(fù)合體與周圍薄壁細胞間幾乎不存在胞間連絲，可以認為二者之間形成了共質(zhì)體隔離；另外，胞間連絲還大量存在于韌皮薄壁細胞和果肉普通薄壁細胞之間，綜合以上研究結(jié)果可知，蘋果果實同化物的卸出以質(zhì)外體途徑為主，而韌皮部后運輸和積累的過程可能是質(zhì)外體和共質(zhì)體途徑并存。類似的結(jié)果也出現(xiàn)在甜菜的貯藏根[34]、草莓果實[35]中。質(zhì)外體卸載普遍存在于一些莖組織中[5]。在甘蔗的莖中，蔗糖從篩管經(jīng)過伴胞進入質(zhì)外體空間，經(jīng)酸性轉(zhuǎn)化酶作用，水解為己糖，進入貯藏細胞積累，再在液泡中重新合成蔗糖[36]。

1.3 2種途徑的交替轉(zhuǎn)換

同化物經(jīng)篩分子的卸出途徑或是共質(zhì)體途經(jīng)或是質(zhì)外體途徑，這2個途徑并非互相排斥，可以單獨發(fā)揮作用，也可以同時存在，二者協(xié)調(diào)共濟，互相補充[3]。在豆科植物的種子中以共質(zhì)體方式進行有機物卸載，但是，母體組織與胚乳之間沒有胞間連絲聯(lián)系，有機物必須先卸入質(zhì)外體才能被后代組織吸收利用[7]。在小麥穎果的發(fā)育過程中，同化物通過合點從韌皮部以共質(zhì)體途徑卸出，然后經(jīng)過珠心內(nèi)的轉(zhuǎn)移細胞釋放到質(zhì)外體，最后被胚乳吸收[8]。吳國良[37]對核桃的一系列研究中，無論是超微結(jié)構(gòu)觀察、熒光示蹤，還是酸性轉(zhuǎn)化酶定位，結(jié)果都一致表明核桃果皮韌皮部SE-CC復(fù)合體內(nèi)的同化物主要采取質(zhì)外體途經(jīng)進行卸載，而種皮內(nèi)則采取共質(zhì)體途徑。

在一些器官中，隨著發(fā)育階段的不同，同化物的卸載路徑在共質(zhì)體和質(zhì)外體之間轉(zhuǎn)換進行。熒光示蹤證明，馬鈴薯在塊莖形成時期，光合同化物的卸載途徑由質(zhì)外體途徑轉(zhuǎn)變?yōu)楣操|(zhì)體途徑[38]，而番茄果實從早期到后期的發(fā)育卻經(jīng)歷了相反的途徑轉(zhuǎn)換方式[2]。葡萄果實超微結(jié)構(gòu)研究表明，在果實發(fā)育的整個過程中，SE-CC復(fù)合體與周圍薄壁細胞之間一直都存在胞間連絲，而在成熟期，明顯有一部分胞間連絲被阻塞；羧基熒光素和綠色熒光蛋白在發(fā)育前期從韌皮部卸出，但在成熟期，二者均被限制在韌皮部內(nèi)；酸性轉(zhuǎn)化酶定位結(jié)果表明，果實發(fā)育后期較前期數(shù)量上顯著增加。這些都說明在葡萄果實發(fā)育的整個過程中，同化物的卸載方式經(jīng)歷了從共質(zhì)體途徑向質(zhì)外體途徑的轉(zhuǎn)變，酶學(xué)分析和免疫印跡的試驗結(jié)果進一步證明了此結(jié)論[39-40]。寧夏枸杞果實發(fā)育過程中同化物的卸出也經(jīng)歷了由共質(zhì)體途徑向質(zhì)外體途徑的轉(zhuǎn)變[41]。棗果實發(fā)育的早期和后期，同化物的卸出以質(zhì)外體途徑進行，而發(fā)育中期則以共質(zhì)體途徑進行，說明在果實發(fā)育的過程中，同化物卸載的路徑發(fā)生了2次轉(zhuǎn)變[42]。

2 韌皮部卸載的機制和調(diào)控

2.1 共質(zhì)體卸載的機制和調(diào)控

共質(zhì)體卸載途徑是一個被動擴散的過程，依賴于穿越胞間連絲的溶質(zhì)擴散和溶液集流2種作用[2]，同化物運輸?shù)綆旒毎蟊缓铣蓛Υ婊蚍纸饫?，以此來維持濃度梯度[1,5]。稀釋庫器官周圍的蔗糖溶液后，濃度梯度減小，從而減慢了韌皮部輸入，例如玉米、黑麥和豌豆苗的根尖細胞[6,43-44]、發(fā)育的小麥種子[45]、成熟菜豆的莖[46]等。同化物以集流方式運輸在“庫”型葉片[47]、大豆子葉下胚軸[48]和成熟的甘蔗莖中[49]等被發(fā)現(xiàn)。處于生長季節(jié)的甜菜的根內(nèi)，溶質(zhì)濃度梯度和膨壓梯度是共質(zhì)體運輸?shù)膭恿50]。

胞間連絲不僅是共質(zhì)體途經(jīng)的運輸通道，對物質(zhì)的運輸還有一定的調(diào)控作用。胞間連絲的分布密度、頻率和通透性，胞間連絲兩端的膨壓差和濃度梯度以及胞間連絲通道的數(shù)量和大小等都是決定共質(zhì)體途徑運輸?shù)闹匾蛩豙17]。胞間連絲通道大小極限(size exclusion limit，SEL)會受到發(fā)育階段、環(huán)境條件和生理狀態(tài)的影響而發(fā)生相應(yīng)的改變。細胞內(nèi)鈣、鎂離子水平[51-52]、腺苷三磷酸酶(ATPase)活性[53]、低溫和水分脅迫[39,54]等都會對胞間連絲通透性造成一定影響。

2.2 質(zhì)外體卸載的機制和調(diào)控

以質(zhì)外體卸載方式進行韌皮部卸載的過程涉及同化物的跨膜運輸，需要載體介導(dǎo)和能量支持，并且伴隨著能量的代謝。蔗糖被卸出到質(zhì)外體空間后，可以直接由蔗糖載體介導(dǎo)進入庫細胞，也可以被酸性轉(zhuǎn)化酶分解為葡萄糖和果糖，然后由己糖載體運輸至庫細胞。若同化物是以蔗糖方式轉(zhuǎn)運，則需要蔗糖轉(zhuǎn)運蛋白和質(zhì)膜H+-ATPase來參與，但大多數(shù)營養(yǎng)型庫器官的卸載因是共質(zhì)體途徑而無需蔗糖的跨膜運輸[2]。若同化物以己糖的方式運轉(zhuǎn)，就需要細胞壁酸性轉(zhuǎn)化酶來參與。如熱帶牧草發(fā)育中的種子[7]、西紅柿的果實[55]等。

細胞壁酸性轉(zhuǎn)化酶是調(diào)控韌皮部質(zhì)外體卸載的主要酶，韌皮部卸載部位的蔗糖濃度梯度與其密切相關(guān)。這在豆科植物種子[56]、白楊樹[57]、玉米籽粒[58]、葡萄葉片[59]和高粱穎果[60]中都已得到證實。目前，人們已經(jīng)在豌豆[61]等多種雙子葉植物和單子葉植物水稻[62]中克隆得到大量的植物蔗糖轉(zhuǎn)運蛋白基因。由于質(zhì)外體卸載途徑是主動運輸，需要ATP的參與，還要求韌皮部汁液pH值比質(zhì)外體高，SE-CC復(fù)合體的質(zhì)膜通常保持負的膜電勢，因此，影響ATPase活性的因素都能直接或間接地調(diào)控質(zhì)外體卸載過程，低溫或者抑制呼吸都可減弱ATP的供應(yīng)從而抑制同化物卸出，激素中的IAA和GA3等對ATPase的活性也有影響[3,34,40]。能影響質(zhì)膜特性和環(huán)境的因素都可能參與質(zhì)外體卸載的調(diào)控，如無機鹽KCl和MgCl2可通過改變膜電勢影響蔗糖跨膜運轉(zhuǎn)[63]。另外，篩管內(nèi)膨壓的改變對韌皮部的卸載也有顯著影響[64]。

3 韌皮部卸載的研究方法

近年來，隨著科學(xué)技術(shù)的發(fā)展，各種技術(shù)結(jié)合應(yīng)用，細胞間關(guān)于物質(zhì)運輸?shù)难芯恳呀?jīng)從細胞、亞細胞水平進入分子水平，與此同時，對同化物韌皮部卸載的研究也取得了較大得突破性進展，逐漸創(chuàng)建了適應(yīng)于不同類型器官的試驗方法：空中皮技術(shù)適用于豆科植物種子[65]，也曾成功應(yīng)用于非豆科植物中[66]；卸載穴技術(shù)適用于具有一定體積、一定硬度的肉質(zhì)庫，如馬鈴薯塊莖[15]和蘋果果實[39]等；組織圓片技術(shù)則廣泛適用于漿果，如葡萄[67]、番茄[68]、草莓[69]等。目前，用于研究植物體內(nèi)物質(zhì)運輸?shù)募毎麑W(xué)路徑的方法主要有活細胞熒光示蹤和膠體金免疫定位等。

3.1 活細胞熒光示蹤

熒光標記在植物體上的應(yīng)用研究已經(jīng)有80余年的歷史，雖然曾經(jīng)幾乎被放射性標記技術(shù)取代，但隨著科學(xué)和其他技術(shù)的發(fā)展，熒光標記又重新受到重視。常用的熒光染料有3類：Lucifer Yellow(LY)、Procion yellow以及熒光素及其衍生物，它們各有優(yōu)缺點，各有專門的用途。因此，在使用前，需要充分了解熒光染料的理化特性，以免選擇不當，并且要重復(fù)試驗才能得到可靠結(jié)論。近些年的研究中，多利用微注射法將熒光染料直接引入韌皮部的篩分子中，這樣既可確定韌皮部后運輸可能的途徑，還能決定胞間連絲的SEL。另外，熒光示蹤法隨著激光共聚焦顯微鏡的應(yīng)用有了較大的進步，通過在熒光顯微鏡上添加的激光掃描裝置，試驗結(jié)果的表現(xiàn)更加直觀。

3.2 膠體金免疫定位

膠體金是氯金酸的水溶膠，電子密度高，能與多種生物大分子結(jié)合，是一種較為常用的非放射性示蹤劑。膠體金與抗體結(jié)合，用于電鏡或普通光鏡下的研究，技術(shù)不斷發(fā)展提高，操作簡單，特異性強，靈敏度高，可用于雙重、多重標記，因此，應(yīng)用范圍日漸增廣。在該技術(shù)的應(yīng)用中，膠體金顆粒被視為示蹤物質(zhì)標記抗體，進行抗原抗體反應(yīng)，在普通的電子顯微鏡下就可以對結(jié)果進行直接的觀察和檢驗，可在細胞、亞細胞、超微結(jié)構(gòu)以及分子水平上對抗原抗體反應(yīng)進行定性和定位研究[38,43]。在常見的模式植物[70]、主要農(nóng)作物[71-72]以及胡桃[73]等多種果樹上已經(jīng)應(yīng)用成功。

3.3 其他方法

同化物韌皮部卸載的研究方法還有很多，如植物組織超微結(jié)構(gòu)的電鏡觀察、顯微放射自顯影、綠色熒光蛋白、多光子熒光呈像、高效液相色譜、蔗糖跨膜運輸抑制劑處理、蔗糖不對稱標記以及分子生物學(xué)方法等。這些技術(shù)的成功運用對于同化物韌皮部卸載領(lǐng)域尚屬空白的植物的研究具有重要意義。

4 結(jié)語

在過去的幾十年里，關(guān)于同化物韌皮部卸載的研究主要集中在2種卸載途徑的區(qū)分和質(zhì)外體途徑中載體介入的部位以及載體的克隆方面，但是，庫器官自身結(jié)構(gòu)的復(fù)雜多樣性以及新型研究技術(shù)的匱乏，致使活體卸載體系難以建立，因此，制約糖分在果實、種子等經(jīng)濟庫器官中的分配和積累的諸多環(huán)節(jié)中，韌皮部卸載的研究相對來說仍然比較薄弱，所以，闡明同化物韌皮部卸載的細胞學(xué)路徑具有重要的理論和實踐意義。

現(xiàn)已知胞間連絲是細胞間物質(zhì)和信號轉(zhuǎn)導(dǎo)的重要通道，但是在共質(zhì)體隔離的情況下，細胞間如何維持正常的物質(zhì)流和信息流還不太清楚。在怎樣的情況下，細胞間的胞間連絲是不起作用的也尚未探明。多種植物在發(fā)育過程中，同化物卸載的路徑會發(fā)生轉(zhuǎn)變，胞間連絲的數(shù)量也有明顯的變化，但是還未能量化其數(shù)量變化而引起的卸載途徑的變化。2種途徑的轉(zhuǎn)變還會有哪些重要影響因素、如何調(diào)控仍是未知。胞間連絲可以被調(diào)節(jié)來改變SEL值以適應(yīng)同化物的大量通過[74]，但現(xiàn)在的技術(shù)條件還不能做到定量調(diào)控。已有研究表明，篩分子中存在著大量的韌皮特異蛋白(P-protein)，它可以封閉受傷的篩分子，并在韌皮部長距離運輸?shù)男盘栂到y(tǒng)中起作用[75]，但還不知道它在同化物從篩分子的卸出以及隨后的運輸中是否也起作用，它對篩分子與伴胞間、SE-CC復(fù)合體與周圍韌皮薄壁細胞間的胞間連絲的通透性具體的影響和機制都有待于進一步研究。

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Research Progress on Phloem Unloading Pathway of Plant Photoassimilate

YUE Shengqian,LI Yan,YANG Qiusheng*
(College of Forestry，Henan Agricultural University，Zhengzhou 450002，China)

Phloem unloading contains a series of continuous processes and plays an important role in the transport and distribution of plant photoassimilate.This paper reviewed the pathway of phloem unloading of plant photoassimilate(symplast pathway,apoplast pathway and the alternation and conversion of the two pathways),discussed the corresponding mechanism and regulation and control methods,introduced common research approaches for unloading,and finally pointed out some problems facing this research area.

phloem； unloading； symplast； apoplast

2015-10-17

鄭州市重點科技攻關(guān)計劃項目(30800472)

岳勝錢(1990-)，女，河南南陽人，在讀碩士研究生，研究方向：園林植物栽培生理。 E-mail:yueshengqian999@126.com

*通訊作者：楊秋生(1958-)，男，河南南陽人，教授，主要從事園林植物栽培教學(xué)和研究。E-mail:qsyang@henau.edu.cn

Q945

A

1004-3268(2016)04-0001-06