多異瓢蟲捕食豌豆蚜功能對3種殺蟲劑亞致死劑量的響應

楊巧燕，陳威，孫小玲，劉長仲

(甘肅農業(yè)大學草業(yè)學院 草業(yè)生態(tài)系統(tǒng)教育部重點實驗室，甘肅 蘭州 730070)

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多異瓢蟲捕食豌豆蚜功能對3種殺蟲劑亞致死劑量的響應

楊巧燕，陳威，孫小玲，劉長仲

(甘肅農業(yè)大學草業(yè)學院 草業(yè)生態(tài)系統(tǒng)教育部重點實驗室，甘肅 蘭州 730070)

摘要：為了明確殺蟲劑亞致死劑量對多異瓢蟲(Hippodamia variegate)捕食功能的影響,為害蟲綜合防治中有效協(xié)調化學防治和生物防治間的相互關系提供一定的理論參考，本研究采用胃毒和觸殺兩種受藥方式，分析了吡蟲啉、阿維菌素和高效氯氰菊酯3種殺蟲劑的亞致死劑量對多異瓢蟲捕食量、捕食功能反應模型、捕食速率以及尋找效應的影響。結果表明，3種殺蟲劑亞致死劑量對多異瓢蟲捕食作用的影響大小依次為高效氯氰菊酯>阿維菌素>吡蟲啉。在殺蟲劑亞致死劑量下，多異瓢蟲捕食功能反應模型的結構沒有變化，還是典型的Holling-Ⅱ型，但模型參數(shù)發(fā)生了改變。其中，瞬時攻擊率下降6.01%～25.81%，處理獵物時間延長17.32%～71.82%，最大理論捕食量降低14.75%～41.80%。此外，捕食量、捕食速率和尋找效應也有不同程度的下降，分別降低6.71%～37.36%、9.81%～29.45%和29.58%～7.85%。以上結果表明，3種殺蟲劑亞致死劑量對多異瓢蟲捕食功能均有抑制作用。

關鍵詞：亞致死劑量；多異瓢蟲；捕食作用；豌豆蚜

豌豆蚜(Acyrthosiphon pisum)是甘肅省苜蓿田的優(yōu)勢害蟲[1-2]，該蟲通過剌吸式口器取食苜蓿嫩莖、葉、幼芽和花器各部位上的汁液，嚴重影響了牧草的產量和品質。長期以來，化學防治以其高效、速效、使用方便等優(yōu)點在豌豆蚜的防治中占據著舉足輕重的地位，發(fā)揮著至關重要的作用[3-4]。但化學藥劑在殺死靶標害蟲的同時能使非靶標害蟲和天敵不可避免地受到毒害，而且還能引發(fā)嚴重的殘留量(residue)、抗藥性(resistance)、再增猖獗(resurgence)問題，對農業(yè)生產造成重大損失[5-6]。因此，協(xié)調好農業(yè)生產中既殺死害蟲又能保護天敵這一化學防治與生物防治的矛盾就顯得尤為重要。

多異瓢蟲(Hippodamia variegate)[7-8]在苜蓿(Medicago sativa)田蚜蟲的生物防治中發(fā)揮著重要作用，是豌豆蚜的主要天敵之一，且對不同色型豌豆蚜無明顯喜食偏好[9]。然而，多異瓢蟲對豌豆蚜的防治具有滯后性及緩效性，因此，豌豆蚜的防治應以化學防治與生物防治聯(lián)合施用為主。但在田間施用化學藥劑防治害蟲過程中，化學藥劑亞致死效應對天敵昆蟲的行為[10-12]、生長發(fā)育[13]、繁殖[14]及抗藥性[15]等方面的影響也是不可回避的問題。如稻虱纓小蜂(Anagrus nilaparvatae)因接觸到亞致死劑量的吡蟲啉而對褐飛虱(Nilaparvata lugens)的捕食效應減弱[16]；印楝素亞致死劑量對七星瓢蟲(Coccinella septempunctata)的產卵量有顯著的抑制作用[17]；低劑量的甲氧蟲酰肼和啶蟲丙醚對麥蛾柔繭蜂(Habrobracon hebetor)幼蟲期和成蟲期的生長、發(fā)育、繁殖等會產生不利影響[18]；稻飛虱、葉蟬等水稻(Oryza sativa)害蟲的主要天敵——黑肩綠盲蝽(Cyrtorrhinus livdipennis)受三唑磷和溴氰菊酯亞致死效應的影響，其捕食能力，胃蛋白酶活性均不同程度下降[19]；亞致死劑量的氯氰菊酯和啶蟲脒影響椰甲截脈姬小蜂(Asecodes hispinarum)對椰心葉甲(Brontispa longissima)的寄生作用[20]；川硬皮腫腿蜂(Scleroderma sichuanensis)受啶蟲脒和吡蟲啉亞致死效應的影響，其繁殖和搜尋能力降低[21]。但是，化學藥劑的亞致死效應是否對多異瓢蟲的捕食效應產生影響有必要深入研究。本研究選用吡蟲啉(新型的氯化煙堿類殺蟲劑，對蚜蟲等具有良好的防治效果)、阿維菌素(高效、廣譜的生物源殺蟲劑，可防治果樹、蔬菜、糧食等作物的各種蚜蟲)、高效氯氰菊酯(擬除蟲菊酯類殺蟲劑，可防治蔬菜等多種植物上的害蟲)生產上常用的3種不同類型殺蟲劑，以其亞致死劑量用胃毒法和觸殺法兩種作用方式分別處理多異瓢蟲，探究其捕食功能的變化，以期為協(xié)調化學防治和生物防治間的相互關系提供一定的理論參考。

1材料與方法

1.1試驗材料

1.1.1供試蟲源多異瓢蟲采自甘肅農業(yè)大學長期未施用農藥的苜蓿地和小麥(Triticum aestivum)田，在溫度(25±1) ℃，濕度65%～75%、光照周期L∶D=16h∶8h的人工氣候箱內飼養(yǎng)，取飼養(yǎng)一代后成蟲供試。豌豆蚜取自甘肅農業(yè)大學草業(yè)學院養(yǎng)蟲室內繁殖穩(wěn)定的混合色型試驗種群，在溫度(22±1) ℃，光照周期L∶D=16h∶8h條件下飼養(yǎng)于蠶豆(Vicia faba)上，期間不接觸任何農藥。

1.1.2供試藥劑10%吡蟲啉(Imidacloprid)可濕性粉劑，由上海悅聯(lián)化工有限公司生產；2%阿維菌素(Abamectin)乳油，由河北益海安格諾農化有限公司生產；4.5%高效氯氰菊酯(Alpha-cypermethrin)微乳劑，由青島潤生農化有限公司生產。

1.2試驗方法

1.2.1殺蟲劑對多異瓢蟲和豌豆蚜的室內毒力測定藥劑對多異瓢蟲的毒力測定采用藥膜法。將濾紙鋪于直徑9cm的培養(yǎng)皿內，取供試藥劑稀釋的系列梯度濃度各0.5mL(表1)，分別滴加在濾紙中心上，待藥劑擴散均勻后接入活潑健康的多異瓢蟲成蟲，任其爬行。將各處理置于溫度(25±1) ℃，濕度65%～75%、光照周期L∶D=16h∶8h的人工氣候箱內，24h后觀察多異瓢蟲死亡情況。每個處理重復4次，每個重復10頭瓢蟲，以滴加0.5mL蒸餾水處理為對照組。計算藥劑LC50及LC20。

表1　3種殺蟲劑對多異瓢蟲和豌豆蚜的稀釋濃度Table 1　Diluted concebtration of three insecticides toHippodamia variegate and Acyrthosiphon pisum

藥劑對豌豆蚜的毒力測定采用液浸法。將帶有4齡豌豆蚜的蠶豆葉片用紗網包裹浸于供試藥劑稀釋的系列梯度濃度中5s，取出后吸取多余藥液，待其自然風干。對照組以浸蒸餾水處理。放入直徑12cm的保濕培養(yǎng)皿中，置于多異瓢蟲同等環(huán)境條件下飼養(yǎng)，24h后檢查豌豆蚜死亡情況。每個處理重復4次，每個重復30頭蚜蟲，計算藥劑LC50及LC20。

1.2.2殺蟲劑亞致死劑量對多異瓢蟲捕食作用影響的測定為了有效評價殺蟲劑亞致死劑量對天敵的影響，古德就等[22]建議使用使天敵死亡率低于30%的殺蟲劑劑量。不同的研究所使用的劑量值略有不同但均以低于LC50作為標準[10-14,23]。因此，本研究分別選用3種殺蟲劑對多異瓢蟲的LC20和對豌豆蚜的LC20作為后續(xù)試驗中所用的亞致死劑量。參考王小藝和沈佐銳[11]的方法加以改進對多異瓢蟲捕食作用進行測定。在直徑為9cm的玻璃培養(yǎng)皿內，放入一片基部由脫脂棉包裹的蠶豆葉片，并滴加蒸餾水保持脫脂棉濕潤，每皿分別接入20、40、60、80和100頭的4齡豌豆蚜，每皿各投入 1頭多異瓢蟲成蟲，每處理重復4次，2頭雌蟲、2頭雄蟲，置于溫度(25±1) ℃、濕度65%～75%、光照周期L∶D=16h∶8h的人工氣候箱內，24h后檢查各處理被食蚜數(shù)，統(tǒng)計捕食量并進行功能反應的擬合。

在投入多異瓢蟲4、8、12、18、24h時統(tǒng)計每皿密度為100頭豌豆蚜的被捕食量，用下式計算捕食速率(頭·h-1)：

捕食速率=捕食量/捕食時間。

為了更好地模擬田間噴施藥劑后的自然狀態(tài)，根據藥劑對多異瓢蟲的作用方式將試驗分為兩組。觸殺組用藥膜法以3種殺蟲劑對多異瓢蟲的LC20分別處理多異瓢蟲，24h后選取存活的多異瓢蟲取食不做藥劑處理的豌豆蚜測定其捕食作用；胃毒組用液浸法以3種殺蟲劑對豌豆蚜的LC20分別處理豌豆蚜，24h后選取存活的豌豆蚜作為供試蟲體由不做藥劑處理的多異瓢蟲取食并測定捕食作用；以不做殺蟲劑處理的多異瓢蟲和豌豆蚜為對照組。

1.2.3殺蟲劑亞致死劑量對多異瓢蟲尋找效應影響測定根據Holling[24]的方法進行尋找效應的估算，計算公式為：

S=α/(1+α·Th·N).

式中:S為尋找效應，α為瞬時攻擊率，Th為天敵處理獵物的時間，N為獵物密度。

1.2.4數(shù)據處理功能反應用HollingⅡ模型進行擬合，其數(shù)學模型為：

Na=α·N·T/(1+α·Th·N).

式中:N為獵物密度，Na為被捕食的獵物數(shù)量，T為捕食者發(fā)現(xiàn)和處理獵物的總時間，α為瞬間攻擊率，Th為處理一頭獵物時間，將Holling方程線性化后用最小二乘法求算α、Th值。

試驗數(shù)據用MicrosoftExcel2007進行錄入分析和圖表制作，并采用SPSS19.0統(tǒng)計分析軟件進行單因素方差分析，采用F檢驗其差異顯著性，Duncan法進行多重差異性比較。

2結果與分析

2.13種殺蟲劑對多異瓢蟲和豌豆蚜毒力測定結果

2.23種殺蟲劑亞致死劑量對多異瓢蟲捕食量的影響

在相同的獵物密度條件下，3種殺蟲劑的亞致死劑量對多異瓢蟲的捕食量抑制作用均較明顯，表現(xiàn)為高效氯氰菊酯>阿維菌素>吡蟲啉(表3)。除豌豆蚜密度為20頭·皿-1時吡蟲啉觸殺和胃毒兩種處理方式與對照組差異不顯著外(P>0.05)，其它處理組的瓢蟲捕食量均顯著低于對照組(P<0.05)；觸殺和胃毒兩種處理方式中吡蟲啉與高效氯氰菊酯處理后的捕食量均差異顯著(P<0.05)；同種殺蟲劑的不同處理方式中，除豌豆蚜密度為80頭·皿-1時吡蟲啉和阿維菌素的兩種處理方式間差異顯著外(P<0.05)，其它處理間差異不顯著(P>0.05)。因此，殺蟲劑亞致死劑量對多異瓢蟲捕食量的影響與殺蟲劑種類有關，與殺蟲劑觸殺和胃毒的作用方式關系不明顯。

表2　3種殺蟲劑對多異瓢蟲和豌豆蚜的毒力測定結果Table 2　Toxicity of three insecticides to Hippodamia variegate and Acyrthosiphon pisum

表3　3種殺蟲劑亞致死劑量對多異瓢蟲捕食量的影響Table 3　Effects of sublethal insecticides on the predatory capacities of Hippodamia variegate

注：表中數(shù)字為平均值±標準差，同列不同的小寫字母表示在0.05水平上差異顯著(P<0.05)，F(xiàn)0.05(6,27)=2.57。表5同。

Note:Thedateinthetablemean±SDanddifferentlowercaselettersinthesamecolumnweresignificantlydifferentat0.05level.F0.05(6,27)=2.57.ThesameinTable5.

2.3多異瓢蟲捕食功能對3種殺蟲劑亞致死劑量的響應

經殺蟲劑亞致死劑量處理后多異瓢蟲日捕食量隨豌豆蚜密度上升而迅速增加，但當獵物密度大于80頭·皿-1時，捕食量的增加有所減緩(表3)，故可用HollingⅡ功能反應模型進行擬合，擬合相關參數(shù)見表4。1/Na與1/N的相關系數(shù)r>r0.01(3)=0.959，即各處理多異瓢蟲對豌豆蚜的捕食量與獵物密度的線性回歸關系極顯著。經3種殺蟲劑亞致死劑量處理后，多異瓢蟲對豌豆蚜的捕食功能反應模型的結構依然為HollingⅡ模型，但模型參數(shù)發(fā)生了變化。與對照相比，瞬時攻擊率α下降，處理獵物的時間Th延長，最大理論捕食量下降。3種殺蟲劑中，高效氯氰菊酯對多異瓢蟲的捕食功能反應影響最大，其兩種處理方式(觸殺與胃毒)與對照組相比，瞬時攻擊率α分別降低了25.81%和25.80%，處理獵物時間Th分別延長了56.66%和71.82%，最大理論捕食量分別下降了36.16%和41.80%。此外，3種殺蟲劑對多異瓢蟲捕食功能反應的影響結果與處理方式有關，吡蟲啉和阿維菌素均以觸殺組的影響大于胃毒組的影響，而高效氯氰菊酯胃毒組略大于觸殺組的影響。

2.43種殺蟲劑亞致死劑量對多異瓢蟲捕食速率的影響

經3種殺蟲劑亞致死劑量處理后，多異瓢蟲捕食豌豆蚜的速率均有所降低，12h后各處理組與對照組差異顯著(表5)。高效氯氰菊酯、阿維菌素和吡蟲啉對多異瓢蟲24h捕食速率在觸殺組中分別顯著降低了25.77%、19.02%和11.04%(P<0.05)，在胃毒組中分別顯著降低了29.45%、16.56%和9.81%。3種藥劑對多異瓢蟲捕食速率影響的大小依次為高效氯氰菊酯>阿維菌素>吡蟲啉。

表4　各處理功能反應模型擬合結果Table 4　Simulating results of functional response models of all treatments

表5　殺蟲劑亞致死劑量對多異瓢蟲捕食豌豆蚜速率(%)的影響Table 5　Effects of sublethal doses of insecticides on predatory rates (%) of Hippodamia variegate

2.53種殺蟲劑亞致死劑量對多異瓢蟲尋找效應的影響

豌豆蚜密度越小，多異瓢蟲的尋找效應越高，隨著豌豆蚜密度的增大，其尋找效應逐漸降低(圖1)。經3種殺蟲劑亞致死劑量處理后，相同豌豆蚜密度下，多異瓢蟲的尋找效應均低于對照組，表明其搜索能力因殺蟲劑的作用受到不同程度的抑制，且高效氯氰菊酯兩種處理(Alp1、Alp2)>阿維菌素兩種處理(Ab1、Ab2)>吡蟲啉兩種處理(Im1、Im2)。影響結果還與處理方式有關，吡蟲啉(Im1)和阿維菌素觸殺組(Ab1)以及高效氯氰菊酯胃毒組(Alp2)對多異瓢蟲尋找效應的影響明顯高于吡蟲啉(Im2)和阿維菌素胃毒組(Ab2)以及高效氯氰菊酯觸殺組(Alp1)。

圖1　3種殺蟲劑亞致死劑量對多異瓢蟲尋找效應的影響Fig.1　Effects of sublethal doses of three insecticides on searching efficiencies of Hippodamia variegate

注：Im,吡蟲啉；Ab,阿維菌素；Alp,高效氯氰菊酯;1,觸殺組; 2,胃毒組。同一密度不同小寫字母表示在0.05水平上差異顯著(P<0.05)。

Note:Im,Imidacloprid;Ab,Abamectin;Alp,Alphacypermethrin. 1,contacttreatment; 2,feedingtreatment.Differentlowercaselettersinthesamedensitymeansignificantdifferenceat0.05level.

3討論與結論

豌豆蚜作為世界范圍內豆科作物及牧草的主要害蟲，在噴施殺蟲劑對其進行防治時，不可控地會對多異瓢蟲等天敵昆蟲產生不良影響，或殺死或亞致死。本研究選用對多異瓢蟲LC20和對蚜蟲LC20的殺蟲劑濃度，分別處理多異瓢蟲和豌豆蚜，是對多異瓢蟲在田間中毒情況的近似模擬，這為指導害蟲綜合防治中科學合理地使用化學農藥及減輕農藥對天敵的不利影響具有實際的參考意義。

在多異瓢蟲捕食豌豆蚜功能反應模型擬合結果中，吡蟲啉和阿維菌素均以觸殺組的影響大于胃毒組的影響，而高效氯氰菊酯胃毒組略大于觸殺組的影響?？赡苡捎诙喈惼跋x在間接受藥過程中，殺蟲劑經蚜蟲后到瓢蟲體內的藥量有限，達不到理論藥效，因此，吡蟲啉和阿維菌素對多異瓢蟲的作用方式以觸殺為主。微乳劑對角質化的鞘翅目昆蟲表皮滲透性低于乳油[25]，可濕性粉劑對多異瓢蟲有較好的附著性，而本研究所選用的高效氯氰菊酯劑型為微乳劑，因此對多異瓢蟲表現(xiàn)出胃毒作用大于觸殺作用。

3種殺蟲劑亞致死劑量對多異瓢蟲捕食豌豆蚜的數(shù)量、速率和尋找效應均有不同程度的影響，其中高效氯氰菊酯對多異瓢蟲捕食作用的影響最大，吡蟲啉的影響最小，說明田間不合理的藥劑使用會抑制天敵對獵物的捕食，進而減少天敵數(shù)量甚至引起害蟲大爆發(fā)。研究表明，殺蟲劑亞致死劑量對異色瓢蟲[11](Harmonia axyridis)和龜紋瓢蟲[12](Propylaea japonica)的捕食作用也存在顯著的不良影響。以上研究結論對田間藥劑防治豌豆蚜具有指導意義。菊酯類殺蟲劑能夠快速擊倒害蟲，但是對天敵瓢蟲選擇性低且毒性高[26]，相比而言，吡蟲啉既可以高效殺死豌豆蚜又對天敵昆蟲相對安全，故而用農藥防治豌豆蚜時，選用對其天敵毒性較低的殺蟲劑，能夠有效降低對天敵及其捕食的影響，以便更好地發(fā)揮天敵對害蟲的控害作用。

殺蟲劑亞致死效應對天敵作用很復雜，本身殺蟲劑的毒力會隨時間的延長或環(huán)境因素如溫度、光照[27]等影響逐漸降低，新羽化的天敵和害蟲因接觸到殘留的殺蟲劑而受到亞致死的影響等。本研究僅測定了殺蟲劑亞致死劑量對多異瓢蟲捕食的影響，為了更好地協(xié)調化學防治與生物防治的關系，保護和利用天敵昆蟲的自然控害能力，還需進一步深入研究殺蟲劑對天敵生理生化的影響。

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(責任編輯武艷培)

DOI:10.11829/j.issn.1001-0629.2015-0559

*收稿日期：2015-10-13接受日期：2016-02-24

基金項目：國家自然科學基金項目(31260433)；高等學校博士學科點專項科研基金博導類資助課題(20136202110007)

通信作者：劉長仲(1962-)，男，四川重慶人，教授，博士，研究方向為昆蟲生態(tài)及害蟲治理。E-mail:liuchzh@gsau.edu.cn

中圖分類號：S435.4

文獻標志碼：A

文章編號：1001-0629(2016)7-1418-08*

Corresponding author:Liu Chang-zhongE-mail:liuchzh@gsau.edu.cn

ResponseofthefunctionalofHippodamia variegatepreyingonpeaaphidAcyrthosiphon pisumtosublethaldosesof3insecticides

YangQiao-yan,ChenWei,SunXiao-ling,LiuChang-zhong

(PrataculturalCollegeofGansuAgriculturalUniversity,KeyLaboratoryofGrasslandEcosystemofMinistryofEducation,Lanzhou730070,China)

Abstract:This study was conducted to investigate the effects of sublethal doses of insecticides on functional response of Hippodamia variegate preying on Acyrthosiphon pisum, and thus provide some useful theoretical references for the effective coordination of chemical and biological control. We utilized sublethal doses of 3 insecticides, imidacloprid, abamectin and alphacypermethrin, and studied the changes of predatory capacities, functional response predator-prey model, predatory rates and searching efficiency on H. variegate by the two models of stomach poisoning and contacting toxicity. The results showed that among sublethal doses of 3 insecticides, the effect of beta-cypermethrin on H. variegate was the maximum, while imidacloprid was the minimum. In sublethal doses of pesticides, the functional response models of H. variegate preying on A. pisum were still conformed to Holling’s type Ⅱ curve in spite of pretreated with sublethal doses of insecticide; while the parameters of models had some changes. The discovery rates decreased by 6.01%～25.81%; the handling time prolonged by 17.32%～71.82%; and the maximal predatory capacities reduced by 14.75%～41.80%. Besides, the predatory capacities, predatory rates and searching efficiency decreased by 6.71%～37.36%, 9.81%～29.45% and 29.58%～7.85%, respectively. These findings suggested that 3 insecticides at sublethal level had some inhibition influence on the predation of H. variegate.

Key words：sublethal dose; Hippodamia variegate; predation; Acyrthosiphon pisum

楊巧燕，陳威，孫小玲，劉長仲.多異瓢蟲捕食豌豆蚜功能對3種殺蟲劑亞致死劑量的響應.草業(yè)科學,2016,33(7)：1418-1425.

YangQY,ChenW,SunXL,LiuCZ.ResponseofthefunctionalofHippodamia variegatepreyingonpeaaphidAcyrthosiphon pisumtosublethaldosesof3insecticides.PrataculturalScience，2016,33(7)：1418-1425.

第一作者：楊巧燕(1991-)，女，甘肅蘭州人，在讀碩士生，研究方向為害蟲綜合治理。E-mail:yang_qiaoyan@126.com