張波，查云飛*，陳忠強(qiáng)，汪軍

鼻咽癌(nasopharyngeal carcinoma，NPC)是我國(guó)高發(fā)惡性腫瘤之一，發(fā)病率居耳鼻咽喉惡性腫瘤之首。準(zhǔn)確的臨床分期對(duì)鼻咽癌治療方案的制訂、療效評(píng)估以及預(yù)后的判斷非常重要。體素內(nèi)不相干運(yùn)動(dòng)(intravoxel incoherent motion，IVIM)雙指數(shù)模型能夠無(wú)創(chuàng)地檢測(cè)并提取活體組織的擴(kuò)散和灌注信息，近年來(lái)已運(yùn)用于多種器官腫瘤的灌注測(cè)量中[1-3]，在鼻咽部的應(yīng)用國(guó)內(nèi)外已有較多研究報(bào)道[4-5]，具有良好的可重復(fù)性，對(duì)鼻咽癌臨床分期具有一定的指導(dǎo)意義[6-8]。三維準(zhǔn)連續(xù)動(dòng)脈自旋標(biāo)記(three-dimensional pseudo continuous arterial spin labeling，3D pCASL)技術(shù)無(wú)需對(duì)比劑，能安全無(wú)創(chuàng)地評(píng)估組織的灌注信息，在神經(jīng)系統(tǒng)的應(yīng)用上已經(jīng)取得了很多顯著成果[9-10]，在頭頸部腫瘤等方面也有部分應(yīng)用研究[11-12]，但用于NPC臨床分期目前少見(jiàn)研究報(bào)道。本研究的目的是通過(guò)與IVIM進(jìn)行對(duì)照，研究3D pCASL參數(shù)與鼻咽癌各分期指標(biāo)的相關(guān)性，以及3D pCASL與IVIM在鼻咽癌血流灌注方面的相關(guān)性，探討3D pCASL在鼻咽癌臨床分期中的應(yīng)用價(jià)值。

1 材料與方法

1.1 病例資料

搜集2016年6～12月在本院行MRI檢查的NPC患者36例，其中男26例，女10例，年齡35～72歲，平均年齡55歲。所有研究對(duì)象在接受MRI檢查前均經(jīng)病理診斷為NPC且均為未做任何治療的初診患者。經(jīng)本院倫理委員會(huì)批準(zhǔn)，所有患者檢查前均簽署知情同意書。

參照相關(guān)文獻(xiàn)[6]，將鼻咽癌分為高低級(jí)別兩個(gè)組：臨床Ⅰ、Ⅱ期及T1、T2期和N0、N1期歸入低級(jí)別組，臨床Ⅲ、Ⅳ期、T3、T4期及N2、N3期歸入高級(jí)別組(表1)。

1.2 檢查方法

采用GE Discovery MR750W 3.0 T磁共振掃描儀，頭頸聯(lián)合線圈。所有患者均行鼻咽部常規(guī)MR平掃后，進(jìn)行多b值擴(kuò)散加權(quán)序列(multiple B-DWI，MB-DWI)和3D pCASL掃描，然后進(jìn)行增強(qiáng)掃描。常規(guī)MR掃描包括軸面T1WI (TR 610 ms，TE 12.9 ms)、T2WI (TR 7562 ms，TE 123 ms)、冠狀面T2WIFS (TR 3000 ms，TE 67.1 ms)平掃，以及軸面和冠狀面T1WI-FS (TR 655 ms，TE 9.5 ms)增強(qiáng)掃描，F(xiàn)OV 23 cm×23 cm，層厚5 mm，層間距1 mm。多b值擴(kuò)散加權(quán)序列：MB-DWI采用EPI序列，采用0、10、20、40、60、80、110、140、170、200、400、600、800、1000、1500、2000 s/mm2共16個(gè)b值，3個(gè)垂直方向同時(shí)施加，F(xiàn)OV 23 cm×23 cm，TR 3560 ms，TE 76 ms，層厚5 mm，層間距1 mm，矩陣128×128。動(dòng)脈自旋標(biāo)記序列：采用3D pCASL序列，3D螺旋采集方式，標(biāo)記延遲時(shí)間：1525 ms，F(xiàn)OV 23 cm×23 cm，TR 4640 ms，TE 10.5 ms，層厚5 mm，層間距1 mm，矩陣512×8，NEX為3。

1.3 MRI數(shù)據(jù)處理與分析

將掃描所獲得的MB-DWI和ASL原始數(shù)據(jù)傳入GE-AW 4.6工作站Functool軟件進(jìn)行后處理。MB-DWI采用IVIM雙指數(shù)模型軟件處理得出相應(yīng)的快擴(kuò)散系數(shù)D*(fast ADC)，慢擴(kuò)散系數(shù)D (slow ADC)和快速擴(kuò)散成分所占的容積分?jǐn)?shù)f (fraction of fast ADC)圖，ASL數(shù)據(jù)經(jīng)后處理獲得腫瘤血流量(blood flow，BF)圖。結(jié)合增強(qiáng)圖像，由2名放射科醫(yī)師共同協(xié)商，選取腫瘤灌注最高層面的中心區(qū)域，手動(dòng)繪制感興趣區(qū)(region of interest，ROI)，ROI面積不少于30 mm2，避開(kāi)偽影、病灶邊緣及囊變、壞死區(qū)、鄰近骨質(zhì)和空氣等。分別測(cè)量腫瘤實(shí)質(zhì)區(qū)D*、D、f 值及最大BF值。所有上述值均進(jìn)行三次測(cè)量，取其平均值。

根據(jù)NPC中國(guó)2008分期標(biāo)準(zhǔn)[13]，MRI檢查后對(duì)所有納入的對(duì)象進(jìn)行臨床總分期及TNM分期。

1.4 統(tǒng)計(jì)學(xué)分析

采用SPSS 19.0統(tǒng)計(jì)學(xué)軟件分析數(shù)據(jù)，IVIM及3D pCASL各參數(shù)值以x±s表示。高、低級(jí)別鼻咽癌組間各參數(shù)采用獨(dú)立樣本t檢驗(yàn)，P＜0.05為差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。腫瘤的BFASL值、D*值、D值、f值與臨床各分期間的相關(guān)性分析采用Spearman相關(guān)分析及受試者操作特征(receiver operator characteristic，ROC)曲線分析，腫瘤的BFASL值與相應(yīng)的D*值、f值行Pearson相關(guān)分析。以P＜0.05為差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。

2 結(jié)果

2.1 臨床分期

表1 35例鼻咽癌患者的臨床分期(例)Tab. 1 Clinical staging of 35 patients with nasopharyngeal carcinoma (n)

表2 不同臨床分期高低級(jí)別組間ASL及IVIM各參數(shù)值的統(tǒng)計(jì)學(xué)差異Tab. 2 Statistical difference of ASL and IVIM values in different clinical stages

表2 不同臨床分期高低級(jí)別組間ASL及IVIM各參數(shù)值的統(tǒng)計(jì)學(xué)差異Tab. 2 Statistical difference of ASL and IVIM values in different clinical stages

(10－3 mm2/s) f D(10－3 mm2/s)T分期低級(jí)別(T1+T2) 20 103.69±18.59 17.98±3.63 0.31±0.08 0.55±0.09高級(jí)別(T3+T4) 15 133.63±14.94 24.36±3.60 0.39±0.09 0.42±0.09 t值 5.114 5.166 2.868 4.152 P值 ＜0.01 ＜0.01 ＝0.01 ＜0.01 N分期低級(jí)別(N0+N1) 12 94.94±13.40 16.63±2.49 0.28±0.07 0.59±0.06高級(jí)別(N2+N3) 23 127.79±17.70 22.84±4.31 0.37±0.09 0.45±0.10 t值 5.626 4.591 3.233 4.326 P值 ＜0.01 ＜0.01 ＜0.01 ＜0.01臨床總分期低級(jí)別(Ⅰ+Ⅱ) 11 93.97±13.61 16.41±2.48 0.29±0.07 0.60±0.05高級(jí)別(Ⅲ+Ⅳ) 24 126.86±17.90 22.69±4.28 0.37±0.09 0.45±0.10 t值 5.404 4.507 2.680 4.430 P值 ＜0.01 ＜0.01 ＝0.01 ＜0.01分期 例數(shù) BFASL(ml/(100 g.min))D*

共36例患者接受檢查，其中1例因NPC病灶太小難以進(jìn)行參數(shù)測(cè)量被剔除，其余35例患者納為研究對(duì)象，對(duì)其進(jìn)行臨床總分期及TNM分期(表1)。

2.2 ASL及IVIM圖像定量分析

在BFASL圖像上，高級(jí)別組腫瘤表現(xiàn)為明顯高灌注(圖1)，低級(jí)別組腫瘤表現(xiàn)為稍高或中低灌注(圖2)，與IVIM 雙指數(shù)獲得的D*圖對(duì)腫瘤高灌注區(qū)域的顯示具有較好的一致性。在總分期、T分期及N分期中，高級(jí)別組腫瘤的BFASL值及D*值顯著高于低級(jí)別組，f值高于低級(jí)別組，D值低于低級(jí)別組，均具有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P＜0.05；表2)。

將鼻咽癌臨床分期與ASL及IVIM各參數(shù)值進(jìn)行相關(guān)性分析，分析結(jié)果顯示，BFASL值、D*值及f值與總分期、T分期及N分期均成正相關(guān)，D值與總分期、T分期及N分期均成負(fù)相關(guān)(表3)。

2.3 ASL與IVIM相關(guān)性分析

將所有患者的腫瘤BFASL值與相應(yīng)的D*值、f值進(jìn)行相關(guān)性分析，分析結(jié)果顯示BFASL值與D*值、f值具有很好的正相關(guān)性(圖3)。

2.4 ASL與IVIM各參數(shù)值診斷效能比較

利用SPSS統(tǒng)計(jì)學(xué)軟件繪制ASL及IVIM各參數(shù)與各臨床分期間的ROC曲線圖，判斷各參數(shù)對(duì)臨床總分期、T分期及N分期的診斷效能。分析結(jié)果顯示BFASL、D*、f及D值均有很好的診斷效能，在臨床總分期、T分期及N分期中，BFASL值診斷效能最佳，ROC面積分別約為0.96、0.94、0.97 (圖4；表4)。

表3 鼻咽癌臨床分期與ASL及IVIM各參數(shù)的相關(guān)性Tab. 3 Correlation between clinical staging of nasopharyngeal carcinoma and parameters of ASL and IVIM

3 討論

圖1 男，53歲，NPC臨床IVa (T4N2)期患者。A：T2WI顯示左側(cè)鼻咽部腫瘤；B： 增強(qiáng)T1WI顯示左側(cè)病變明顯強(qiáng)化；C：BFASL圖顯示病變呈明顯高灌注，BFASL值為136.9 ml/(100 g.min)；D：D*圖顯示病變呈高灌注，D*值為26.3×10-3 mm2/s；E：D圖，D值為0.534×10-3 mm2/s；F：f圖，f值為0.386 圖2 男，49歲，NPC臨床Ⅱ (T2N1)期患者。A：T2WI顯示右側(cè)鼻咽部腫瘤；B：增強(qiáng)T1WI顯示右側(cè)病變明顯強(qiáng)化；C：BFASL圖顯示病變呈稍高灌注，BFASL值為67.2 ml/(100g.min)；D：D*圖顯示病變呈稍高灌注，D*值為21.9×10-3 mm2/s；E：D圖，D值為0.528×10-3 mm2/s；F：f圖，f值為0.36Fig. 1 Male, 53 years, NPC Clinical stage IVa (T4N2) patient. A: T2WI image, showing the left pharyngeal tumor. B: T1WI enhanced image. The left lesion is significantly enhanced. C: BFASL image. The lesions show obviously high perfusion and the BFASL value is 136.9 ml/ (100g.min). D: D* image.The lesions show high perfusion and the D* value is 26.3×10-3 mm2/s. E: D image. The D value is 0.534×10-3 mm2/s. F: f image. The f value is 0.386.Fig. 2 Male, 49 years, NPC Clinical stage Ⅱ (T2N1) patient. A: T2WI image, showing the right pharyngeal tumor. B: T1WI enhanced image. The right lesion is significantly enhanced. C: BFASL image. The lesions show slightly perfusion and the BFASL value is 67.2 ml/ (100g.min). D: D* image. The lesions show slightly perfusion and the D* value is 21.9×10-3 mm2/s. E: D image. The D value is 0.528×10-3 mm2/s. F: f image. The f value is 0.36.

鼻咽癌是我國(guó)高發(fā)惡性腫瘤之一，而且大多數(shù)腫瘤早期對(duì)放射治療具有很好的敏感性。鼻咽癌常采用放化療綜合治療，優(yōu)化的個(gè)體化治療方案對(duì)療效及預(yù)后具有至關(guān)重要的影響。治療前準(zhǔn)確的臨床分期對(duì)個(gè)體化治療方案的制訂具有很好的指導(dǎo)作用。IVIM及3D pCASL可以安全無(wú)創(chuàng)地評(píng)估組織的灌注信息，對(duì)腫瘤的分級(jí)及臨床分期具有一定的指導(dǎo)意義[6-8,11-12]。

圖3 IVIM參數(shù)D*、f與相應(yīng)的BFASL相關(guān)分析圖。A：D*與BFASL值的相關(guān)線性圖(r=0.753，P＜0.01)，兩者呈現(xiàn)正相關(guān)性 B：f值與BFASL值的相關(guān)線性圖(r=0.559，P＜0.01)，兩者呈現(xiàn)正相關(guān)性圖4 BF、D*、f及D值與臨床總分期、T分期及N分期間的ROC曲線圖。A：各指標(biāo)在總分期的ROC曲線圖；B：各指標(biāo)在T分期的ROC曲線圖；C：各指標(biāo)在N分期的ROC曲線圖Fig. 3 IVIM parameters D*, f and the corresponding BFASL correlation analysis. A:D* and BFASL value of the associated linear graph (r=0.753, P＜0.01), a positive correlation between them. B: f value and BFASL value of the associated linear graph (r=0.559, P＜0.01), a positive correlation between them. Fig. 4 BF, D*, f and D values and clinical stage, T stage and N stage during the ROC curve. A: Indicators in the total stage of the ROC curve. B: Indicators in the T stage of the ROC curve. C: Indicators in the N stage of the ROC curve.

表4 各臨床分期與ASL及IVIM各參數(shù)間ROC曲線分析Tab. 4 ROC curves of each clinical stage and ASL and IVIM parameters

IVIM雙指數(shù)模型可以將毛細(xì)血管網(wǎng)內(nèi)和細(xì)胞內(nèi)、細(xì)胞間的水分子運(yùn)動(dòng)區(qū)分開(kāi)來(lái)，可以獲得組織更真實(shí)的擴(kuò)散和灌注信息，即反映微循環(huán)灌注的快速擴(kuò)散D*，和反映細(xì)胞內(nèi)外水分子布朗運(yùn)動(dòng)的慢速擴(kuò)散D，及快速擴(kuò)散成分所占的容積分?jǐn)?shù)f。IVIM近年來(lái)已運(yùn)用于多種器官組織腫瘤的血流灌注測(cè)量中，在鼻咽癌臨床分期方面的研究也越來(lái)越多。黃琬云等[7]及李飛平等[8]均研究發(fā)現(xiàn)NPC的T分期與D*值成正相關(guān)，與D值呈負(fù)相關(guān)。本研究IVIM結(jié)果顯示，高級(jí)別組腫瘤的D*值、f值明顯高于低級(jí)別組腫瘤，D*值、f值與總分期、T分期及N分期均呈正相關(guān)，D值與總分期、T分期及N分期均呈負(fù)相關(guān)，表明隨著分期級(jí)別的增高，腫瘤的D*值增高，D值降低，與多個(gè)研究結(jié)果基本一致[6-8]，表明D*值、f值可以反映鼻咽癌的血流量與腫瘤級(jí)別的關(guān)系，有助于預(yù)測(cè)鼻咽癌治療前的臨床分期。

ASL技術(shù)是反映組織血流灌注情況的一種功能MRI技術(shù)。3D pCASL通過(guò)連串的射頻脈沖模擬連續(xù)的反轉(zhuǎn)脈沖，可以進(jìn)行大范圍容積血流灌注成像，擁有良好的信噪比和標(biāo)記率，圖像質(zhì)量好，準(zhǔn)確率高，重復(fù)性好[14]。ASL可以定量測(cè)定灌注參數(shù)，比起單純定性評(píng)價(jià)，更有助于辨別病變治療前后狀態(tài)、腫瘤復(fù)發(fā)與炎癥反應(yīng)，以及腫瘤的組織學(xué)分級(jí)。陳鈺等[15]通過(guò)對(duì)25例頭頸部腫瘤進(jìn)行3D pCASL灌注成像，發(fā)現(xiàn)采用3D pCASL高場(chǎng)磁共振進(jìn)行頭頸部腫瘤非對(duì)比劑增強(qiáng)灌注成像可以獲得比較滿意的圖像質(zhì)量，并且腫瘤BF值具有較好的重復(fù)測(cè)量可信度。Fujima等[16]通過(guò)對(duì)18例頭頸部鱗癌進(jìn)行3D pCASL與DCE灌注成像的對(duì)照研究，結(jié)果表明3D pCASL得到的TBF值與DCE灌注的腫瘤血流量BF值具有較高的一致性，可以作為頭頸部鱗癌的一項(xiàng)灌注參數(shù)，應(yīng)用于治療效果的評(píng)價(jià)及隨訪。Lin等[17]研究發(fā)現(xiàn)ASL可以定量評(píng)估鼻咽癌腫瘤灌注。由此可見(jiàn)3D pCASL用于鼻咽癌的灌注成像是可行的。在本研究中，3D pCASL結(jié)果與IVIM結(jié)果具有很好的一致性，BFASL值與總分期、T分期及N分期均成正相關(guān)，且在各分期中，高級(jí)別組腫瘤的BFASL值顯著高于低級(jí)別組，這可能跟腫瘤的細(xì)胞密度及血管生成情況有關(guān)。一般腫瘤內(nèi)血管生成程度與其惡性程度密切相關(guān)，腫瘤惡性程度越高，血管生成越明顯，血管豐富，灌注增強(qiáng)；腫瘤惡性程度越高，侵襲性越強(qiáng)，向周圍組織侵犯及淋巴結(jié)、遠(yuǎn)處組織轉(zhuǎn)移的能力也就越強(qiáng)，需要更豐富的血供。本研究中從低分期到高分期，BFASL值越來(lái)越高，說(shuō)明3D pCASL灌注成像可以反映腫瘤的血供特點(diǎn)，從而對(duì)鼻咽癌進(jìn)行臨床分期。

3D pCASL和IVIM均為安全無(wú)創(chuàng)的非對(duì)比劑增強(qiáng)灌注成像，都可以反映腫瘤的血流灌注信息。在本研究中，3D pCASL參數(shù)BFASL值與IVIM參數(shù)D*值、f值之間具有較好的相關(guān)性，而且在各臨床分期均具有很好的診斷效能，在臨床總分期、T分期及N分期中，BFASL值診斷效能最佳。這可能與鼻咽部特殊的解剖結(jié)構(gòu)有關(guān)。常規(guī)IVIM基礎(chǔ)DWI序列為單次激發(fā)平面回波成像(singleshot spin-echo echo-planar imaging，ss-EPI)，容易受到氣體、顱底骨質(zhì)及軟組織等交界區(qū)信號(hào)差異的影響，產(chǎn)生磁敏感偽影導(dǎo)致圖像變形失真。3D pCASL采用3D螺旋采集方式，在提高圖像信噪比的同時(shí)降低了運(yùn)動(dòng)偽影及磁敏感偽影，保證了圖像的高保真度[18]。本研究結(jié)果表明3D pCASL和IVIM均可用于預(yù)測(cè)鼻咽癌的臨床分期，但3D pCASL在預(yù)測(cè)各臨床分期方面的診斷效能要高于IVIM。

本研究尚處于初步階段，仍存在一些不足。目前3D pCASL主要應(yīng)用在頭部，因此BFASL值的計(jì)算公式也是按照頭部的情況設(shè)計(jì)，是否能符合鼻咽部灌注情況還需要進(jìn)一步研究；而且3D pCASL灌注結(jié)果易受體位及延遲標(biāo)記時(shí)間影響，本研究只設(shè)定了一個(gè)標(biāo)記后延遲時(shí)間(postlabeling delay time，PLD)，該P(yáng)LD是否為最佳時(shí)間，還需要進(jìn)一步研究。另外本研究樣本量偏小，可能會(huì)對(duì)結(jié)果造成一定的影響。

綜上所述，3D pCASL與IVIM作為一種無(wú)創(chuàng)的功能磁共振灌注成像技術(shù)，可以很好地評(píng)估鼻咽癌的血流灌注信息，用于預(yù)測(cè)鼻咽癌治療前的臨床分期，且3D pCASL的診斷效能要高于IVIM。

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