戚琳 韓承輝 宋修超 張瑞敏

摘要：指出了線蟲(chóng)因其特有的生物學(xué)特性，在土壤食物網(wǎng)中發(fā)揮著重要作用。作為微型土壤動(dòng)物的關(guān)鍵組成部分，土壤線蟲(chóng)可以通過(guò)運(yùn)動(dòng)、取食和排泄等生命活動(dòng)改善土壤結(jié)構(gòu)、疏松土壤、調(diào)控土壤微生物群落。同時(shí)，線蟲(chóng)對(duì)環(huán)境敏感度高，能夠快速指示土壤重金屬污染狀況并提供有價(jià)值的環(huán)境污染信息。闡述了土壤線蟲(chóng)對(duì)重金屬污染的生物指示作用及其研究現(xiàn)狀，提出了線蟲(chóng)作為一種快速的生態(tài)毒理指標(biāo)，能夠準(zhǔn)確有效地反映土壤受污染狀況，具有良好的發(fā)展前景。

關(guān)鍵詞：線蟲(chóng)；重金屬；群落結(jié)構(gòu)；指示生物

中圖分類號(hào)：X825

文獻(xiàn)標(biāo)識(shí)碼：A文章編號(hào)：16749944（2017）12001203

1引言

隨著金屬及化工行業(yè)快速發(fā)展，農(nóng)藥及化肥的廣泛使用，土壤重金屬污染日趨嚴(yán)峻[1]。重金屬易通過(guò)食物鏈在動(dòng)植物和人體內(nèi)富集，對(duì)環(huán)境和人體健康構(gòu)成威脅。同時(shí)，重金屬會(huì)直接影響土壤動(dòng)植物的生長(zhǎng)，進(jìn)而影響土壤物質(zhì)循環(huán)和能量轉(zhuǎn)化[2]。對(duì)土壤生態(tài)毒理診斷過(guò)去更多是利用土壤基礎(chǔ)呼吸強(qiáng)度及酶活性、微生物數(shù)量和種群、大中型土壤動(dòng)物、蚯蚓等指標(biāo)[3]，但由于不同地區(qū)的土壤類型各異、土地利用方式不同，且污染物種類和污染程度不同，現(xiàn)有的理化和生物指標(biāo)在反映重金屬污染方面存在著片面性和不確定性。因此，準(zhǔn)確、全面評(píng)價(jià)土壤質(zhì)量還需要不斷完善評(píng)價(jià)指標(biāo)。

土壤動(dòng)物群落是土壤的重要組成部分，也是食物網(wǎng)穩(wěn)定的關(guān)鍵因素，同時(shí)，作為土壤質(zhì)量的潛在指示者，其重要性得到越來(lái)越多的關(guān)注[4，5]。其中，土壤線蟲(chóng)作為土壤動(dòng)物的一部分，是生態(tài)系統(tǒng)重要的分解者，也是食物網(wǎng)流通的關(guān)鍵環(huán)節(jié)。線蟲(chóng)以多種方式改變著土壤的理化性質(zhì)和生物學(xué)特性[6]，而土壤健康狀況與線蟲(chóng)的數(shù)量和群落多樣性直接相關(guān)。土壤線蟲(chóng)通過(guò)共生、競(jìng)爭(zhēng)或捕食等方式相互依存，構(gòu)成土壤群落的動(dòng)態(tài)平衡，一旦土壤環(huán)境發(fā)生改變，線蟲(chóng)作為敏感的指示動(dòng)物會(huì)快速響應(yīng)，并導(dǎo)致其它級(jí)聯(lián)反應(yīng)，甚至破壞動(dòng)物種群間的平衡，降低其土壤功能而影響整個(gè)土壤生態(tài)系統(tǒng)穩(wěn)定性[7]。因此，利用土壤線蟲(chóng)作為土壤重金屬污染的指示生物具有重要的理論和現(xiàn)實(shí)意義。

2線蟲(chóng)在土壤生態(tài)系統(tǒng)中的作用

2.1土壤線蟲(chóng)的分類

線蟲(chóng)主要棲息在土壤毛細(xì)管水中，按其取食習(xí)性和食道特征可分為四個(gè)主要類群[8]：植食線蟲(chóng)（Plant feeders）、食細(xì)菌線蟲(chóng)（Bacterial feeders）、食真菌線蟲(chóng)（Fungal feeders）和捕食/雜食線蟲(chóng)（Omnivorous & Carnivorous）。植食線蟲(chóng)主要取食植物根系，可直接或間接地影響菌根、根瘤的形成和固氮等作用；食細(xì)菌類線蟲(chóng)主要取食細(xì)菌，可指示細(xì)菌活性，對(duì)土壤氮素礦化的貢獻(xiàn)為8%[3]；食真菌類線蟲(chóng)以多種真菌為食，與真菌的相互作用可促進(jìn)土壤氮素礦化[9]。食細(xì)菌線蟲(chóng)和食真菌線蟲(chóng)共稱為食微線蟲(chóng)，是初級(jí)分解過(guò)程中最為豐富多樣的消費(fèi)者。食微線蟲(chóng)可通過(guò)取食細(xì)菌、真菌等微小生物，影響微生物的生長(zhǎng)和新陳代謝活動(dòng)，改變微生物群落結(jié)構(gòu)，從而調(diào)節(jié)有機(jī)物的分解速度與養(yǎng)分的周轉(zhuǎn)速率[10]；捕食/雜食類線蟲(chóng)主要以線蟲(chóng)、線蟲(chóng)卵和原生動(dòng)物為食，對(duì)調(diào)控土壤植物寄生線蟲(chóng)的數(shù)量和中小動(dòng)物的危害有一定的積極作用[11]。食細(xì)菌線蟲(chóng)、食真菌線蟲(chóng)和捕食/雜食線蟲(chóng)統(tǒng)稱為自由生活線蟲(chóng)，這類線蟲(chóng)能夠促進(jìn)土壤有機(jī)質(zhì)分解，增強(qiáng)營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)的礦化，提高土壤肥力，改善土壤理化形狀、疏松土壤。

2.2土壤線蟲(chóng)在土壤食物網(wǎng)中的功能

土壤線蟲(chóng)在食物網(wǎng)中占據(jù)多級(jí)生態(tài)位，對(duì)于維持土壤生態(tài)系統(tǒng)的穩(wěn)定、促進(jìn)物質(zhì)循環(huán)和能量流動(dòng)具有重要意義[12]。線蟲(chóng)可以通過(guò)代謝活動(dòng)改善土壤微環(huán)境，例如，促進(jìn)有機(jī)質(zhì)的分解和改善周圍土壤的理化性質(zhì)及生物學(xué)特性，改變土壤孔隙空間和團(tuán)聚體大小，提高微域的穩(wěn)定性，對(duì)整個(gè)土壤生物體系起到功能性的調(diào)控作用，有效提高養(yǎng)分利用率。其中，食微線蟲(chóng)還可以通過(guò)取食細(xì)菌和真菌影響微生物群落的組成，增加微生物活性，促進(jìn)養(yǎng)分流通[13]，進(jìn)而促進(jìn)土壤中碳、氮的周轉(zhuǎn)。有些食微線蟲(chóng)還可以通過(guò)調(diào)控土壤細(xì)菌和真菌群落達(dá)到抑制病害的目的[14]；Fu等[10]研究認(rèn)為線蟲(chóng)能夠攜帶并傳播土壤微生物，調(diào)節(jié)有機(jī)復(fù)合物轉(zhuǎn)化為無(wú)機(jī)物的比例；Neher[15]認(rèn)為線蟲(chóng)排泄物可貢獻(xiàn)土壤中19%的可溶性氮。

3土壤線蟲(chóng)作為環(huán)境指示生物的優(yōu)勢(shì)

線蟲(chóng)是農(nóng)田土壤中多樣性最為豐富的土壤動(dòng)物[4， 16]，與其它土壤生物相比，線蟲(chóng)作為土壤生態(tài)系統(tǒng)健康狀況的指示生物有以下幾方面優(yōu)勢(shì)：①線蟲(chóng)是土壤的優(yōu)勢(shì)生物類群，在所有農(nóng)田土壤中普遍存在，無(wú)論土壤健康或污染，均有線蟲(chóng)的分布，且不同種線蟲(chóng)可以反映土壤環(huán)境的細(xì)微變化[17]；②線蟲(chóng)從土壤中分離方法相對(duì)簡(jiǎn)單，且分離方法成熟、分離效率高；③其科、屬鑒定相比其它土壤動(dòng)物而言更為簡(jiǎn)單，且其科、屬水平的群落結(jié)構(gòu)分析可用于土壤健康狀況的評(píng)估[18]；④線蟲(chóng)是典型的水膜動(dòng)物，與土壤環(huán)境直接接觸且移動(dòng)速度慢，可反映小尺度土壤微域的變化；⑤世代周期短，一般為數(shù)天或幾個(gè)月，可在短時(shí)間內(nèi)對(duì)環(huán)境變化作出響應(yīng)[9]；⑥形態(tài)特征與趨勢(shì)特性相對(duì)應(yīng)，食性豐富多樣，在土壤食物網(wǎng)中扮演重要角色，其營(yíng)養(yǎng)類群結(jié)構(gòu)的變化與土壤生態(tài)系統(tǒng)過(guò)程聯(lián)系緊密[5， 19]。因此，線蟲(chóng)作為土壤健康指示生物受到廣泛關(guān)注，并在農(nóng)田、草地、森林等生態(tài)系統(tǒng)中得到應(yīng)用。

目前關(guān)于線蟲(chóng)指示生態(tài)毒理學(xué)的研究，包括利用單一模式線蟲(chóng)秀麗隱桿線蟲(chóng)（Caenorhabditis elegans， C. elegans）和線蟲(chóng)群落展開(kāi)。C. elegans作為線蟲(chóng)的代表，是生態(tài)毒理學(xué)室內(nèi)實(shí)驗(yàn)和現(xiàn)場(chǎng)研究中應(yīng)用較多的線蟲(chóng)種類[20]。2002年，美國(guó)材料與試驗(yàn)協(xié)會(huì)標(biāo)準(zhǔn)（American Society for Testing and Materials， ASTM）頒布了將C. elegans用于土壤毒性評(píng)價(jià)的標(biāo)準(zhǔn)化指南，表明利用單一線蟲(chóng)進(jìn)行標(biāo)準(zhǔn)化毒性測(cè)試以評(píng)估環(huán)境污染物的影響已得到初步肯定[21]。同時(shí)，線蟲(chóng)群落作為土壤食物網(wǎng)的一部分，占據(jù)多個(gè)營(yíng)養(yǎng)級(jí)，更能反映土壤生物群落數(shù)量、組成及多樣性的變化，對(duì)指示土壤環(huán)境污染更具優(yōu)勢(shì)[17， 19， 22]。將線蟲(chóng)劃分為不同的營(yíng)養(yǎng)類群并計(jì)算相關(guān)群落指數(shù)，可直接反映土壤食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)的變化及土壤健康狀態(tài)。自20世紀(jì)80年代起，線蟲(chóng)群落組成結(jié)構(gòu)就被作為指示生態(tài)系統(tǒng)變化的生物指標(biāo)，最常用的線蟲(chóng)群落指標(biāo)包括：線蟲(chóng)群落總數(shù)、各營(yíng)養(yǎng)類群數(shù)量、富集指數(shù)（EI）、結(jié)構(gòu)指數(shù)（SI）、成熟度指數(shù)（MI）、多樣性指數(shù)（H）、線蟲(chóng)通路比值等（NCR）[3]。

4.1模式線蟲(chóng)C .elegans對(duì)土壤重金屬污染的指示作用

C. elegans使生命科學(xué)及毒理學(xué)等領(lǐng)域許多復(fù)雜問(wèn)題得以簡(jiǎn)化[23]。與其它模式生物相比，C. elegans具有易于培養(yǎng)、繁殖速度快、試驗(yàn)周期短的優(yōu)點(diǎn)。目前，C. elegans對(duì)重金屬污染具有一定的指示作用，主要集中于對(duì)種群繁殖和死亡的影響，包括致死率（Lethality）、最長(zhǎng)壽命（Maximum lifespan）、半數(shù)致死天數(shù)（Mean lifespan）、細(xì)胞凋亡（Apoptosis）、個(gè)體發(fā)育（Development）和生殖（Reproduction）等指標(biāo)，其中，致死率已成功用于評(píng)估重金屬的急性毒性和致死效應(yīng)[24]。楊慧敏等[25]對(duì)多代篩選的耐銅型C. elegans進(jìn)行了生物學(xué)指標(biāo)的研究，以期闡明銅（Cu）對(duì)C. elegans長(zhǎng)期作用的毒性效應(yīng)。結(jié)果表明耐銅型與野生型C. elegans相比，其壽命縮短、衰老提前、個(gè)體發(fā)育受到抑制，且出現(xiàn)繁殖率降低、生殖能力減弱、運(yùn)動(dòng)行為存在障礙等一系列生理變化。王大勇等[26]利用C. elegans對(duì)鉻（Cr）暴露導(dǎo)致的多重毒性及其在世代間的可傳遞性進(jìn)行了研究，發(fā)現(xiàn)Cr能夠?qū)е戮€蟲(chóng)出現(xiàn)多種表型和行為缺陷，低濃度Cr暴露可影響線蟲(chóng)發(fā)育、生殖與壽命，而高濃度Cr暴露會(huì)影響運(yùn)動(dòng)行為與行為可塑性。

4.2線蟲(chóng)群落對(duì)土壤重金屬污染的指示作用

根據(jù)線蟲(chóng)不同的生活史策略，可將線蟲(chóng)劃分為不同c-p（colonizer persister）類群：k策略者體型較大，可適應(yīng)穩(wěn)定的環(huán)境；而r策略者能夠快速增長(zhǎng)，可適應(yīng)多變的環(huán)境[27]。Shao等認(rèn)為線蟲(chóng)c-p類群能反映環(huán)境壓力，c-p較高的類群能很好地指示重金屬污染[28]。為研究土壤線蟲(chóng)群落結(jié)構(gòu)對(duì)電子垃圾污染區(qū)重金屬的響應(yīng)，王贏利等[29]采集了8塊稻田的土壤樣品，結(jié)果顯示，土壤線蟲(chóng)c-p2類群的比例隨著重金屬污染程度的增加而增加，而c-p3類群與之相反，認(rèn)為線蟲(chóng)群落數(shù)量和結(jié)構(gòu)可作為評(píng)價(jià)電子垃圾重金屬污染的生物指標(biāo)。Nagy等[30]利用石灰質(zhì)的農(nóng)田黑鈣土壤，研究了鎘、鉻、銅、硒和鋅污染對(duì)土壤線蟲(chóng)的長(zhǎng)期影響，發(fā)現(xiàn)當(dāng)重金屬污染物濃度達(dá)到90和270 mg/kg時(shí)，線蟲(chóng)密度顯著減少。白義等[31]發(fā)現(xiàn)重金屬嚴(yán)重污染區(qū)土壤動(dòng)物的數(shù)量和類群數(shù)量稀少，而輕度污染區(qū)土壤動(dòng)物的密度大、群落多樣性高，稀有類群大量出現(xiàn)。表明土壤線蟲(chóng)多樣性構(gòu)成能夠準(zhǔn)確響應(yīng)重金屬污染，同時(shí)對(duì)污染物濃度有一定的指示作用。

4.3群落生態(tài)指標(biāo)對(duì)土壤重金屬污染的指示作用

土壤線蟲(chóng)的富集指數(shù)（Enrichment Index， EI）和結(jié)構(gòu)指數(shù)（Structure Index， SI）可直觀反映土壤線蟲(chóng)與土壤肥力的關(guān)系以及環(huán)境干擾程度[20]。EI主要用于評(píng)估食物網(wǎng)對(duì)可利用資源的響應(yīng)，SI可以指示土壤在受到干擾及恢復(fù)過(guò)程中食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)的變化[32]。土壤線蟲(chóng)的成熟度指數(shù)（Maturity Index， MI）是土壤重金屬污染的有效指標(biāo)，隨著土壤受干擾程度的增加而降低[8]。線蟲(chóng)通路比值（Nematode Channel Ratio， NCR）為食細(xì)菌線蟲(chóng)與食微線蟲(chóng)數(shù)量之比，可用于指示土壤有機(jī)質(zhì)的分解途徑，NCR值為0表示土壤有機(jī)質(zhì)分解完全依靠真菌分解途徑；若值為1，則完全依靠細(xì)菌分解途徑[17]。香農(nóng)-威納爾多樣性指數(shù)（Shannon-Wiener index， H）可響應(yīng)環(huán)境變動(dòng)，能為土壤受擾動(dòng)提供有效的關(guān)鍵信息。Gyedu-Ababio等[33]研究發(fā)現(xiàn)，線蟲(chóng)豐度、H和群落結(jié)構(gòu)可響應(yīng)重金屬金屬污染（Zn、Cu、Pb、Fe）。華建峰等[34]對(duì)礦區(qū)不同砷（As）污染程度土壤線蟲(chóng)群落結(jié)構(gòu)特征進(jìn)行了研究，發(fā)現(xiàn)低濃度As和中濃度As土壤的自由生活線蟲(chóng)成熟度指數(shù)（IM）顯著高于高濃度As土壤，但植物寄生線蟲(chóng)成熟度指數(shù)（IPP）和IPP/IM比值則表現(xiàn)出相反的趨勢(shì)，認(rèn)為高As土壤的食物網(wǎng)受到As污染的干擾較大，群落環(huán)境質(zhì)量較差。Nagy等[31]認(rèn)為硒還會(huì)使線蟲(chóng)在屬水平上的H降低，SI隨土壤中重金屬濃度的升高而降低；研究還指出，MI和SI的同步使用是應(yīng)用線蟲(chóng)群落指示土壤重金屬污染的值得推廣的方法。

5結(jié)論和展望

綜上所述，線蟲(chóng)作為指示生物具有生命周期短、分離、計(jì)數(shù)和鑒定簡(jiǎn)單等優(yōu)點(diǎn)，對(duì)環(huán)境質(zhì)量及重金屬污染狀況具有重要的指示作用。自20世紀(jì)后期，越來(lái)越多的研究開(kāi)始使用線蟲(chóng)群落組成結(jié)構(gòu)作為陸地生態(tài)系統(tǒng)環(huán)境變化的生物指標(biāo)，且隨著多種群落指數(shù)和方法的不斷更新，這些方法在反映土壤環(huán)境受擾動(dòng)和外界因素影響方面起到重要作用。然而，不同地區(qū)由于其土壤結(jié)構(gòu)、污染物類型以及當(dāng)?shù)赝寥谰€蟲(chóng)的特殊習(xí)性不同，現(xiàn)有的指標(biāo)仍存在片面性，其指示作用也具有一定局限性。因此，綜合模式線蟲(chóng)以及線蟲(chóng)群落結(jié)構(gòu)的各項(xiàng)指標(biāo)共同指示土壤健康狀況，同時(shí)建立和完善新方法是一項(xiàng)亟待解決的任務(wù)。進(jìn)一步開(kāi)發(fā)和深入研究線蟲(chóng)的生物指示作用，用于土壤污染的檢測(cè)，使之成為環(huán)境生態(tài)毒理診斷中最為有效的檢測(cè)方法之一。

2017年6月綠色科技第12期

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Advances in Biological Instructions of Nematode on Soil Heavy Metal Pollution

Qi Lin1， Han Chenghui1， Song Xiuchao2， Zhang Ruimin1， Guan Ying1

（1.School of Environment and Ecology， Jiangsu Vocational College of Cities， Nanjing 210019， China；

2.Institute of Agricultural Resources and Environment， Jiangsu Academy of Agricultural Sciences， Nanjing 210014， China）

Abstract： Nematodes play an important role in soil food webbecause of their unique biological characteristics. As key constituent part of soil micro-fauna， nematode could improve soil structure and regulate soil microbial community by means of movement， feeding and excretion. Meanwhile， being sensitive to environmental changes， nematodes could indicate heavy metal pollution of soil and provide valuable information of environmental pollution. This paper discussed the biological indicating function of soil nematode on heavy metal contamination and current studies of nematodes. It is suggested that nematode can be used as a fast ecotoxicological indicator to reflect the soil pollution accurately and effectively.

Key words： nematode； heavy metal； community structure； bioindicator