趙志宏，趙晨晨，梁林

摘要：昆蟲體內(nèi)棲息著豐富多樣的微生物，這些微生物與昆蟲的長期共同進化過程中形成了相互依存的共生關系。共生菌在宿主的營養(yǎng)獲取、取食消化、免疫活動、逃避天敵、生長發(fā)育、繁殖中發(fā)揮著不可或缺的重要作用。尤其是共生菌——昆蟲——植物互作關系，已經(jīng)成為研究熱點。本文從昆蟲共生菌的種類、功能以及與宿主的互作機制等多方面進行描述。

關鍵詞：共生菌；昆蟲；植物；互作

中圖分類號： Q965 文獻標識碼： A DOI編號： 10.14025/j.cnki.jlny.2018.03.051

昆蟲是自然界中最大的生物類群，已經(jīng)鑒定的種類超過100多萬種，占地球上動物類群的75%以上。它們之中除了少數(shù)有害種類以外，大部分種類都在為地球生態(tài)系統(tǒng)和人類做著重要的貢獻。在食用（飼用、食用、藥用）、環(huán)境治理、工業(yè)資源、觀賞、土壤改良等方面發(fā)揮著極其重要的作用。研究表明，昆蟲在實現(xiàn)以上功能時都有體內(nèi)的微生物的參與。

昆蟲體內(nèi)含有各種共生微生物，這些微生物在一般存在于昆蟲腸道中、特殊的器官中或者細胞內(nèi)。這些微生物幾乎參與了宿主所有的生命活動，一旦昆蟲體內(nèi)感染共生菌，會產(chǎn)生新的生物學性狀，這些新的性狀在昆蟲的適應、進化和多樣性方面發(fā)揮了巨大作用。一般來說，共生菌與昆蟲生長發(fā)育繁殖息息相關，經(jīng)過長時間的進化，與昆蟲形成了互利共生的關系。共生菌可為宿主提供必要的營養(yǎng)，使其對環(huán)境耐受影響其交配、繁殖、代謝、免疫等功能，還可以介導解毒昆蟲取食，增強宿主自身防御病原微生物、寄生物的能力，保護宿主逃避天敵，避免被寄生或捕食，甚至可以賦予宿主對殺蟲劑產(chǎn)生抗性。共生菌與宿主的互利共生為昆蟲的生存帶來便利，同時昆蟲共生菌在開發(fā)害蟲新型生物防治、廢棄物生物降解和蟲媒傳染病的阻斷控制手段中具有重要的應用前景，還可以利用昆蟲與共生菌的關系來進行病蟲害防控。

近年來，昆蟲與共生菌的關系受到越來越多的關注，隨著高通量測序工具和分析軟件的發(fā)展，使得越來越多的共生菌功能被明確，這些都在為共生菌——宿主——植物的互作研究奠定基礎。本文簡要概述了昆蟲共生菌的研究進展，重點圍繞昆蟲共生菌的多樣性、生物學功能、與宿主互作機制，以及共生菌——昆蟲——植物互作研究進行綜述，并對未來研究提出展望。

1昆蟲共生菌

1.1 昆蟲共生菌的起源、分布和種類

內(nèi)共生菌是由一個自由的有機體演變而來，其結構及功能與線粒體、葉綠體相似，與昆蟲的共生關系可追溯到2～2.5億年前，在宿主昆蟲體內(nèi)逐漸進化成一個類細胞器的結構，含有與宿主完全不同的核酸、蛋白質合成系統(tǒng)，且不受宿主免疫系統(tǒng)的抵御，正是因為這種長期的協(xié)同進化過程，才最終形成了穩(wěn)定的、可遺傳的共生系統(tǒng)。

昆蟲微生物一般存在于昆蟲腸道、外骨骼、特殊的器官中或者細胞內(nèi)。尤其是在腸道內(nèi)研究較多，國外有學者已將腸道菌群當作昆蟲的一個特殊“多功能器官”，作為昆蟲個體的重要組成部分。

共生菌主要包括酵母、真菌、細菌三大類。主要分布在變形菌門γ 變形菌綱、α變形菌綱，腸桿菌科細菌，衣原體門的衣原體綱，擬桿菌門類噬胞細菌，梭狀芽孢桿菌。根據(jù)其在寄主昆蟲體內(nèi)的分布和與寄主的進化關系可以劃分為兩類：一是原生共生菌（primary symbiont），指分布于特化的寄主昆蟲細胞，含菌細胞（bacteriocyte）內(nèi)，與寄主協(xié)同進化，垂直卵傳的共生細菌。一是昆蟲只有一種原生共生細菌。二是次生共生細菌（second symbiont），是指不局限于含菌細胞，而且分布于寄主多種細胞內(nèi)，不僅可以垂直卵傳，還可以水平傳播的共生細菌，與共存的原生共生細菌相比，次生共生細菌和寄主昆蟲的協(xié)同進化關系更加短暫、更加松散，反映出感染寄主昆蟲的歷史較短，一種昆蟲可以有多種次生共生菌。

1.2 昆蟲共生菌的傳播方式

共生菌在昆蟲體內(nèi)的傳播方式主要有垂直傳播和水平傳播。在蚜蟲體內(nèi)局限于含菌細胞中的原生共生菌Buchner通過雌蚜的卵細胞或細胞質垂直傳遞給后代；褐飛虱體內(nèi)共生菌利用肌動纖維蛋白介導的卵巢傳遞方式傳遞給后代。而次生共生菌不僅可以通過受精卵或胚胎進行垂直傳遞，還可通過個體間的相互接觸侵染甚至寄生性天敵的間接作用進行水平傳遞。例如煙粉虱體內(nèi)的次級共生菌沃爾巴氏菌和蚜蟲體內(nèi)的次級共生菌U 型共生腸桿菌R. insecticola 可通過寄生蜂的產(chǎn)卵管在不同個體之間進行轉染?？紤]到次生共生菌其特殊的分布方式和感染概率低的事實，水平傳遞可能是其主要傳播途徑。

2昆蟲共生菌主要功能

2.1昆蟲共生菌的營養(yǎng)和物質代謝功能

很多昆蟲都依賴共生菌提供飲食中缺乏的必需營養(yǎng)，特別是取食木質部或韌皮部的昆蟲，共生菌可以消化纖維素，使得這類昆蟲在微生物的輔助下可以在不均衡營養(yǎng)條件下存活。植物營養(yǎng)供給在昆蟲發(fā)育，尤其是早期階段作用顯著，這些共生體有助于生物合成必需氨基酸以及昆蟲植物飲食缺乏的維生素。蚜蟲中的Buchnem aphidicola為宿主提供植物汁液中缺少的必需氨基酸。采采蠅中的Wigglesworthia glossinid可以合成宿主血液中缺乏的維生素B。在白蟻中，共生菌Nasutitermes spp在協(xié)助宿主消化纖維素中起著重要作用。螞蟻共生菌Blochmannia、蜚蠊共生菌Blattabacterium以及一些食木蟑螂共生菌Blattabacterium cuenoti也起到了提供必需氨基酸的作用。

2.2 保護宿主免受病原菌侵害以及抵御天敵

昆蟲共生菌對宿主免疫力有獨特的影響，高效的抗菌素系統(tǒng)能夠在和共棲的微生物群落互利的同時消滅病原體。果蠅Drosophila melanogaste中腸道細菌的含量與果蠅發(fā)病率呈負相關。豌豆蚜蟲（Acyrthosiphon pisum）體內(nèi)的垂直傳播的常見兼性共生菌Regiella insecticola 在宿主抵擋真菌病原體Pandora，降低真菌的傳輸速度中發(fā)揮著重要作用，感染Regiella insecticola的豌豆蚜存活率大大增高。同樣的，感染了病毒的豌豆蚜可以大幅度降低天敵寄生蜂-蚜繭蜂（Aphidius ervi）的寄生率，提高豌豆蚜的適合度。endprint

2.3 影響宿主交配行為并調(diào)控其生殖

果蠅中，通過控制果蠅取食，可以影響宿主體內(nèi)腸道共生菌的含量，進而影響果蠅的交配選擇行為。屬于變形菌綱的Wolbachi在鞘翅目、雙翅目、半翅目、同翅目、膜翅目、鱗翅目、直翅目昆蟲中分布廣泛，對昆蟲的生殖影響顯著。主要包括：一是胞質不親和（cytoplasmic incompatibility （CI）），這種現(xiàn)象在灰飛虱Laodelphax、粉斑螟Ephestia cautella、螨蟲中常見；二是誘導雌性化（feminization），鱗翅目昆蟲中，雌性的染色體為ZW或者ZO型，雄性為ZZ型，但是來自Wolbachi共生的ZZ個體在幼蟲的生長過程中就死亡了；三是殺雄，多種昆蟲中已經(jīng)發(fā)現(xiàn)了殺雄性的Wolbachi，并普遍存在；四是增強雌性繁殖力和生殖力，在臭蟲Clmex lectularius中，Wolbachi與宿主的互利共生關系直接影響宿主的生存，并顯著影響宿主的繁殖。利用Wolbachi的功能，可以將其作為載體，將某種特定基因在宿主種群中傳播，目的性的改造宿主種群的基因型，增強天敵的生物防治能力或害蟲防治。

2.4 賦予昆蟲殺蟲劑抗性

昆蟲殺蟲劑抗性機制與共生菌的密切相關，昆蟲利用體內(nèi)共生菌對殺蟲劑產(chǎn)生抗性。敵百蟲是高效低毒的有機磷殺蟲劑，防除重要害蟲桔小實蠅Bactrocera dorsalis效果良好，但是共生菌Citrobacter freundii BD （CF-BD）的協(xié)助下，可以對敵百蟲進行降解，導致桔小實蠅對敵百蟲抗性增加。從土壤中獲取的共生細菌Burkholderia可以幫助椿象Riptortus pedestris 抵御有機磷殺螟松，引起殺螟松退化。而且通過宿主昆蟲與腸道細菌的免疫互作，也能使宿主對生物農(nóng)藥的抗性提高，通過對共生菌介導的抗藥性機制研究，有利于對昆蟲進行生物防治。

2.5 利用共生菌殺滅害蟲

研究證明，利用共生菌Pantoea agglomerans可以干擾蚊子中瘧疾的傳染源-瘧原蟲Plasmodium berghei的發(fā)育，使蚊子攜帶瘧原蟲的比例下降84%，這極大降低了傳播瘧疾的概率，瘧疾是世界上最致命的傳染病之一，這些共生菌可以調(diào)控一些免疫基因的抗瘧原蟲作用，轉基因共生菌可以作為對抗瘧疾的有利工具。 此外，也可以利用共生菌參與其他疾病的防控，利用四環(huán)素處理的麻翅庫蚊Culex bitaeniorhynchus可以使其容易感染日本腦炎，埃及伊蚊Aedes aegypti的共生菌被證明可以抑制登革熱病毒的感染。

3共生菌調(diào)控昆蟲與植物的互作關系

植物主要由一些很難消化的結構化合物組成，例如纖維素和木質素，它含有多種有毒化學物質，昆蟲不取食這些物質，甚至對昆蟲有害，這對食草昆蟲是個巨大挑戰(zhàn)。因此，鑒于此，植食性昆蟲利用共生菌共同進化已經(jīng)進化出多種機制，使其幫助昆蟲進行植物細胞壁的降解，引起解毒作用，使宿主可在植物上取食。

盡管在昆蟲中有許多的碳水解活動，它們細胞溶解機制的能力很差，食木性昆蟲中腸中的共生菌可以幫助宿主進行纖維素分解。其中以白蟻共生菌研究最多，尤其是最近白蟻共生菌的宏基因組和全面的轉錄組分析產(chǎn)生大量的基因組信息，同時這些信息將更新白蟻的營養(yǎng)學領域。

共生菌可以協(xié)助宿主取食、消化與解毒，從而擴大宿主取食譜。例如白蟻后腸共生菌可以協(xié)助白蟻消化植物細胞壁，螞蟻的共生真菌可以產(chǎn)生一種乳糖酶，它能協(xié)助工蟻調(diào)節(jié)植物的解毒作用，含有Pseudomonas， Rahnella或一些其他的腸道細菌的山松大小蠹Dendroctonus ponderosae具有降解萜烯的遺傳能力，可以取食富含萜烯的樹木。實際上，現(xiàn)在植食性昆蟲為了滿足自身的生長發(fā)育以及繁殖，對植物的需求已經(jīng)發(fā)生了巨大變化。植物飲食中缺乏的一種重要營養(yǎng)是可用的氮，少量的可利用營養(yǎng)會對植食性昆蟲的發(fā)育和適合度產(chǎn)生負面影響。為了克服這一障礙，大量昆蟲在進化過程中已經(jīng)形成了與營養(yǎng)內(nèi)共生菌具有緊密聯(lián)系。對于專門在缺氮基質上生存的昆蟲而言，更是如此，原因是這些昆蟲高度依賴于細胞內(nèi)的共生菌來提供其寄主食物中缺失的氮。

昆蟲與其共生菌可通過改變植物寄主的防御機制和天敵的作用來影響自身趨性的轉變。在番茄木虱體內(nèi)，高濃度的共生菌與減少的番茄防御路徑表達相關。昆蟲共生菌還可以通過改變植物的適合度來間接影響宿主的生殖能力，感染共生菌的紫云英蚜蟲Megoura crassicauda和感染Regiella的豌豆蚜蟲Pisum sativum在三葉草上的繁殖力大大提升。

內(nèi)共生菌能促進植物病原微生物的傳播。許多嚴重植物病害都是由植物病毒引起的，共生菌感染昆蟲后，可以提高植物病原微生物通過植食性昆蟲的傳遞效 率。在重要的經(jīng)濟害蟲害蟲煙粉虱是中bemisia tabaci，病毒粒子首先結合可循環(huán)的細菌伴侶GroEL分子，聚集在宿主唾液腺中，在昆蟲取食時釋放至寄主植物內(nèi)，導致此病毒在粉虱種群間慢性感染，最終造成煙粉虱引起的田間病毒病流行和昆蟲種群大爆發(fā)。

內(nèi)共生菌的介導可以促進外來有害昆蟲的入侵性。紅脂大小蠹Dendroctonus valens的入侵對我國的松樹Pinus tabuliformis造成了致命的傷害，共生菌在協(xié)助紅脂大小蠹的入侵過程中舉足輕重。含有共生菌的紅脂大小蠹可以和攜播的真菌Leptographium procerum在我國形成一個新的基因型，形成共生菌——紅脂大小蠹——真菌三者互惠模式，幫助紅脂大小蠹攻破松樹的防御。且這種基因型的紅脂大小蠹對寄主是致命性的，定殖成功后，還可以使宿主釋放更多引誘劑吸引更多的紅脂大小蠹。共生菌Streptomyces，γ-Proteobacteria和Amylostereum areolatum在協(xié)助云杉藍樹蜂Sirex noctilio獲取寄主云杉Picea asperata Mast的營養(yǎng)，進而成功入侵美洲，澳大利亞，新西蘭等地中其作用顯著。endprint

4展望

昆蟲共生菌已經(jīng)成為當前昆蟲學領域研究的熱點之一。早期昆蟲腸道微生物的研究主要依賴于傳統(tǒng)的微生物分離培養(yǎng)和基于 16S rRNA 基因的 PCR-DGGE、RFLP、16S rRNA 探針及16S rRNA 克隆文庫測序等。有些昆蟲腸道微生物在體外培養(yǎng)較為困難，因傳統(tǒng)研究手段的限制，影響了這些未培養(yǎng)微生物的發(fā)現(xiàn)。而傳統(tǒng)的方法或簡單及基于18SrDNA的序列簡單放大不能有效的很快確定物種的種類。下一代測序技術的日益增長將大大促進對昆蟲相關微生物群落的分析，這無疑可以揭示大量未知的保護性共生生物的微生物群落。且隨著分子生物學、基因組學、轉錄組學和蛋白質組學的快速發(fā)展，越來越多有關共生菌文獻的發(fā)表，科研工作者可以利用各種手段不斷探索共生菌的種類、功能和作用，進而擴展到與寄主昆蟲的相互作用模型和分子機制，及共生菌之間的相互作用等。

其中內(nèi)共生菌在共生菌——害蟲——植物相互作用模式和機制已逐漸吸引大家目光。防御性共生菌能夠增加寄主對天敵的防御力，可能會降低原有天敵的防治效力。另外，寄主植物的轉換或范圍的擴大能夠改變昆蟲的分布和擴散，所以防御性共生菌，例如H.defensa，可能影響昆蟲獲取新寄主或入侵到新的地理區(qū)域的能力。對于利用植食性昆蟲防治雜草的生物防治案例而言，防御性共生菌可能會增加這類植食性昆蟲對天敵的防御力，有利于種群的建立和擴張，提高生物防治的效力。因此，深入探究共生菌在植物——昆蟲——共生菌3級營養(yǎng)鏈的作用和影響機制具有非常重要的理論和實際意義。

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作者簡介：趙志宏，本科學歷，高級農(nóng)藝師，研究方向：農(nóng)作物栽培；趙晨晨，在讀博士研究生，研究方向：農(nóng)業(yè)昆蟲與害蟲防治；梁林，在讀碩士研究生，研究方向：生物安全。endprint