王喜濤，張沛東，郭 棟

( 1.中國(guó)海洋大學(xué) 水產(chǎn)學(xué)院，山東 青島 266003； 2.遼寧省海洋水產(chǎn)科學(xué)研究院，遼寧 大連 116023 )

海草是一類能夠在海洋環(huán)境生存，具有典型根、莖、葉結(jié)構(gòu)的高等單子葉植物，其整個(gè)生活史的開花、傳粉和結(jié)種等過程均在海水中進(jìn)行，主要分布于沿岸淺水區(qū)域[1]。全球已知海草種類有72種，中國(guó)現(xiàn)存22種，其中鰻草屬(Zostera)和喜鹽草屬(Halophila)的海草種類最多，分別為5種和4種[2-3]。海草床作為濱海三大典型生態(tài)系統(tǒng)之一，與珊瑚礁和紅樹林共同構(gòu)成近岸復(fù)雜的海洋生態(tài)系統(tǒng)[4]。

海草床雖然在全球的分布面積不大，僅占海洋面積的0.05%，卻是初級(jí)生產(chǎn)力較高的海洋生態(tài)系統(tǒng)之一，具有極其重要的生態(tài)功能和服務(wù)價(jià)值[5]。據(jù)估算，全球海草床年固碳量約占海洋總固碳量的10%[6]。海草床的另一個(gè)重要功能是生物棲息地作用，其中最關(guān)鍵的是海草床為近岸淺海眾多的魚類和無脊椎動(dòng)物提供產(chǎn)卵和育幼場(chǎng)所。海草葉片不僅可以為附生生物提供良好的附著基，還是海牛、海膽、儒艮等海洋動(dòng)物的天然餌料，復(fù)雜的空間結(jié)構(gòu)亦為生活于其中的多種海洋生物提供棲息和庇護(hù)場(chǎng)所[7-8]。此外，海草葉片可以減緩水流，加速水中懸浮顆粒物沉降，其根莖可以固定底質(zhì)，有防風(fēng)固堤的作用[9]。

國(guó)內(nèi)外學(xué)者針對(duì)海草床的產(chǎn)卵場(chǎng)和育幼場(chǎng)功能已經(jīng)開展諸多研究，取得了一些成果[10-14]。特別是從食物來源和被捕食風(fēng)險(xiǎn)兩個(gè)方面探究了海草床育幼功能的形成機(jī)理[15]。一方面，海草床可以為棲息其中的生物幼體提供豐富的食物；另一方面，海草床內(nèi)部捕食者密度較低、環(huán)境異質(zhì)性高，降低了生物幼體被捕食的風(fēng)險(xiǎn)。然而，影響海草床產(chǎn)卵場(chǎng)功能的因素很多，既包含光照、溫度、鹽度、溶解氧等環(huán)境因素[16-19]，也包括浮游生物、底棲生物等餌料的豐富度[20-22]，以及生物幼體自身的行為選擇[23-24]。因此，僅從食物來源和被捕食風(fēng)險(xiǎn)兩方面可能無法全面解釋海草床產(chǎn)卵場(chǎng)功能的形成機(jī)理。

1 海草床的產(chǎn)卵場(chǎng)功能

已有的研究證實(shí)，海草床是近岸淺海重要的產(chǎn)卵場(chǎng)，尤其是對(duì)產(chǎn)黏性卵的生物[10-11, 25]。在魚類和無脊椎動(dòng)物的繁殖期，海草床生境繁殖親體的數(shù)量密度、卵的數(shù)量密度和成活率均顯著高于鄰近的裸露區(qū)[10-11, 26-27](表1)。

吸引大量的繁殖親體是海草床產(chǎn)卵場(chǎng)功能的核心作用。繁殖親魚的數(shù)量密度調(diào)查通常采用“跳躍計(jì)數(shù)法”或者拖網(wǎng)和圍網(wǎng)采樣法[10]?！疤S計(jì)數(shù)法”是指在漲潮前1 h，統(tǒng)計(jì)30 min內(nèi)躍出水面的親魚數(shù)量，此方法能夠在不破壞棲息地環(huán)境的前提下，迅速對(duì)調(diào)查區(qū)域的親魚密度進(jìn)行計(jì)數(shù)[10]。拖網(wǎng)和圍網(wǎng)采樣法能夠較準(zhǔn)確地直接得出調(diào)查區(qū)域的親魚密度，并獲得親魚樣本。Polte等[10]利用“跳躍計(jì)數(shù)法”和圍網(wǎng)采樣法同時(shí)對(duì)瓦登海諾氏鰻草(Z.noltii)草床生境中頜針魚(Belonebelone)進(jìn)行調(diào)查，發(fā)現(xiàn)“跳躍計(jì)數(shù)法”得到的海草床生境頜針魚豐度是鄰近裸沙區(qū)的逾4倍(分別為105個(gè)/30 min和24個(gè)/30 min)，而圍網(wǎng)采樣法得到的海草床生境頜針魚豐度是裸沙區(qū)的40倍(分別為0.4個(gè)/100 m2和0.01個(gè)/100 m2)。雖然不同的調(diào)查方法，其結(jié)果數(shù)值存在差異，但兩種方法的調(diào)查結(jié)果均表明，海草床生境中頜針魚的豐度顯著高于鄰近的裸沙區(qū)。對(duì)三刺魚(Gasterosteusaculeatus)的調(diào)查也有類似的結(jié)果，海草床生境中三刺魚的豐度為3個(gè)/100 m2，而在鄰近的裸沙區(qū)未捕獲到三刺魚親魚[10]。

表1 海草床的產(chǎn)卵場(chǎng)功能

海草床吸引大量繁殖親體的直接結(jié)果是生物卵數(shù)量密度的增加，同時(shí)海草床復(fù)雜的空間結(jié)構(gòu)能夠有效防止沉性卵流失[25]。Polte等[10]對(duì)諾氏鰻草、墨角藻和裸沙區(qū)的頜針魚和大西洋鯡魚卵進(jìn)行采集，結(jié)果發(fā)現(xiàn)諾氏鰻草草床采集的魚卵數(shù)量顯著高于墨角藻區(qū)和裸沙區(qū)，其中諾氏鰻草草床大西洋鯡的卵密度是墨角藻區(qū)的2倍以上。由此可見，不同附著基的附卵效果存在顯著差異。此外，海草床的澳大利亞擬烏賊[26]、玄妙微鰭烏賊(Idiosepiusparadoxus)[27]等頭足類以及綠海膽[19]、湯氏紡錘水蚤[28]等無脊椎動(dòng)物的卵密度也高于周圍的其他生境。這些研究表明，海草葉片是黏性卵的優(yōu)質(zhì)附著基。

能夠有效提高卵的成活率及胚胎的發(fā)育速率是海草床產(chǎn)卵場(chǎng)功能的價(jià)值體現(xiàn)。Fernandes等[11]研究發(fā)現(xiàn)，相比于其他附卵基質(zhì)，附著在鰻草(Z.marina)葉片上的葡萄螺(Haminoeavesicula)卵塊的發(fā)育率提高10%，胚胎發(fā)育所需時(shí)間明顯縮短，并能有效減少細(xì)菌對(duì)卵塊的過度污染。Polte等[10]研究則發(fā)現(xiàn)，將附著有頜針魚卵塊的滸苔(Enteromorphasp.)從諾氏鰻草草床轉(zhuǎn)移至裸沙區(qū)5 d之后，卵成活率下降74%。此外，也有研究顯示，澳大利亞擬烏賊的產(chǎn)卵地點(diǎn)選擇與海草Amphibolisantarctica的植株密度或者覆蓋度無明顯關(guān)系，然而當(dāng)遭受極端天氣(如風(fēng)暴等)時(shí)，海草床生境卵的死亡率最低[26]。

2 海草床產(chǎn)卵場(chǎng)形成機(jī)理分析

海草床較高的初級(jí)生產(chǎn)力水平是沿海生態(tài)系統(tǒng)物質(zhì)和能量的基礎(chǔ)，海草床內(nèi)部環(huán)境異質(zhì)性高、食物豐富且捕食者密度較低，吸引魚類在此繁殖和生長(zhǎng)。同時(shí)，魚類的行為習(xí)性在此過程中發(fā)揮的作用也十分重要。

2.1 環(huán)境營(yíng)造

由于海草的存在，相比裸沙區(qū)，海草床具備復(fù)雜的環(huán)境條件，這是其產(chǎn)卵場(chǎng)功能得以發(fā)揮的前提。海草床的環(huán)境營(yíng)造主要表現(xiàn)在：(1)海草葉片阻礙了光向水底傳播，形成或明或暗的光環(huán)境；(2)海草葉片是附生藻類和黏性卵良好的附著基；(3)海草葉片減緩了水流和波浪，加速懸浮物質(zhì)沉降，增加水體透明度；(4)海草發(fā)達(dá)的根莖在固定底質(zhì)的同時(shí)，改變了沉積物的理化因子。此外，海草生長(zhǎng)受水溫的影響顯著[30]，因此海草床的繁盛也間接反映了水體適宜的溫度條件。

由于海草葉片及其附生藻類對(duì)光的阻礙作用，海草床底層的光照度明顯低于冠層的光照度，且形成或明或暗的光斑環(huán)境[31]，這對(duì)某些腹足類動(dòng)物的產(chǎn)卵和幼體發(fā)育具有重要作用[11, 32]。

同樣，水溫也是非常重要的環(huán)境因子，除影響植物光合作用[33]，對(duì)幼體發(fā)育也至關(guān)重要。海草床適宜的水溫可以促進(jìn)生物幼體發(fā)育，提高幼體生長(zhǎng)率，而裸沙區(qū)較強(qiáng)的水溫變化會(huì)導(dǎo)致卵成活率降低，胚胎發(fā)育畸形[32, 34]。

懸浮顆粒物是包括膠粒在內(nèi)的、分散度不同的各種顆粒物質(zhì)，其有機(jī)成分主要包括浮游動(dòng)植物、微生物、活體和死亡生物體及其生物體碎屑、糞便等，無機(jī)成分主要包括礦物碎屑和泥沙[35]。海草床生態(tài)系統(tǒng)中沉降至底層的顆粒有機(jī)物能夠?yàn)榈讞锾峁┦澄飦碓碵36-38]。海草床的緩流作用還能減緩有性生殖種類(例如海膽)雌雄配子流失，增加配子接觸時(shí)間，從而提高受精成功率[19]；另外，對(duì)浮游幼體的沉降變態(tài)發(fā)育也起到促進(jìn)作用[39]。

海草葉片不僅是附生藻類和黏性卵良好的附著基，還是生物幼體固著變態(tài)發(fā)育過程理想的固著基[39]。海草葉片附生的微藻、浮游藻類和一些底棲硅藻是生物幼體優(yōu)質(zhì)的開口餌料，有利于幼體食性的轉(zhuǎn)換[40]。另外，最新的研究發(fā)現(xiàn)，海草床生境中黃桿菌屬(Flavobacterium)、棒狀桿菌屬(Corynebacterium)和弧菌屬(Vibrio)等多種魚類和無脊椎動(dòng)物的潛在細(xì)菌病原體的相對(duì)豐度比裸沙區(qū)低約50%[41]，這無論是對(duì)卵塊發(fā)育，還是對(duì)幼體生長(zhǎng)和存活均具有重要意義。

2.2 食物來源和被捕食風(fēng)險(xiǎn)

海草床可以為許多海洋生物提供豐富的食物來源和優(yōu)質(zhì)的有機(jī)碳源[42]。海草床生境的海草、附生藻類和浮游藻類等初級(jí)生產(chǎn)者，及以這些初級(jí)生產(chǎn)者為食的浮游動(dòng)物等小型動(dòng)物均是生物幼體豐富的食物來源[43-45]，因此海草床作為近岸重要的產(chǎn)卵場(chǎng)，吸引大量的繁殖親體在此產(chǎn)卵[10]。雖然在胚胎孵出前，胚胎主要依靠自身的營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)供能，但對(duì)于繁殖親體而言，特別是對(duì)于某些具有護(hù)卵行為的魚類，繁殖前后的能量補(bǔ)充是繁殖活動(dòng)順利進(jìn)行的關(guān)鍵。

初孵幼體繼續(xù)在海草床生境生長(zhǎng)發(fā)育，相關(guān)研究表明，生物幼體能夠主動(dòng)選擇食物豐富的海草床[20-21]。如Verweij等[20]研究了小帶刺尾魚(Acanthuschirurgus)幼體在人造海草床生境的分布情況，發(fā)現(xiàn)幼體在食物豐富的海草床中的密度是在食物貧瘠海草床中密度的3倍。由此可見，海草床豐富的食物是吸引生物幼體的重要因素，同時(shí)優(yōu)質(zhì)、適口的食物，能夠促進(jìn)生物幼體發(fā)育，顯著提高幼體的生長(zhǎng)率[40]。Levin等[22]研究發(fā)現(xiàn)，有食物供應(yīng)的海草床生境中菱體兔牙鯛(Lagodonrhomboides)幼魚生長(zhǎng)速率(0.427 mm/d)顯著高于無食物供應(yīng)的海草床生境(0.407 mm/d)，說明充足的食物供給能夠明顯提高幼魚生長(zhǎng)速率。此外，許多營(yíng)夜間捕食的魚類，如黃仿石鱸(Haemulonflavolineatum)[23]、普氏仿石鱸(H.plumieri)[46]、黃尾笛鯛(Ocyuruschrysurus)[46]和紅木笛鯛(Lutjanusmahogoni)[46]等，白晝棲息于鄰近的其他生境，夜間則運(yùn)動(dòng)到海草床捕食。

此外，海草床莖枝密度影響生物捕食與被捕食過程[47]。隨著海草莖枝密度的增加，海草床的環(huán)境異質(zhì)性提高。一方面能夠吸引更多的小型生物，從而為大量生物幼體提供豐富的食物，提高幼體生長(zhǎng)率；另一方面，繁茂的莖枝對(duì)捕食者形成視覺阻礙，限制其運(yùn)動(dòng)強(qiáng)度，增加捕獲難度，降低了生物幼體被捕食的幾率，從而顯著提高幼體的存活率[48-51]。Dorenbosch等[52]調(diào)查了加勒比海庫拉索島鄰近的海草床、珊瑚礁和紅樹林生境中黃仿石鱸幼體的存活率和捕食者密度，發(fā)現(xiàn)海草床生境幼體存活率最高(45%)，捕食者密度最低(2個(gè)/100 m2)。Jordan等[53]通過室內(nèi)模擬試驗(yàn)比較了海草床和裸沙環(huán)境捕食者對(duì)菱體兔牙鯛分布的影響，發(fā)現(xiàn)無捕食者存在時(shí)，菱體兔牙鯛在海草床和裸沙環(huán)境的分布無明顯差異，而當(dāng)有捕食者存在時(shí)，菱體兔牙鯛出現(xiàn)在海草床生境的比例顯著升高，表明菱體兔牙鯛能夠利用海草床作為躲避捕食者的庇護(hù)所。然而，當(dāng)適宜產(chǎn)卵的環(huán)境中捕食者密度較高時(shí)，產(chǎn)卵親體通常會(huì)選擇不利于胚胎和幼體發(fā)育但捕食者密度較低的環(huán)境產(chǎn)卵[39]。特別是對(duì)于浮性卵而言，其發(fā)育前期可能會(huì)受到來自海草床生境中濾食性魚類的捕食壓力，但在發(fā)育后期，來自濾食性魚類的捕食壓力降低，海草床的育幼功能得以發(fā)揮[25]。

總之，海草床豐富的食物能夠促進(jìn)幼體生長(zhǎng)，密度相對(duì)較低的捕食者對(duì)幼體存活亦起積極作用。研究表明，即使是同一海草床生境，其草床內(nèi)部和邊緣區(qū)的功能也有所不同。例如，由于海草床邊緣區(qū)比內(nèi)部有更頻繁的食物流通，海灣扇貝(Argopectenirradians)幼體在邊緣區(qū)的生長(zhǎng)率較高(0.031 mg/d)，是草床內(nèi)部的1.6倍，但幼體在邊緣區(qū)被捕食的幾率高達(dá)20%，是草床內(nèi)部的4倍以上，將扇貝幼體的死亡率與生物量平均增加值的比值設(shè)為u/f，此值越小對(duì)種群越有利，試驗(yàn)中草床邊緣區(qū)u/f=7.28，草床內(nèi)部區(qū)u/f=2.29[54]。因此，草床內(nèi)部比邊緣區(qū)更適合海灣扇貝幼體棲息。

2.3 魚類行為

海草床是近岸淺海許多魚類重要的棲息地和庇護(hù)所，海草床生境豐富的食物及適宜的環(huán)境條件是其成為魚類產(chǎn)卵場(chǎng)和育幼場(chǎng)的關(guān)鍵。然而，魚類行為在海草床生物棲息地形成過程中也發(fā)揮著重要作用。目前有關(guān)海草床與魚類行為的研究還較少，僅有的文獻(xiàn)主要集中在繁殖行為[10, 55]、捕食和逃避捕食行為[20, 24, 56]及游泳行為[48]等方面。

研究發(fā)現(xiàn)，繁殖期的魚類親體會(huì)選擇適宜卵粒附著、利于幼體發(fā)育的海草床產(chǎn)卵[10, 55]；同時(shí)存在的食物豐富的海草床和食物貧瘠的海草床生境，魚類通常會(huì)選擇食物豐富的海草床[20]，當(dāng)海草床和裸沙區(qū)均有捕食者存在時(shí)，大西洋鱈(Gadusmorhua)幼魚出現(xiàn)在海草床生境的比例顯著升高[24]，而如果人為地向海草床生境引入捕食者，蝦虎魚類則選擇棲息于無捕食者存在的裸沙區(qū)[56]；在一定范圍內(nèi)，隨海草莖枝密度的升高，海草床的環(huán)境異質(zhì)性增加，對(duì)魚類的吸引作用增大。如Rooker等[57]研究發(fā)現(xiàn)，萊氏二藥草(Halodulewrightii)草床的莖枝密度是龜裂泰來草(Thalassiatestudinum)草床莖枝密度的8～10倍時(shí)，棲息于萊氏二藥草草床的紅鼓魚(Sciaenopsocellatus)密度是龜裂泰來草草床的3倍。此外，莖枝密度升高可顯著降低海草冠層以下的水體光照強(qiáng)度，能夠吸引某些具有趨暗行為特性的底層魚類(例如蝦虎魚類)[58]。然而莖枝密度過高能夠阻礙魚類的運(yùn)動(dòng)，降低其游泳能力[48]。

3 存在的問題及展望

以上分析可知，海草床具有極其重要的生態(tài)功能，特別是其形成的產(chǎn)卵場(chǎng)和育幼場(chǎng)，對(duì)維持近岸淺海的生物多樣性具有關(guān)鍵作用。雖然目前關(guān)于海草床產(chǎn)卵場(chǎng)和育幼場(chǎng)功能的研究已經(jīng)取得一些成果，但仍然存在一些問題和研究空白，主要體現(xiàn)在：(1)大多數(shù)研究?jī)H從繁殖親體數(shù)量密度、卵數(shù)量密度和成活率等一個(gè)或幾個(gè)指標(biāo)片面地探討海草床的生物棲息地功能，缺乏全面而深入的綜合研究；(2)對(duì)海草床產(chǎn)卵場(chǎng)和育幼場(chǎng)功能形成機(jī)理的分析較多停留在食物來源和被捕食風(fēng)險(xiǎn)的層次，關(guān)于海草床環(huán)境理化性質(zhì)(光照、溫度等)在漁業(yè)種群早期補(bǔ)充過程中發(fā)揮的重要作用的研究還很少；(3)魚類趨性行為在海草床產(chǎn)卵場(chǎng)和育幼場(chǎng)形成過程中的作用和響應(yīng)仍需進(jìn)一步深入研究；(4)伴隨全球海草衰退的趨勢(shì)，海草床的斑塊效應(yīng)和邊緣效應(yīng)對(duì)海草床生物棲息地功能的影響也有待進(jìn)一步研究。