四川老君山國家級自然保護(hù)區(qū)紅翅噪鹛的繁殖生態(tài)研究

吳永恒， 孔赤平， 向明， 付義強(qiáng)

(1. 新疆農(nóng)業(yè)大學(xué)動(dòng)物科學(xué)學(xué)院，烏魯木齊830052； 2. 樂山師范學(xué)院生命科學(xué)學(xué)院， 西南山地瀕危鳥類保護(hù) 四川省高校重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室， 四川樂山614004； 3. 廣西大學(xué)動(dòng)物科學(xué)技術(shù)學(xué)院，南寧530005)

繁殖是鳥類生活史中最重要的事件；繁殖生態(tài)一直是鳥類生態(tài)學(xué)研究的重要內(nèi)容之一(Gill，2007；鄭光美，2012)。開展鳥類繁殖生態(tài)學(xué)研究，了解其繁殖習(xí)性、繁殖成效及對繁殖棲息地的需求，有助于加深對目標(biāo)物種的認(rèn)識(shí)，尤其對珍稀瀕危鳥類而言，可為制定科學(xué)的保護(hù)與管理對策提供參考依據(jù)(鄭光美，2004；Elphicketal.，2007)。

紅翅噪鹛Trochalopteronformosum是雀形目Passeriformes噪鹛科Leiothrichidae彩翼噪鹛屬Trochalopteron的一種珍稀鳥類，主要見于中國西南，另外在越南北部也有少量分布。紅翅噪鹛共2個(gè)亞種，其中，指名亞種分布在四川西南部和云南東北部，越南亞種分布在越南北部(Clements，2007；鄭光美，2017)。紅翅噪鹛常棲息于海拔900～3 000 m的山區(qū)常綠林、次生林及竹林的地面或近地面(約翰·馬敬能等，2000)。目前關(guān)于紅翅噪鹛的繁殖資料極為匱乏，僅1篇繁殖巢記述(付義強(qiáng)等，2010)。2014—2016年繁殖季(4—9月)，在四川老君山國家級自然保護(hù)區(qū)對紅翅噪鹛的繁殖生態(tài)進(jìn)行了初步研究，以期收集紅翅噪鹛的基礎(chǔ)繁殖資料，了解紅翅噪鹛的繁殖成效及其影響因素，并找出影響紅翅噪鹛巢址選擇的關(guān)鍵生態(tài)因子。

1 研究地區(qū)概況

四川老君山國家級自然保護(hù)區(qū)地處于小涼山支脈五指山中部，總面積約為35 km2，海拔600～2 008.7 m。該區(qū)域氣候?qū)賮啛釒駶櫦撅L(fēng)氣候，雨量充沛，年均降水量>1 500 mm，年均溫度12～14.7 ℃，平均相對濕度>85%，無霜期280～290 d。保護(hù)區(qū)植被分原生林、次生林和人工林，其中，原生林和次生林主要由常綠闊葉林及常綠落葉闊葉混交林構(gòu)成，優(yōu)勢樹種包括栲Castanopsisspp.、木荷Schimaspp.、山茶Camelliaspp.、柃木Euryaspp.、槭樹Acerspp.及杜鵑Rhododendronspp.等。人工林樹種主要有柳杉Cryptomeriafortunei、杉木Cunninghamialanceolata和水杉Metasequoiaglyptostroboides等(付義強(qiáng)等，2011)。保護(hù)區(qū)鳥類資源豐富，除紅翅噪鹛外，還包括四川山鷓鴣Arborophilarufipectus、峨眉柳鶯Phylloscopusemeiensis、金額雀鹛Schoeniparusvariegaticeps、灰胸藪鹛Liocichlaomeiensis、棕噪鹛Garrulaxberthemyi等中國特有鳥類(楊杰等，2007)。

2 研究方法

2.1 種群密度調(diào)查

2016年5月，采用樣線法對四川老君山國家級自然保護(hù)區(qū)內(nèi)紅翅噪鹛的繁殖種群密度進(jìn)行了調(diào)查。共設(shè)置20條樣線(圖1)，每條長1 km。樣線覆蓋了研究區(qū)內(nèi)各種植被類型以及絕大部分的海拔范圍。由于紅翅噪鹛喜歡在林下灌木或竹林中活動(dòng)，行為比較隱蔽，很難見到實(shí)體，因此主要依據(jù)雄鳥獨(dú)特的鳴聲進(jìn)行數(shù)量統(tǒng)計(jì)。調(diào)查時(shí)間主要集中在紅翅噪鹛鳴唱比較活躍的07∶00—11∶00。統(tǒng)計(jì)樣線兩側(cè)紅翅噪鹛的鳴唱只數(shù)(數(shù)量2倍處理，即假定每只鳴唱的雄鳥代表1個(gè)繁殖對)及目擊實(shí)體數(shù)，估計(jì)紅翅噪鹛距樣線的垂直距離，每條樣線調(diào)查2次。

2.2 繁殖參數(shù)收集

在繁殖季，主要以紅翅噪鹛雄鳥的領(lǐng)域鳴唱為線索，采用系統(tǒng)搜索的方法找巢，找到后編號(hào)并記錄GPS位點(diǎn)。每隔3～5 d查1次巢，并使用紅外相機(jī)對部分鳥巢進(jìn)行輔助監(jiān)測。參考Fu等(2011)研究，收集繁殖期、巢大小、巢位高、巢的隱蔽度、產(chǎn)卵期、卵大小、窩卵數(shù)、孵卵期、孵化率(孵化出雛鳥/總卵數(shù))、育雛期、出飛率(出飛雛鳥數(shù)量/孵出雛鳥數(shù)量)、巢日存活率(daily nest survival rates，DSR)、繁殖成功率及繁殖失敗原因等基礎(chǔ)資料。將至少有1只雛鳥順利出飛的巢定義為成功巢。將至少有1枚卵的巢納入繁殖成效的評估。參照Hoover和Brittingham(1998)的方法，在1張A4紙板(比巢略大)上畫10個(gè)相同的圓或柵格，用該紙板擋住巢的各個(gè)方位(包括巢上、巢下及巢周東南西北共6個(gè)方向)，然后在距紙板1 m處觀察(目測或用相機(jī)拍攝)并估測紙板被植被遮擋的比例，作為衡量巢隱蔽度的指標(biāo)。

2.3 樣方的設(shè)置與生態(tài)因子的測定

以每個(gè)繁殖巢的巢址為中心做1個(gè)10 m×10 m的大樣方，并在每個(gè)大樣方對角線的1/4和3/4處做4個(gè)1 m×1 m 的小樣方。然后在每個(gè)巢的隨機(jī)方向、距離巢址50 m處，且沒有紅翅噪鹛筑巢的地點(diǎn)做同樣大小的對照樣方。巢址樣方和對照樣方采用相同的方法(Fuetal.，2016)測量棲息地特征參數(shù)，包括海拔、坡向、喬木數(shù)量、喬木胸徑、喬木均高、喬木蓋度、灌木均高、灌木蓋度、竹子均高、竹子蓋度、草本均高、草本蓋度、藤本植物豐富度、植被總蓋度、距林緣距離、距小路距離、距水源距離17個(gè)變量。為減少人為活動(dòng)對紅翅噪鹛繁殖的干擾，所有巢址參數(shù)的測量均在雛鳥成功離巢或者繁殖失敗后進(jìn)行。

圖1 四川老君山國家級自然保護(hù)區(qū)紅翅噪鹛繁殖密度調(diào)查樣線Fig. 1 Line transects of the breeding density of Trochalopteron formosum in Sichuan Laojunshan National Nature Reserve

2.4 數(shù)據(jù)分析

采用距離取樣技術(shù)計(jì)算紅翅噪鹛的繁殖種群密度，相關(guān)數(shù)據(jù)處理在Distance 6.0上進(jìn)行。

采用2種計(jì)算方法分析繁殖成功率。一是使用傳統(tǒng)方法計(jì)算，即繁殖成功率=繁殖成功巢(至少有1只雛鳥成功出飛)數(shù)量/繁殖巢(至少產(chǎn)1枚卵)的總數(shù)。二是使用MARK 5.1中的nest survival analysis模塊，估計(jì)紅翅噪鹛巢的DSR(Dinsmoreetal.，2002)；采用Mayfield(1961，1975)的方法計(jì)算繁殖成功率：繁殖成功率=DSRn，其中，n為紅翅噪鹛產(chǎn)卵期、孵卵期和育雛期的天數(shù)總和。

采用多元方差分析(MANOVA)檢驗(yàn)紅翅噪鹛巢址樣方與對照樣方的組間差異。將篩選出來的組間差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義的獨(dú)立變量構(gòu)建系列候選的邏輯斯蒂回歸模型集，然后根據(jù)赤池信息量AICc值(適用于小樣本)排序。AICc值越低，表明模型與數(shù)據(jù)的擬合度越高(Hegyi & Garamszegi，2011)。與最低AICc比較，求出每個(gè)候選模型的△i值。其中，△i≤2的模型被認(rèn)為與最佳模型具有相近擬合度(Andersonetal.，2000)。若△i≤2的候選模型大于1，則用模型平均法(model averaging)求出多個(gè)模型之間系數(shù)的加權(quán)平均，并進(jìn)一步計(jì)算出現(xiàn)在平均模型中各個(gè)變量的Akaike權(quán)重值(Burnham & Anderson，2002)，以評估各變量對紅翅噪鹛巢址選擇的相對重要性。

巢址選擇相關(guān)數(shù)據(jù)分析在R 2.15.3進(jìn)行。數(shù)據(jù)采用Mean±SE表示。

3 結(jié)果

3.1 種群密度

四川老君山國家級自然保護(hù)區(qū)內(nèi)紅翅噪鹛的平均種群密度為14.733只/km2(95%置信區(qū)間：11.727～18.511；變異系數(shù)：0.115)。推算出保護(hù)區(qū)(35 km2)內(nèi)紅翅噪鹛繁殖種群的總數(shù)量約516只。

3.2 繁殖生態(tài)

3.2.1繁殖期野外調(diào)查顯示，紅翅噪鹛從4月下旬開始筑巢，繁殖活動(dòng)持續(xù)至9月中旬，繁殖期約4個(gè)半月。其中，5、6月為營巢高峰期。

3.2.2巢紅翅噪鹛喜歡在八月竹Chimonobambusaszechuanensis上筑巢。巢址周圍植被主要由八月竹和藤本植物組成，高大喬木較少。2014—2016年共發(fā)現(xiàn)29個(gè)巢，其中，八月竹上20個(gè)、灌木上6個(gè)、薔薇科Rosaceae刺叢中2個(gè)，八月竹和藤本植物的結(jié)合部1個(gè)。巢呈杯狀，巢位距地面高度為2.8 m±0.2 m(n=29，1.7～7.5 m)。巢材從內(nèi)到外依次為少量黑色氣生根須、竹葉、藤本植物的細(xì)藤、草莖等，部分巢外層還裝飾有少量的苔蘚(表1)。

表1 紅翅噪鹛巢參數(shù)及隱蔽度Table 1 Nest parameters and concealment of Trochalopteron formosum

3.2.3卵及繁殖成效分析紅翅噪鹛清晨產(chǎn)卵，日產(chǎn)1枚。卵呈藍(lán)綠或亮藍(lán)色，在卵的鈍端往往綴有少量不規(guī)則的條紋或斑塊(圖2：a)。平均窩卵數(shù)2.28枚±0.09枚(n=24；范圍=2～3)。其中，2枚卵的巢居多，約占72.0%。孵卵期14～15 d，孵化率為59.6%。育雛期約14 d，出飛率為50.0%。

紅翅噪鹛巢的日存活率見表2。繁殖成功率在年際間的變化較大，3年的總繁殖成功率大于30%(表3)。在24個(gè)至少產(chǎn)1枚卵的巢中，14個(gè)巢被捕食，巢捕食率高達(dá)58.3%，表明天敵捕食是紅翅噪鹛繁殖失敗的首要因素。

表2 紅翅噪鹛巢的日存活率Table 2 Daily nest survival rates of Trochalopteron formosum

表3 紅翅噪鹛的繁殖成功率Table 3 Nesting success of Trochalopteron formosum

注：aMayfield(1961，1975)中的方法；b傳統(tǒng)方法

Notes：aby using Mayfield (1961，1975)；bby using the traditional method

3.2.4雛鳥發(fā)育3日齡雛鳥(圖2：b)：身體大部分裸露無毛，頭頂、背部有少量絨毛；皮膚呈肉紅色，頭不能抬，眼泡黑色且突出；腹部膨大不能站立，蜷縮成團(tuán)。8日齡雛鳥(圖2：c)：皮膚顏色加深，頭部、背部和翅膀黑色羽芽露出，能睜眼、張翅并抬頭乞食，頭頂、胸側(cè)、腹側(cè)、前胸、尾上和尾下覆羽的羽芽密集。13日齡(出飛前)雛鳥(圖2：d)：體型與成鳥相近，但尾羽未長出，體羽灰，具紅色翼斑，可自行理羽。

3.3 巢址選擇

多元方差分析結(jié)果顯示：紅翅噪鹛巢址樣方和對照樣方組間的差異有高度統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(Wilks’ λ=0.368，F(xiàn)=4.046，P<0.001)。從表4可以看出，喬木蓋度、竹子均高、竹子蓋度3個(gè)變量的均值在組間的差異有高度統(tǒng)計(jì)學(xué)意義或統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。用這3個(gè)變量建立了8個(gè)候選模型(包括null model)。經(jīng)篩選，△i≤2的模型共3個(gè)(表5)。平均模型的回歸系數(shù)及各變量的權(quán)重值見表6，表明紅翅噪鹛喜歡喬木蓋度低、竹子較高和竹子蓋度較大的巢址生境，其中，喬木蓋度(權(quán)重值最大)可能是影響紅翅噪鹛巢址選擇的關(guān)鍵生態(tài)因子。

圖2 紅翅噪鹛的卵及雛鳥發(fā)育Fig. 2 Eggs and nestling development of Trochalopteron formosum

A.卵， B. 3日齡， C. 8日齡， D. 13日齡

A. egg， B. 3-day old， C. 8-day old， D. 13-day old

表4 紅翅噪鹛巢址樣方與對照樣方各棲息地變量的比較Table 4 Comparisons of variables between the used and control samples of Trochalopteron formosum

表5 基于AICc值的紅翅噪鹛巢址選擇 最佳模型組合(△i≤2)Table 5 The subset of best models (△i≤2) based on AICc for nest-site selection of Trochalopteron formosum

注： Wi為標(biāo)準(zhǔn)化后的Akaike權(quán)重值

Note： Wi represents normalized Akaike weight value

表6 平均模型的回歸系數(shù)及各變量的相對重要性Table 6 Coefficients of the average model and the relative importance of variables

4 討論

窩卵數(shù)是鳥類繁殖的重要參數(shù)之一，直接影響鳥類產(chǎn)卵后的繁殖過程(張正旺等，1997)。紅翅噪鹛平均窩卵數(shù)約2.3枚，與其他噪鹛相比較少，如橙翅噪鹛T.elliotii平均窩卵數(shù)3.4枚(蔣迎昕等，2007)、藍(lán)冠噪鹛Garrulaxcourtoisi3.2枚(廖為明等，2007)、黑額山噪鹛G.sukatschewi3.5枚(Wangetal.，2011)。由此可見，紅翅噪鹛可能采取近似K-選擇的生活史對策。這種情形也見于一些在高原地帶生活的雀形目鳥類(Lu，2005，2008；Luetal.，2010)。有研究表明，親鳥能評估巢捕食風(fēng)險(xiǎn)而調(diào)整繁殖策略(Fontaine & Martin，2006)。在高捕食風(fēng)險(xiǎn)下，親鳥傾向于減少生殖投資，即采取“降低繁殖投入而增加親代成活率”和“降低現(xiàn)在繁殖價(jià)而增加未來繁殖價(jià)”的策略(Bell，1980；Kulesza，1990；趙亮，2005)。因此，高捕食壓力亦支持較小的窩卵數(shù)(Ferrettietal.，2005)。紅翅噪鹛的巢捕食率很高，推測其可能通過減少窩卵數(shù)來應(yīng)對天敵捕食風(fēng)險(xiǎn)，即使巢卵遭捕食，還有時(shí)間和能量進(jìn)行第2次繁殖嘗試。

巢址棲息地質(zhì)量影響鳥類的繁殖成功率。許多鳥類通過選擇特定的巢址來躲避天敵捕食，如黃腹角雉Tragopancaboti在樹上筑巢(丁長青，鄭光美，1997)、山噪鹛G.davidi(吳麗榮，2005)和橙翅噪鹛(蔣迎昕等，2007)在灌叢中筑巢。本研究表明，在四川老君山，紅翅噪鹛偏好在八月竹上筑巢，竹子濃密的枝葉為繁殖巢提供了良好的隱蔽條件，而選擇竹子較高的營巢生境，增加了天敵到達(dá)巢址的難度。喬木蓋度可能是影響紅翅噪鹛巢址選擇的關(guān)鍵生態(tài)因子。據(jù)紅外相機(jī)的不完全監(jiān)測結(jié)果及痕跡分析，推測松鼠和蛇可能是紅翅噪鹛的主要天敵。松鼠多在樹上活動(dòng)，因此紅翅噪鹛選擇巢址時(shí)，傾向于回避喬木林，這能在一定程度上降低被松鼠捕食的風(fēng)險(xiǎn)。此外，較小的喬木蓋度還有利于森林下層的八月竹生長，而發(fā)育整齊的竹林為紅翅噪鹛提供了優(yōu)質(zhì)的營巢生境。紅翅噪鹛將巢筑在潛在巢址多的地方，無疑有利于降低天敵發(fā)現(xiàn)其巢址的概率。

季節(jié)更替致使棲息地植被的物候、季相產(chǎn)生變化，從而引起鳥類棲息地食物供給和隱蔽條件的顯著改變。因此，季節(jié)性變化往往促使鳥類在不同的季節(jié)選擇不同的棲息地類型(楊維康等，2000)。付義強(qiáng)等(2011)研究表明，冬季紅翅噪鹛喜歡在海拔較低、偏陽坡、喬木稀疏矮小、灌木稠密、草本植物較高、藤本植物較豐富及植被總蓋度較大的區(qū)域活動(dòng)。而紅翅噪鹛的繁殖棲息地以八月竹組成的竹林為主，表明其棲息地存在明顯的季節(jié)性差異。此外，鳥類對棲息地的利用在空間尺度上也有差異(Lucetal.，2008；Durenetal.，2011)。因此，要深入了解紅翅噪鹛對棲息地的要求，還有待從多空間尺度進(jìn)行系統(tǒng)研究。

致謝：四川老君山國家級自然保護(hù)區(qū)管理局對野外工作給予了大力支持；肖云華、黃定芳提供生活方便；陳文才、陳建武、思超、楊培培、雷紅梅、曾蘭義、張海倫等人參與了部分野外調(diào)查，特此一并致謝！