周漢昌,馬安周,劉國(guó)華,莊國(guó)強(qiáng),*

1 中國(guó)科學(xué)院生態(tài)環(huán)境研究中心, 北京 100085 2 中國(guó)科學(xué)院大學(xué), 北京 100049

冰川是全球冰凍圈生態(tài)系統(tǒng)的重要組成部分,主要分布在兩極與各大洲高山頂部,覆蓋近10%的地球陸地面積[1]。白色冰面能反射接受到的大部分太陽(yáng)輻射,對(duì)于調(diào)節(jié)全球氣候、緩解溫室效應(yīng)具有重要的意義[2]。從貯水量而言,冰川是全球最大的淡水生態(tài)系統(tǒng),儲(chǔ)存超過(guò)全球近80%的淡水水量。更重要的是,在每年的融冰期約10%的冰蓋面積會(huì)發(fā)生消融[3]。而融水貢獻(xiàn)了大陸性氣候國(guó)家旱期徑流總量的近50%,是下游區(qū)域居民用水、農(nóng)業(yè)用水、工業(yè)用水的重要來(lái)源,同時(shí)對(duì)于緩解旱情及其引發(fā)的社會(huì)沖突尤為關(guān)鍵[4]。

自1850年代上個(gè)小冰川時(shí)代結(jié)束開(kāi)始,全球氣溫以平均每10年0.6℃的速率上升[5]。這給全球各地生態(tài)系統(tǒng)的物質(zhì)循環(huán)、物種組成、以及相關(guān)的多種生態(tài)過(guò)程帶來(lái)不同程度的影響[6- 7]。冰川生態(tài)系統(tǒng)對(duì)于溫度的升高極為敏感,最直觀的體現(xiàn)是融冰期的延長(zhǎng)、融水量的增大、消融速度的加快[8]。而冰川的消融暴露了前部原本位于冰川底部的巖石和沉積物,使得這些原本有機(jī)質(zhì)含量、營(yíng)養(yǎng)物含量、生物量均低的“三低”場(chǎng)所得以更直接地接受外界物質(zhì)和能量輸入,經(jīng)過(guò)初生生態(tài)系統(tǒng)演替最終發(fā)育為成熟的生態(tài)系統(tǒng)[9- 10]。至20世紀(jì)末,冰川前部區(qū)域植物群落的演替已經(jīng)得到相對(duì)充分地研究。而伴隨著高通量測(cè)序技術(shù)發(fā)展,生態(tài)學(xué)家現(xiàn)在得以高效地探究冰川前部區(qū)域微生物群落的演替過(guò)程。

本文將從冰前區(qū)域生態(tài)演替過(guò)程中主要的物質(zhì)循環(huán)建立、微生物群落動(dòng)態(tài)變化、氣候變化對(duì)微生物群落演替的影響三個(gè)方面綜述近年冰川微生物學(xué)的研究成果。

1 物質(zhì)循環(huán)

生態(tài)系統(tǒng)的演替過(guò)程伴隨著物質(zhì)循環(huán)的建立與完善,尤其是C、N、P和S循環(huán)的建立。由于每種元素在自然界的主要存在形式具有物理、化學(xué)性質(zhì)差異,不同元素循環(huán)的建立過(guò)程并不完全一致。例如生態(tài)系統(tǒng)C和N的獲取在演替初期主要來(lái)自外來(lái)物質(zhì)的分解,而在演替后期則幾乎完全由植物和固氮微生物提供。但演替過(guò)程中P主要來(lái)自土壤母質(zhì)的礦化,難以由生物體從大氣中持續(xù)性獲得,導(dǎo)致P最終成為生態(tài)系統(tǒng)的主要限制性營(yíng)養(yǎng)元素。本文將從主要的C、N、P和S元素循環(huán)的建立角度描述冰川前部環(huán)境生態(tài)系統(tǒng)演替的一般規(guī)律。

1.1 C循環(huán)的建立

生態(tài)學(xué)家之前認(rèn)為冰前區(qū)域群落的演替開(kāi)始于苔蘚、地衣等植物的定殖,但后續(xù)研究發(fā)現(xiàn)藍(lán)細(xì)菌在裸露巖石上的定殖遠(yuǎn)早于植物。Jinbo等[11]發(fā)現(xiàn)土壤有機(jī)C積累與藍(lán)細(xì)菌光合相關(guān)基因cbbL豐度呈顯著正相關(guān),相似的結(jié)果也被報(bào)道出現(xiàn)在南極Anvers半島、Damma等冰川前部土壤生物群落的演替中,表明藍(lán)細(xì)菌是冰川前部生態(tài)系統(tǒng)植物定殖之前土壤有機(jī)C的主要來(lái)源[12- 13]?？傮w而言,演替初期藍(lán)細(xì)菌生物量、土壤有機(jī)C和演替時(shí)間呈正相關(guān)。但值得注意的是一些具有特殊地理環(huán)境的冰川由于其自身獨(dú)特的歷史因素或地形因素,土壤藍(lán)細(xì)菌豐度與土壤有機(jī)C的相關(guān)關(guān)系并不顯著。例如Mendenhall冰川由于輸出徑流攜帶了大量的古舊有機(jī)C,動(dòng)搖了藍(lán)細(xì)菌固C的霸主地位[9]。而Larseman Hill冰川則是由于線路多變的徑流和較高的土壤空間異質(zhì)性導(dǎo)致演替過(guò)程中固C量失去了隨時(shí)間以及藍(lán)細(xì)菌豐度的線性關(guān)系[14]。此外,已有若干研究發(fā)現(xiàn)冰前土壤中存在一定豐度的化能自養(yǎng)型細(xì)菌,如自養(yǎng)反硝化菌和氨氧化菌等,暗示化能自養(yǎng)型微生物在早期土壤發(fā)育中可能存在可觀的固C貢獻(xiàn)度[15- 16]。

雖然藍(lán)細(xì)菌對(duì)于演替最初期土壤的發(fā)育非常重要,它作為演替起始的地位卻受到多方挑戰(zhàn)。主要原因是冰川前部生態(tài)系統(tǒng)嚴(yán)格意義上不屬于完全的初生演替,其C庫(kù)至少包括3個(gè)方面[17]。第一類被稱作當(dāng)?shù)谻(Autochthonous organic carbon),代表藍(lán)細(xì)菌等自養(yǎng)微生物固定生成的有機(jī)C[18]。第二類是近距離外來(lái)C(Local allochthonous organic carbon),包括來(lái)自冰川底部沉積物或表層冰塵洞等活躍微生物棲息地的C,也可能是外界植物凋落物和動(dòng)物排泄物或尸體等[19]。第三類是隨大氣和降雨沉降的C,可能來(lái)自遙遠(yuǎn)的其他生態(tài)系統(tǒng),稱為遠(yuǎn)距離外來(lái)C(Distant allochthonous organic carbon)[20]。在藍(lán)細(xì)菌定殖之前,原本遺留的冰川古舊C和大氣沉降C就足以為異養(yǎng)微生物提供相對(duì)理想的棲息地,方便其分泌有機(jī)酸風(fēng)化巖石促進(jìn)土壤生成[13, 21]。目前多數(shù)研究發(fā)現(xiàn)在最新暴露區(qū)域(藍(lán)細(xì)菌定殖之前)中存在豐富度較高的異養(yǎng)微生物群落,并檢測(cè)出與有機(jī)質(zhì)分解相關(guān)的纖維素酶和幾丁質(zhì)酶活性[22-23]。Mark等[24]在Odenwinkelkees冰川通過(guò)對(duì)土壤有機(jī)質(zhì)14C同位素的定位研究直接證明冰川古舊C是早期演替階段微生物重要的有機(jī)C來(lái)源。雖然現(xiàn)在冰前生態(tài)系統(tǒng)C庫(kù)的組成已得到共識(shí),但對(duì)于三種成分各自的比例、可利用性以及對(duì)于微生物群落演替的貢獻(xiàn)度都存在知識(shí)空白[25]。

植物的出現(xiàn)加速土壤的分化、增加土壤有機(jī)質(zhì)[26]。植物的凋落物和根系分泌物能向表層土壤和周邊土壤輸送大量種類豐富、可利用性各異的C源,極大地改變土壤C庫(kù)的容量和性質(zhì),導(dǎo)致土壤C周轉(zhuǎn)速率增加、呼吸速率的上升、酶活性的增強(qiáng)[26-27]。例如Allison等[28]發(fā)現(xiàn)植物凋落物顯著促進(jìn)演替后期土壤纖維素酶活性上升。而過(guò)氧化物酶和酚氧化酶是真菌細(xì)胞用于分解木質(zhì)素等頑拗型植物有機(jī)物的兩類主要酶,其活性在植物定殖后的土壤中顯著高于裸露土壤[26]。對(duì)土壤不同階段的有機(jī)物性質(zhì)及成分進(jìn)行分析發(fā)現(xiàn),演替后期的有機(jī)物芳香性、大分子性顯著高于前期[29]。這也與后期土壤單位質(zhì)量有機(jī)C呼吸釋放CO2速率低于前期土壤的實(shí)驗(yàn)結(jié)果相一致(雖然單位質(zhì)量土壤CO2釋放速率顯著高于前期),表明C的可利用性隨演替呈現(xiàn)下降的趨勢(shì)[30]。隨著植被覆蓋度的增加,總有機(jī)碳(TOC)向土壤的輸入逐漸達(dá)到閾值,TOC隨演替的增量逐漸趨向零[31]。

除固C和呼吸作用外,可溶性有機(jī)碳(DOC)的淋融和CH4的釋放與消耗也是C循環(huán)的重要組成。然而目前關(guān)于兩者在消退帶演替中變化情況的研究相對(duì)較少。已有部分研究發(fā)現(xiàn)DOC的淋融量會(huì)隨演替呈增加的趨勢(shì)[32]。但Sollins等[33]發(fā)現(xiàn)DOC的淋融與否不僅來(lái)自上方有機(jī)C的輸入,還取決于土壤中Fe、Al等氧化物可進(jìn)行吸附DOC的接觸面大小,當(dāng)吸附面積的風(fēng)化形成速度高于有機(jī)C輸入時(shí),DOC的淋融會(huì)呈現(xiàn)減小的趨勢(shì)。而巖石母質(zhì)的風(fēng)化是一個(gè)相對(duì)漫長(zhǎng)的地理化學(xué)過(guò)程,因此關(guān)于冰前演替過(guò)程中C淋融的定量需要確保更長(zhǎng)演替時(shí)間跨度的相關(guān)研究[34]。溫度和DOC被報(bào)道是影響Alps高山地區(qū)CH4釋放的主要原因,產(chǎn)甲烷菌和甲烷氧化菌的活性都隨海拔的升高而下降、且與DOC呈正相關(guān),表明演替時(shí)間越長(zhǎng)土壤甲烷代謝活性越高[35]。室內(nèi)培養(yǎng)實(shí)驗(yàn)也發(fā)現(xiàn)在田間持水量條件下演替后期的土壤甲烷釋放速率高出前期土壤近30倍[36]。但在全年尺度上,整個(gè)土壤系統(tǒng)甲烷氧化活性高于甲烷產(chǎn)生活性,呈現(xiàn)出對(duì)甲烷的凈消耗[37]。目前尚不存在研究對(duì)任意演替階段包括固C、有機(jī)C輸入、呼吸、甲烷代謝和淋融五個(gè)方面在內(nèi)的C通量進(jìn)行報(bào)道。

1.2 N循環(huán)的建立

土壤N庫(kù)的建立和C庫(kù)的建立呈現(xiàn)明顯的相關(guān)關(guān)系,因?yàn)樗{(lán)細(xì)菌的nifH基因相對(duì)豐度遠(yuǎn)高于其他細(xì)菌,而且在演替過(guò)程中N的積累與藍(lán)細(xì)菌的豐度呈正相關(guān)性[11]。所以有研究認(rèn)為在植物定殖之前,微生物固氮作用主要由藍(lán)細(xì)菌承擔(dān)[40-41]。但與C循環(huán)最初建立階段相似,N循環(huán)的建立也被認(rèn)為起始于異養(yǎng)微生物。Brankatschk等[38]發(fā)現(xiàn)Damma冰前區(qū)域演替過(guò)程中外來(lái)有機(jī)N的礦化是演替初期的最主要N來(lái)源,而在演替50—70年隨著固氮菌豐度陡然上升,主要N來(lái)源才逐漸轉(zhuǎn)向固氮作用。對(duì)Mendenhall冰川前部最新裸露土壤的研究發(fā)現(xiàn)在演替0—4年的土壤中固氮酶活性均低于檢測(cè)下限[42]。類似的結(jié)果陸續(xù)在其他冰川被發(fā)現(xiàn),這些研究結(jié)果都指向固氮作用對(duì)演替過(guò)程中N的提供晚于礦化作用這一結(jié)論[26, 43]。Sarah等[12]甚至發(fā)現(xiàn)南極Anvers半島即便是在藍(lán)細(xì)菌定殖之后,土壤演替中的N也依舊主要由礦化作用承擔(dān)。但在多數(shù)山地冰川消退區(qū)域的演替中后期,固氮過(guò)程最終取代礦化作用成為整個(gè)生態(tài)系統(tǒng)N輸入的主體,甚至發(fā)育到能向下游生態(tài)系統(tǒng)輸送多余N的程度[38]。

雖然礦化作用和固氮作用在演替的早期就已經(jīng)存在,硝化作用和反硝化作用卻在并未在該階段表現(xiàn)出明顯的活動(dòng)跡象。不同演替階段硝化勢(shì)、反硝化勢(shì)的測(cè)定結(jié)果表明直到植物定殖、土壤進(jìn)一步發(fā)育之后硝化作用和反硝化作用才逐漸活躍[44]。但出人意料的是在演替的最初階段硝化微生物與反硝化微生物的功能基因豐度就已經(jīng)相當(dāng)可觀[44]。目前認(rèn)為是演替初期的N含量低于硝化作用和反硝化作用所需的底物下限1.9—4.2 μmol/L,不足以引發(fā)相關(guān)功能基因表達(dá)[45]。Ashley等[46]發(fā)現(xiàn)冰川徑流能從冰川底部帶出可觀數(shù)量的微生物,同時(shí)缺氧低溫的冰川底部被報(bào)道存在活躍的硝化和反硝化微生物群落,因此在演替最初期不展現(xiàn)活性的硝化微生物和反硝化微生物可能是來(lái)自冰川底部尚未適應(yīng)外界好氧、高溫度波動(dòng)(相對(duì)冰川底部)、強(qiáng)輻射條件的微生物群體[47]。也可能是植物的出現(xiàn)才營(yíng)造出富含有機(jī)質(zhì)、濕度適宜的土壤微環(huán)境供給反硝化微生物生長(zhǎng)[48]。但造成硝化活性、反硝化活性延遲出現(xiàn)的具體原因目前還有待進(jìn)一步研究。圖1顯示不同演替階段C、N來(lái)源與各組分的相對(duì)比例(非定量)。可以看出演替早期C和N主要來(lái)自對(duì)外來(lái)物質(zhì)的分解和固氮作用,之后微生物貢獻(xiàn)的C和N輸入比例開(kāi)始增加,但最終成熟生態(tài)系統(tǒng)C和N的輸入主要來(lái)自植物凋落物。

圖1 不同演替階段C和N不同來(lái)源的相對(duì)貢獻(xiàn)度Fig.1 The relevant contribution of different source of C and N under different succession stage

1.3 P與S循環(huán)的建立

P是土壤微生物構(gòu)建核酸、質(zhì)膜等結(jié)構(gòu)的基本元素,但目前對(duì)于冰川前部土壤演替過(guò)程中P動(dòng)態(tài)變化的研究相對(duì)較少。Prietzel等[49]對(duì)比Hailuogou和Damma兩處冰川發(fā)現(xiàn)演替初期磷灰石P和Al結(jié)合態(tài)P會(huì)被迅速消耗,有機(jī)態(tài)P的相對(duì)含量隨演替逐漸增多并作為成熟生態(tài)系統(tǒng)表層土最主要的P存在形式,此時(shí)P具有較高的生物可利用性。植被的出現(xiàn)對(duì)P的轉(zhuǎn)化產(chǎn)生重大影響,根系分泌物造成土壤酸化能顯著提高P的移動(dòng)性和可利用性[49]。對(duì)其他冰川生態(tài)系統(tǒng)的研究也發(fā)現(xiàn)P在演替中的生物可利用性增加,但土壤總P含量卻因?yàn)橥寥浪峄土苋诙陆?而且隨著演替進(jìn)行P對(duì)于植物和微生物群落發(fā)育的限制性逐漸增強(qiáng),并最終取代C和N成為生態(tài)系統(tǒng)中的最主要限制性營(yíng)養(yǎng)元素[9, 23]。目前對(duì)于冰前區(qū)域演替過(guò)程中S的研究相對(duì)稀缺,Prietzel等[50]的報(bào)道發(fā)現(xiàn)Hailuogou冰川消退區(qū)土壤的發(fā)育伴隨著S組分的變化,演替中期土壤總S濃度最高,在土壤A層可達(dá)到近1.36g/kg的濃度。但值得注意的是,不同S組分隨演替的變化規(guī)律依土壤深度而變化,土壤C層S組分隨演替的變化程度顯著高于O層；同時(shí)演替最初期S組分中就包含占總S量30%—50%的有機(jī)S,表明冰川表層和冰川底部等具有活躍微生物代謝的棲息地可能是前部區(qū)域演替過(guò)程中重要的S輸入源[50]。此外,對(duì)于其他具有不同氣候、地理特征的冰川消退帶S循環(huán)研究的需求仍很迫切。

1.4 C、N、P、S在各演替階段的限制性

根據(jù)最小因子法則,群落發(fā)育受限于一種或幾種關(guān)鍵的制約性因素。演替可看作一個(gè)群落不斷變化并逐漸被取代的過(guò)程,在不同演替時(shí)期各營(yíng)養(yǎng)物的限制性也不斷變化。Yoshitake等[51]通過(guò)營(yíng)養(yǎng)物添加實(shí)驗(yàn)發(fā)現(xiàn)Ny-?lesund冰川演替早期受到C和N的共同限制；而伴隨演替的進(jìn)行 N的限制性逐漸減弱、C的限制性卻依然持續(xù)。2016年他通過(guò)類似實(shí)驗(yàn)對(duì)富士山冰川消退帶土壤的元素限制性進(jìn)行探究,并發(fā)現(xiàn)演替后期C的限制主要來(lái)自C性質(zhì)的變化而非C含量的變化,并發(fā)現(xiàn)后期土壤頑拗型C的增多是導(dǎo)致C限制性的原因[52]。這與其他實(shí)驗(yàn)從Damma冰川獲得的實(shí)驗(yàn)結(jié)果相一致,單位質(zhì)量有機(jī)C產(chǎn)生的呼吸量隨演替逐漸下降、C的可利用性呈降低趨勢(shì)[41]。目前多數(shù)研究發(fā)現(xiàn)C∶N隨演替呈現(xiàn)增長(zhǎng)趨勢(shì),都表明演替后期C在含量上已經(jīng)相比N不處于限制地位,也進(jìn)一步反應(yīng)出C在性質(zhì)上的限制性[31, 53]。

對(duì)于N的限制性研究結(jié)果存在較大差異,例如Goransson等[30]2011年發(fā)現(xiàn)從Damma冰川消退帶150年的發(fā)育尺度看,N的限制性呈現(xiàn)逐漸緩解的趨勢(shì)；但是他們也發(fā)現(xiàn)在群落演替的50—80年間會(huì)出現(xiàn)一段N限制性增高的現(xiàn)象,主要是由于植物的出現(xiàn)與微生物競(jìng)爭(zhēng)利用N,但后來(lái)植物的根系共生固氮緩解了這一競(jìng)爭(zhēng)[41]。而Joseph等[54]則發(fā)現(xiàn)給演替早期的土壤添加N肥能促進(jìn)其中的微生物群落結(jié)構(gòu)迅速進(jìn)化為演替后期群落結(jié)構(gòu),體現(xiàn)出演替早期強(qiáng)烈的N限制性。而最近Turner等[15]對(duì)Franz Josef冰川前部0—120000年不同發(fā)育階段的代表性土壤進(jìn)行室內(nèi)培養(yǎng)實(shí)驗(yàn),發(fā)現(xiàn)C和P的添加并未對(duì)群落結(jié)構(gòu)造成顯著的影響,暗示整個(gè)土壤發(fā)育階段N都對(duì)生態(tài)系統(tǒng)發(fā)育存在最大的限制性。因此,對(duì)于演替各階段N元素的限制性仍然需要更廣時(shí)間尺度和更多不同氣候類型條件下的研究。

P能以磷灰石等成分直接貯存在巖石中并隨著母質(zhì)的風(fēng)化不斷釋放。即便在母巖含P量較低的環(huán)境中,演替初期也未發(fā)現(xiàn)明顯的P限制性[31]。P的大氣沉降速率相對(duì)較低,隨著演替過(guò)程生物量的增多與土壤母質(zhì)中P的淋溶,生態(tài)系統(tǒng)對(duì)P的需求難以得到滿足,因此P的限制性在后期達(dá)到最大,甚至被認(rèn)為是導(dǎo)致后期演替進(jìn)入衰退階段的主因,引起植物生物量、生產(chǎn)力、多樣性等多個(gè)指標(biāo)的下降,而且P的這一變化趨勢(shì)在諸如火山活動(dòng)導(dǎo)致的其他土壤初生發(fā)育過(guò)程中也基本一致[30, 55]。目前對(duì)于S限制性的研究尚為空白。

2 微生物群落

圖2 影響演替過(guò)程微生物群落多樣性的主要因素 Fig.2 The main factors that affect microbial community biodiversity of succession

在生態(tài)系統(tǒng)演替過(guò)程中微生物群落的變化是一個(gè)動(dòng)態(tài)且復(fù)雜的過(guò)程,主要包括微生物豐度、多樣性的增加以及群落組成與結(jié)構(gòu)的變化,而這些過(guò)程又與土壤的發(fā)育、理化因素的變化、植物和動(dòng)物群落的定殖與發(fā)育、冰川自生所處環(huán)境等因素密切相關(guān)(圖2)[56-57]。演替過(guò)程中造成微生物多樣性增加的因素來(lái)自多個(gè)方面,包括但并不限于如圖5個(gè)方面。而各因素對(duì)于微生物多樣性的貢獻(xiàn)度、以及它們?cè)诓煌萏骐A段貢獻(xiàn)度的差異仍有待進(jìn)一步研究。在非冰川生態(tài)系統(tǒng)的其他樣地研究中,凋落物的多樣性能直接增加微生物、尤其是真菌群落的多樣性。而隔離動(dòng)物采食會(huì)加速植被增長(zhǎng)但是限制演替過(guò)程植物多樣性的增加。

2.1 冰川消退帶群落演替的一般規(guī)律

總體而言,冰川消退帶生態(tài)系統(tǒng)演替中微生物(包括藻類、細(xì)菌、真菌、古菌、原生動(dòng)物)的豐度和多樣性隨著演替均逐漸上升直至最大值,并在之后的一段演替時(shí)期內(nèi)保持相對(duì)穩(wěn)定,之后出現(xiàn)下降[58-59]。而且,微生物群落組成也隨著演替發(fā)生較為規(guī)律性的變化；例如在演替初期細(xì)菌群落中一般以β-變形菌和擬桿菌的相對(duì)豐度最高,但隨著演替進(jìn)行兩者相對(duì)豐度下降并逐漸被酸桿菌、放線菌、α-變形菌和γ-變形菌取代[60, 61]。真菌群落在演替初期多以子囊菌為主,但演替的后期則以擔(dān)子菌為主[59, 62]。古菌群落則由以廣古菌為主的群落向以泉古菌為主的群落偏移[59, 63]。隨著植物有機(jī)C輸入的增加,土壤真菌豐度/細(xì)菌豐度的值隨演替上升[29]。值得注意的是驅(qū)動(dòng)細(xì)菌群落、真菌群落、古菌群落演替的主要因素存在差異,三者的演替軌跡并不相同,有研究反應(yīng)出細(xì)菌群落多樣性更受到植物根系分泌物和N源種類的調(diào)控,而自由生真菌群落則對(duì)葉片凋落物的依賴程度更大[64-65]。同時(shí)從更低級(jí)的分類單元(例如綱、目,而非域、門)觀察群落結(jié)構(gòu)隨演替的動(dòng)態(tài)變化能獲得更多的信息,也能避免由于分辨率過(guò)低造成對(duì)群落結(jié)構(gòu)變化的誤判[66-67]。

演替前期和后期土壤理化性質(zhì)的變化被認(rèn)為是造成群落組成差異的主要原因,其中pH、土壤有機(jī)質(zhì)、土壤濕度被認(rèn)為是最主要的影響因素[68-69]。一般土壤pH會(huì)隨著土壤發(fā)育和群落演替下降,這導(dǎo)致更適應(yīng)酸性條件的氨氧化古菌(AOA)的相對(duì)豐度和活性逐漸趕超氨氧化細(xì)菌(AOB)成為主要的硝化活動(dòng)承擔(dān)者；同樣酸桿菌相對(duì)豐度在演替后期的上升也被認(rèn)為和pH的降低有關(guān)[60]。在鹽湖演替過(guò)程中含有nirK基因的反硝化微生物群落組成受到來(lái)自TOC的強(qiáng)烈影響,而含nosZ基因的反硝化微生物相對(duì)豐度則受到土壤濕度或者氧氣含量的制約[70]。與此相似，冰前土壤發(fā)育形成的理化梯度也造成不同演替階段反硝化微生物群落結(jié)構(gòu)的差異[40, 70]。演替后期土壤有機(jī)質(zhì)的增多顯著提高放線菌中諾卡氏菌的比例；擔(dān)子菌憑借更優(yōu)秀的纖維素和半纖維素分解能力逐漸取代子囊菌成為演替后期真菌群落的優(yōu)勢(shì)物種[71-72]。伴隨著各種環(huán)境基因組學(xué)技術(shù)的日益成熟,我們可以較為細(xì)致的比對(duì)不同演替時(shí)期土壤微生物群落功能、結(jié)構(gòu)的微小變化,對(duì)各個(gè)功能微生物群落在演替過(guò)程中與環(huán)境因素相關(guān)關(guān)系的分析也將更為澄清[16]。

此外,對(duì)病毒群落演替過(guò)程的研究相對(duì)稀缺,這一方面源于病毒基因組相比常規(guī)微生物短小因而容易在測(cè)序結(jié)果的篩選中被作為垃圾序列清除,另一方面也是因?yàn)椴《净蚪M多變,難以設(shè)計(jì)通用引物進(jìn)行針對(duì)性擴(kuò)增[73]。但目前仍有少數(shù)研究對(duì)病毒群落的演替進(jìn)行探討。Bellas等[74]對(duì)冰塵洞的研究發(fā)現(xiàn)T4噬菌體群落甚至能2天發(fā)生一次周轉(zhuǎn),并且理論上是它導(dǎo)致全部異養(yǎng)微生物群落的死亡,暗示接受其物質(zhì)和微生物輸入的前部土壤可能也存在相關(guān)的病毒群落變化。而針對(duì)Svalbard冰川的研究發(fā)現(xiàn)噬菌體群落結(jié)構(gòu)和宿主群落結(jié)構(gòu)密切相關(guān),土壤演替過(guò)程理化性質(zhì)的變化可以改變噬菌體侵染活性,進(jìn)而反過(guò)來(lái)影響微生物群落結(jié)構(gòu)[75]。溶源態(tài)病毒侵染甚至被認(rèn)為是細(xì)菌獲得免疫其他烈性病毒攻擊、增加功能性狀、抵抗惡劣冰川環(huán)境的手段之一,體現(xiàn)了病毒和宿主之間奇特的“互助”關(guān)系[76]。生物芯片技術(shù)反應(yīng)出演替過(guò)程中病毒群落的改變和宿主群落的演替關(guān)系復(fù)雜,是一個(gè)涉及侵染從藍(lán)細(xì)菌等初級(jí)生產(chǎn)者到線蟲(chóng)等微生物頂級(jí)捕食者在內(nèi)的網(wǎng)絡(luò)結(jié)構(gòu),病毒因此既可以通過(guò)攻擊生產(chǎn)者調(diào)控微生物群落也可以通過(guò)攻擊頂端消費(fèi)者解除食物鏈對(duì)某些微生物的限制[16]。

2.2 演替與微生物生理生態(tài)特征

微生物群落在冰川前部的演替行為體現(xiàn)出其竭盡所能占據(jù)可利用資源、最大化程度利用生態(tài)位進(jìn)行生長(zhǎng)和繁殖的集體智慧。在演替的最初,冰川底部暴露的裸露巖石占據(jù)主要的空間,只有來(lái)自大氣沉降和冰川底部遺留的少量沉積物能為最初定居的微生物提供有限的C源、N源和能源；同時(shí)環(huán)境條件極其嚴(yán)苛,巖石表面晝夜溫差甚至能達(dá)到50℃以上,自由水只在短時(shí)期內(nèi)存在,白天紫外線強(qiáng)度甚至超過(guò)大多數(shù)藻類能承受的上限[77-78]。因此最初階段定殖的微生物必須能夠迅速利用周邊資源進(jìn)行存活、生長(zhǎng)和繁殖,這要求它們代謝能力多樣、具有較高的生長(zhǎng)速率和繁殖能力,同時(shí)具有相應(yīng)的環(huán)境抗性。而β-變形菌和擬桿菌門中的相當(dāng)一部分微生物具備利用多種有機(jī)物進(jìn)行呼吸產(chǎn)能的能力[79-80]。例如β-變形菌門中的Janthinobacterium就能利用來(lái)自冰川表層的少量沉積物寡養(yǎng)生存[21]。而伴隨著演替的進(jìn)行,尤其在植物出現(xiàn)以后,根系和凋落物一方面涵養(yǎng)水源保持土壤濕度,一方面向土壤輸送大量的有機(jī)C,土壤溫度以及輻射等環(huán)境波動(dòng)顯著變小,對(duì)于微生物而言整體生存環(huán)境變得更加舒適；土壤的分化程度增加、層與層之間理化性質(zhì)差異變大,這造就了更多具有顯著理化性質(zhì)差異的生態(tài)位,因而可以滋養(yǎng)更為豐富多樣的微生物群落[81-82]。例如表層土壤有機(jī)質(zhì)含量較高,因而更適宜富養(yǎng)型α-變形菌等細(xì)菌的棲息,而底部土壤寡養(yǎng)、含氧量低,更適宜古菌的居住[15]。同時(shí),根系是大量共生固氮菌、聯(lián)合固氮菌、寄生型和共生型真菌的樂(lè)園,而遠(yuǎn)離根系的土塊則主要以自生固氮菌和腐生型真菌為主,且豐度遠(yuǎn)小于根系區(qū)[83-84]。因此生態(tài)位的分化促進(jìn)冰川前部演替過(guò)程微生物群落多樣性的增加。

冰川消退帶的演替還提供了一個(gè)驗(yàn)證“適用于宏觀生物群落演替的規(guī)律是否同樣適用于微生物群落演替”這一命題的天然平臺(tái)。例如隨著海拔和緯度的增加、年均積溫下降,宏觀生物成熟群落的物種豐富度也隨之下降[85]。但是目前也有諸多研究報(bào)道即便是極地冰川消退區(qū)在微生物物種多樣性方面也不亞于溫帶甚至熱帶冰川消退區(qū)[86-87]。這一方面是由于研究方法的精度差異導(dǎo)致,另一方面也可能是冰川環(huán)境本身較為特殊,因而其自身環(huán)境性質(zhì)掩蓋了緯度因素導(dǎo)致的差異。此外冰川消退帶的演替也幫助我們理解隨機(jī)過(guò)程和選擇過(guò)程如何左右微生物群落的發(fā)展[88]。目前認(rèn)為演替初期微生物群落受到擴(kuò)散、定殖等隨機(jī)因素影響更大,多變的環(huán)境因素導(dǎo)致演替前期的微生物群落具有更大的空間異質(zhì)性和季節(jié)變異性,這也與演替早期群落結(jié)構(gòu)更容易受外界環(huán)境變化干擾這一結(jié)果向符合；伴隨著演替進(jìn)行,環(huán)境波動(dòng)逐漸穩(wěn)定,環(huán)境對(duì)特定微生物的篩選效果逐漸增加,選擇過(guò)程越加占據(jù)優(yōu)勢(shì)[89]。相比細(xì)菌而言,真菌由于細(xì)胞更大、隨空氣等介質(zhì)擴(kuò)散的能力更小,導(dǎo)致樣地受到空間距離最近的真菌群落的影響最為顯著,因而演替初期不同樣地之間真菌群落相比細(xì)菌群落差異一般更大[62]。如圖3所示,在演替初期面對(duì)新鮮空白的生態(tài)位,依靠隨機(jī)擴(kuò)散過(guò)程優(yōu)先定殖的微生物如何在隨后的演替中取得優(yōu)勢(shì)的現(xiàn)象：假設(shè)存在四種不同類型的微生物可以定殖,分別以不同顏色表示；那么在不存在環(huán)境選擇的情況下,優(yōu)先定殖的物種將成為優(yōu)勢(shì)微生物。這種隨機(jī)過(guò)程將造成演替早期群落的空間異質(zhì)性較大。

圖3 定殖先后影響演替進(jìn)程Fig.3 Colonization sequence influence succession progress

最后,冰川消退區(qū)土壤是稀有微生物的種質(zhì)資源寶庫(kù)。Yan等[66]發(fā)現(xiàn)Larsemann Hill冰川前部存在的大量低豐度微生物多個(gè)可操作分類單元(OTUs)在其他生境中的對(duì)應(yīng)物都具有較為罕見(jiàn)的代謝功能。無(wú)獨(dú)有偶,Miguel等[16]發(fā)現(xiàn)delFuegal冰川前部環(huán)境的微生物含有產(chǎn)多種抗生素以及其他藥用型次生代謝產(chǎn)物的基因。而冰川徑流作為冰前環(huán)境重要的微生物來(lái)源之一,其含有的微生物代謝多樣化程度甚至可以和深海熱泉口相媲美[90]。這些研究結(jié)果都反映出冰川消退帶在物種資源方面具備的價(jià)值。

3 氣候變化的影響

21世紀(jì)的全球氣候變化引發(fā)的生態(tài)系統(tǒng)響應(yīng)程度引發(fā)國(guó)際社會(huì)的廣泛關(guān)注,各生態(tài)系統(tǒng)中的非生物組分和生物組分都受到不同程度的影響,但冰凍圈響應(yīng)程度最為劇烈[91]。以Alps山區(qū)為例,過(guò)去50年間當(dāng)?shù)啬昃鶜鉁厣仙仁侨蚰昃鶜鉁厣仙鹊膬杀?；若如此持續(xù),當(dāng)?shù)卦S多為下游地區(qū)提供重要水源的中小型冰川將在未來(lái)幾十年徹底消失,總冰蓋損失面積達(dá)到80%以上,這為生態(tài)系統(tǒng)的演替提供出大量新空間[10]。

不僅如此,升溫是群落演替有效的促進(jìn)劑。對(duì)世界范圍內(nèi)植被線的宏觀分析顯示高達(dá)52%的研究位點(diǎn)植被線都在經(jīng)歷上移,只有1%的植被線在下降[92]。植被甚至開(kāi)始在消融僅一年的區(qū)域定殖,相比之前文獻(xiàn)記錄的定殖速率高出近四倍,而且生物量比之前的最早期植物群落高兩倍[10]。這意味著共生固氮和聯(lián)合固氮作用相比以前能更早在演替中達(dá)到優(yōu)勢(shì)地位,緩解早期演替的N限制性；同時(shí),植物的定殖能提高土壤呼吸約20倍[93]。Panikov等[94]通過(guò)室內(nèi)培養(yǎng)實(shí)驗(yàn)發(fā)現(xiàn)3℃的升溫能導(dǎo)致寒溫帶土壤呼吸速率增加4倍以上。C周轉(zhuǎn)的加速導(dǎo)致土壤發(fā)育的加速,使得冰前區(qū)域從最初的C積累生態(tài)系統(tǒng)更快的變?yōu)榫哂懈逤流通量的成熟生態(tài)系統(tǒng)[95]。氣候變化對(duì)冰前環(huán)境演替的效應(yīng)和對(duì)其他冰凍圈棲息地的效應(yīng)存在一定區(qū)別。例如凍土區(qū)存在大量冰封有機(jī)C,解凍將釋放之前儲(chǔ)備的CO2,加劇溫室效應(yīng)[96-97]。但是氣溫升高會(huì)導(dǎo)致冰前區(qū)域演替初期的藍(lán)細(xì)菌和植物群落加速對(duì)有機(jī)C的固定、促進(jìn)CO2的凈沉降,因此結(jié)合上述兩個(gè)相反的效果,整個(gè)過(guò)程對(duì)溫室效應(yīng)不一定起到正反饋?zhàn)饔?圖4：圖中紅色箭頭代表促進(jìn)、綠色箭頭代表削弱、黃色箭頭代表效果未知),具體的響應(yīng)程度和行為需要更多原位觀測(cè)數(shù)據(jù)與更精細(xì)的模型共同驗(yàn)證[25]。

圖4 溫室效應(yīng)對(duì)于冰前環(huán)境的影響以及相應(yīng)反饋Fig.4 The influence of Greenhouse effects to glacier foreland and the corresponding feedback

氣候變化對(duì)于冰前生態(tài)系統(tǒng)演替的影響還在于其深刻地影響微生物群落的豐度、結(jié)構(gòu)和功能。例如溫度的升高會(huì)促進(jìn)植物向土壤輸送更多的凋落物(增加約60%)和分泌物(增加約40%),并導(dǎo)致土壤厭氧微生物群落相對(duì)豐度的提高[94]。Cauvy-Fraunié[98]也發(fā)現(xiàn)溫度的升高導(dǎo)致冰前徑流中藻類生物量的上升,這可能造成演替初期以藻類及其分泌物為食的異養(yǎng)微生物更快更多地定殖。生態(tài)學(xué)家之前認(rèn)為微生物群落相比宏觀動(dòng)植物群落面對(duì)氣候變化更具恢復(fù)性,但通過(guò)多年野外直接觀測(cè)Martiny等[99]發(fā)現(xiàn)微生物群落并沒(méi)有預(yù)想那么堅(jiān)韌；宏基因組測(cè)序結(jié)果也發(fā)現(xiàn)土壤微生物群落分解碳水化合物等較為基礎(chǔ)的代謝能力受到溫度和降水格局變化的強(qiáng)烈擾動(dòng)。不僅如此,雖然山地棲息地和群落的數(shù)目因氣溫上升而普遍增加,但微生物的物種多樣性卻受到了嚴(yán)重的威脅,原本屬于高度特化的山地植物物種正逐漸消失,這意味著與這些植物相關(guān)的微生物也存在消失的潛在風(fēng)險(xiǎn)[100-101]。Alps區(qū)域被報(bào)道已經(jīng)出現(xiàn)稀有微生物物種的迅速減少[102-103]。很多低豐度稀有種是微生物群落功能的重要承擔(dān)者,它們的消失會(huì)帶給群落功能怎樣的變化我們?nèi)圆坏枚猍90]。

另外,氣候變化對(duì)于冰川體系的影響是復(fù)雜的,因此對(duì)于冰前環(huán)境演替的作用也很難一概而論。例如降雪的減少和降雨的增多、融冰速度的加快等原因提高了冰前徑流的輸出量,這為營(yíng)養(yǎng)物貧瘠的冰前環(huán)境提供更多來(lái)自冰川表層和底部的沉積物[104-105]。但是如果徑流量過(guò)大,尚未充分發(fā)育的早期演替土壤非但不能接受沉積物加速演替,反而會(huì)被沖向下游將之前的演替成果歸零[106]。目前全球多數(shù)冰川都因升溫導(dǎo)致融冰期徑流的增加,但是若干年后,多數(shù)冰川會(huì)因?yàn)楸鶅?chǔ)存量的耗竭而無(wú)法繼續(xù)在旱季輸出足夠融水供給下游生態(tài)系統(tǒng)發(fā)展,那時(shí)群落演替受到氣候變化的影響可能與現(xiàn)在截然相反,只是目前無(wú)法預(yù)測(cè)[107]。因此,對(duì)于氣候變化帶給冰前區(qū)域群落演替影響的評(píng)估需要結(jié)合更多氣象、水文、生態(tài)、生物甚至人文政策的指標(biāo),采用更精細(xì)、考慮更多參數(shù)的模型加以預(yù)測(cè),并通過(guò)對(duì)全球典型冰川系統(tǒng)的監(jiān)測(cè)值進(jìn)行驗(yàn)證才能達(dá)到全面詳盡[25, 108]。

4 結(jié)論

人們能在不同演替階段冰川消退帶觀測(cè)到不同景觀特征。而土壤微生物群落的演替也呈現(xiàn)出明顯的階段性,物質(zhì)循環(huán)與群落功能逐步完善。群落結(jié)構(gòu)與物種組成隨著演替不斷變化,各物種最大化利用有限的生態(tài)位。隨著生態(tài)位的多樣化,物種豐富度逐漸增加。最終,生態(tài)系統(tǒng)從一個(gè)以依賴外源營(yíng)養(yǎng)物和有機(jī)C輸入為主的初期生態(tài)系統(tǒng)逐漸成長(zhǎng)為一個(gè)自給自足且具有高物質(zhì)通量的成熟生態(tài)系統(tǒng)。微生物群落的演替及其所在的生態(tài)系統(tǒng)都受到來(lái)自氣候變化的影響,雖然已有研究認(rèn)為升溫會(huì)導(dǎo)致演替的加速和稀有物種的減少,但從長(zhǎng)遠(yuǎn)角度看氣候變化對(duì)冰前生態(tài)系統(tǒng)造成的影響可能遠(yuǎn)不僅如此,這仍需進(jìn)一步的研究。

雖然從物質(zhì)循環(huán)、群落變化及應(yīng)對(duì)氣候變化方面對(duì)冰川消退帶的生態(tài)演替有了一定的認(rèn)知,但仍存在諸多空白與不足。第一,在演替各個(gè)階段,尤其是演替初期,定量不同途徑來(lái)源的物質(zhì)通量以及它們對(duì)微生物群落演替的限制程度仍有待研究；此外演替初期化能自養(yǎng)菌是否提供了可觀的固C也有待證明。第二,目前大多數(shù)研究都沒(méi)有涉及全年尺度或者季節(jié)性變化對(duì)于演替的影響,但季節(jié)因素可能造成微生物群落功能和結(jié)構(gòu)的較大變化；同時(shí),受氣候變化最為敏感的季節(jié)是冬季,對(duì)于該季節(jié)微生物群落活動(dòng)的研究是我們準(zhǔn)確估算氣候變化對(duì)冰前生態(tài)系統(tǒng)影響的重要前提之一,但目前此部分研究相對(duì)匱乏[46, 109]。在全球典型冰川設(shè)立合適的野外觀測(cè)實(shí)驗(yàn)站、進(jìn)行全年物質(zhì)通量監(jiān)測(cè)對(duì)于我們深入理解冰前生態(tài)系統(tǒng)微生物群落應(yīng)對(duì)氣候變化的響應(yīng)機(jī)制、響應(yīng)程度以及確定冰前生態(tài)系統(tǒng)與外界的物質(zhì)交換十分必要。第三、將演替過(guò)程作為一個(gè)空間生態(tài)位分化的過(guò)程去理解不同微生物的演替軌跡和最終定位,結(jié)合微生物生理行為分析微生物在空間上的分布、變化模式甚至相互作用模式與協(xié)同演替規(guī)律。第四、動(dòng)物群落,例如土壤線蟲(chóng)、節(jié)肢動(dòng)物、小型食草類脊椎動(dòng)物等對(duì)于土壤微生物群落演替的影響尚缺乏研究,動(dòng)物的進(jìn)食、運(yùn)動(dòng)、排泄等行為都可能加速營(yíng)養(yǎng)物循環(huán)和微生物物種的擴(kuò)散。最后,隨著冰川的不斷消融甚至消失,冰川消退帶作為研究微生物演替天然實(shí)驗(yàn)室的價(jià)值也與日俱增,充分利用當(dāng)下資源是當(dāng)務(wù)之急[25]。