植物對蚜蟲危害的防御響應(yīng)研究進(jìn)展

楊珍 鐘肖 馮佩 馬琪琪 蘇奇 王香萍 張建民

摘要：蚜蟲是重要的世界性經(jīng)濟(jì)害蟲，除通過攝取植物營養(yǎng)造成傷害外，在取食期間還可間接傳播多種植物病毒病，嚴(yán)重影響作物的產(chǎn)量和質(zhì)量。利用植物對蚜蟲的防御機(jī)制控制蚜蟲是一種環(huán)境友好型防治方法。本研究主要綜述了植物防御蚜蟲的策略，包括組成型防御和誘導(dǎo)型防御、蚜蟲危害信號的傳導(dǎo)及其特異性、各信號途徑的對抗與協(xié)作及抗蚜基因的應(yīng)用現(xiàn)狀，探討了存在的問題并對今后的發(fā)展方向進(jìn)行了展望。

關(guān)鍵詞：植物;蚜蟲;防御響應(yīng);信號傳導(dǎo);基因

中圖分類號：S433.39-1文獻(xiàn)標(biāo)識號：A文章編號：1001-4942（2019）02-0167-06

Advances in Research of Plant Defense Response to Aphid Attack

Yang Zhen， Zhong Xiao， Feng Pei， Ma Qiqi， Su Qi， Wang Xiangping， Zhang Jianmin

（College of Agriculture， Yangtze University/ Institute of Entomology， Jingzhou 434025， China）

AbstractAphid is one of the important worldwide pests. In addition to the damage caused by ingestion of plant nutrition， a variety of plant virus diseases are also transmitted indirectly during feeding， which seriously affects the yield and quality of crops. Using plant resistance to prevent and control aphids is an environmentally friendly method. In this paper， we mainly reviewed the defense strategies of plants to aphids， including the constitutive defense and induced defense， the transmission and specificity of aphid damage signals， the confrontation and collaboration of signal pathways， and the application situation of aphid-resistant genes in plants. The existing problems were also discussed and the outlook of development direction of plant resistance to aphid in the future were put forward.

KeywordsPlant; Aphid; Defensive response; Signal transduction; Gene

在漫長的協(xié)同進(jìn)化中，植食性昆蟲形成了各種各樣的取食策略，相應(yīng)地，寄主植物為了抵制植食性昆蟲的危害亦形成了多種有效的防御響應(yīng)機(jī)制[1]。通常寄主植物的防御響應(yīng)機(jī)制可歸為兩類：組成型防御（constitutive defense）和誘導(dǎo)型防御（induced defense）[2-4]。蚜蟲是世界性的農(nóng)作物害蟲，不僅刺吸植物汁液、掠奪植物營養(yǎng)、分泌蜜露導(dǎo)致煤污病的發(fā)生，還可傳播多種植物病毒病，對農(nóng)作物造成嚴(yán)重危害。面對這類取食韌皮部的最大群體，植物對蚜蟲的防御響應(yīng)十分精細(xì)和復(fù)雜。因而，積極揭示植物對蚜蟲的防御響應(yīng)機(jī)制將有利于改進(jìn)植物防御體系，篩選出新型的抗蚜作物品種，從而促進(jìn)植物抗蟲性在蚜蟲綜合防治中的應(yīng)用。本文重點(diǎn)介紹了植物抗蚜防御策略及信號傳導(dǎo)機(jī)制、植物抗蚜性在害蟲防治中的應(yīng)用及存在問題，并對其前景進(jìn)行了展望。

1植物對蚜蟲的組成型防御

組成型防御是指植物在受到外界因子影響之前就存在的一種防御機(jī)制，可分為物理防御和化學(xué)防御。物理防御包括植物腺毛、葉面蠟質(zhì)、角質(zhì)層、細(xì)胞壁增厚和刺等阻礙蚜蟲接近的物理障礙;化學(xué)防御又可分為抗生素和趨避劑，可抑制昆蟲生長發(fā)育或/和阻礙昆蟲定殖和取食，如棉酚、生物堿等。物理屏障構(gòu)成植物防御蚜蟲的第一道防御體系，陸宴輝等認(rèn)為棉花葉片上茸毛的密度與棉花對蚜蟲的抗性呈顯著正相關(guān)[5]。在第一道防御被突破后，蚜蟲將面臨次生代謝產(chǎn)物構(gòu)成的第二道植物防御體系，胥苡報道在小麥抗蚜性越弱的品種中，單寧、總酚含量越低[6]。除了次生代謝物，化學(xué)防御物質(zhì)還包括植物體內(nèi)的保護(hù)性酶和蛋白酶抑制劑[7]。在研究不同黃瓜品種的次生代謝物質(zhì)及其相關(guān)酶活力與其抗蚜性的關(guān)系中，馬榮金等發(fā)現(xiàn)不同黃瓜品種對蚜蟲的敏感程度與單寧、黃酮、總酚的含量及多酚氧化酶（PPO）、苯丙氨酸酶（PAL）活力中的單種或多種有密切關(guān)系[8]。

不同植物體內(nèi)營養(yǎng)物質(zhì)的含量往往不同，導(dǎo)致不同品種間抗蟲性存在差異。糖類在生命活動中扮演著十分重要的角色，既有補(bǔ)充營養(yǎng)的功效，也能刺激昆蟲取食，增加昆蟲食欲。如果棉株汁液中糖分含量過高，會誘導(dǎo)棉蚜過量取食，增加其蜜露排泄量，加快棉蚜代謝，不利于其生長發(fā)育和生存。氨基酸作為重要的一類營養(yǎng)物質(zhì)，對棉蚜的生長發(fā)育非常重要，其含量的多少直接影響植株對棉蚜的敏感程度，如棉花葉片含氮量或可溶性氨基酸含量與棉花對棉蚜的抗性呈正相關(guān)，但并不是所有的氨基酸都是棉蚜生長發(fā)育所必需的，如酪氨酸的存在反而會導(dǎo)致棉蚜齡期縮短，蟲體變小，不利于蚜蟲的生長，嚴(yán)重時會造成蚜蟲大量死亡，對蚜蟲表現(xiàn)出一定的抗性;寄主植物中脯氨酸的含量也會影響棉蚜對寄主的選擇，不但影響蚜蟲的生長發(fā)育，在較高濃度下還能誘使若蚜發(fā)育成為有翅蚜，從而表現(xiàn)出對蚜蟲明顯的抗性[9，10]。除上述3大類外，植物產(chǎn)生的茉莉酸 （JA）、水楊酸（SA）、水楊酸甲酯（MeSA）、茉莉酸甲酯（MeJA）等物質(zhì)也可作為植物防御病蟲害的信號分子，激活植物相應(yīng)防御系統(tǒng)，在植物防御病蟲害的信號傳導(dǎo)途徑上發(fā)揮重要的作用。

2植物對蚜蟲的誘導(dǎo)型防御

在與昆蟲的長期斗爭中，為了維持自身種群的發(fā)展，植物發(fā)展出了一系列可精密調(diào)控的誘導(dǎo)防御機(jī)制，可“識別”出不同取食方式的昆蟲，進(jìn)而做出相應(yīng)的防御響應(yīng)，并由此演化出多種誘導(dǎo)防御機(jī)制[11]。早在50年前，Dixon就已發(fā)現(xiàn)蚜蟲在美國梧桐上的取食程度春季與秋季表現(xiàn)呈負(fù)相關(guān)，這證明蚜蟲取食會誘導(dǎo)植物防御反應(yīng)，提高植物體內(nèi)相關(guān)防御物質(zhì)的積累，從而影響后續(xù)入侵的蚜蟲[12]。此外，在短時間內(nèi)，受危害與未受危害的棉花植株相比，后續(xù)侵入的棉蚜種群減少了30%，暗示著誘導(dǎo)型植物抗性在植物抗蚜性中發(fā)揮著重要作用[13]。武德功等報道，玉米幼苗在蚜蟲取食誘導(dǎo)后，葉片內(nèi)過氧化物酶（POD）、過氧化氫酶（CAT）、PAL、PPO、超氧化物歧化酶（SOD）5種防御酶的活性均有所提高[14]。此外，非生物脅迫也能誘導(dǎo)植物的次生代謝，提高植物對蚜蟲的抗性。馬惠等報道鹽堿及干旱等非生物因子的脅迫，導(dǎo)致棉苗體內(nèi)棉酚和可溶性糖等次生代謝產(chǎn)物大量積累，從而抑制棉蚜種群的生長[15]。更為有趣的是桃蚜危害的寄主植物釋放的揮發(fā)物可抑制煙粉虱（Bemisia tabaci）的危害，并可吸引蚜蟲和煙粉虱的天敵[16]。目前，對蚜蟲誘導(dǎo)的植物抗性的研究在單株植物體內(nèi)居多，但事實上，來自附近植株上的信號也會誘導(dǎo)植物對蚜蟲的抗性。如蚜蟲取食誘導(dǎo)可以使植物產(chǎn)生某種揮發(fā)物，從而影響周圍植株對后續(xù)蚜蟲的吸引力，亦可誘導(dǎo)周圍植株產(chǎn)生抗性[17-19]。

誘導(dǎo)型防御響應(yīng)根據(jù)誘導(dǎo)時間的長短可分為快速誘導(dǎo)反應(yīng)和慢速誘導(dǎo)反應(yīng)，快速誘導(dǎo)反應(yīng)隨著植物被病蟲危害即被激活，如桃蚜取食蘋果葉片只需2 h誘導(dǎo)抗性就會產(chǎn)生，而且可持續(xù)48 h[20]。慢速誘導(dǎo)反應(yīng)需要較長的時間才被誘導(dǎo)激活，雖然效果緩慢但是能維持較長時間，并抵御后來昆蟲的襲擊，如擬南芥的葉片在受到桃蚜危害時，PR-1的表達(dá)水平與未受到桃蚜危害的葉片相比在受害72 h后提高了6～10倍，BGL2的表達(dá)水平則在96 h后提高至263倍[21]。

3植物抗蚜性信號通路

當(dāng)植物受到害蟲危害時，會產(chǎn)生一系列防御反應(yīng)，這些防御反應(yīng)通常由復(fù)雜的信號通路調(diào)節(jié)，包括鈣信號、G-蛋白信號、活性氧反應(yīng)物（ROS）和植物激素，而其中以乙烯（ethylene，ET）、水楊酸和茉莉酸介導(dǎo)的誘導(dǎo)防御途徑研究最為廣泛，它們既參與不同類型防御途徑的調(diào)控，同時也能相互協(xié)同或相互抑制，且植物在針對不同口器的昆蟲類群時所采取的防御措施也往往不同，致使植物在受到害蟲危害時信號傳導(dǎo)途徑顯得極為復(fù)雜[22，23]。

蚜蟲是世界上重要的經(jīng)濟(jì)性刺吸式口器害蟲，不僅大量取食韌皮部汁液，掠奪植物營養(yǎng)，還可對寄主植物造成輕微的機(jī)械損傷。因而，蚜蟲誘導(dǎo)的植物防御反應(yīng)與咀嚼式口器昆蟲誘導(dǎo)的防御反應(yīng)有明顯的差異。一般而言，取食韌皮部的昆蟲激活的防御途徑普遍多于植物病害激活的防御途徑，如激活水楊酸途徑的同時，還激活依賴于脂肪酸/乙烯的途徑，而咀嚼式口器昆蟲造成植物組織大量創(chuàng)傷，主要誘導(dǎo)茉莉酸介導(dǎo)的類十八烷烴途徑[24，25]。蚜蟲抗性基因所激活的抗性級聯(lián)反應(yīng)的驗證依舊處于起步階段，但目前研究結(jié)果表明蚜蟲誘導(dǎo)的信號級聯(lián)反應(yīng)與病害誘導(dǎo)的信號級聯(lián)反應(yīng)是重合的，進(jìn)一步說明不同蚜蟲激活的信號途徑具有特異性。如Mi-1調(diào)節(jié)的對馬鈴薯蚜蟲（Macrosiphum euphorbiae）的抗性依賴于水楊酸信號途徑，而與茉莉酸途徑響應(yīng)的基因在抗藍(lán)綠蚜（M. truncatula）中被優(yōu)勢誘導(dǎo)[26，27]。此外，對于特定的蚜蟲-植物相互作用而言，信號和防御響應(yīng)具有高度的特異性，如β-glucosidase基因在抗蚜小麥中是上調(diào)的，而在高粱中是下調(diào)的;而ADP-ribosylation因子在抗蚜蘋果中是上調(diào)的，在抗蚜高粱中是下調(diào)的[28，29]。這些特異性的相互作用強(qiáng)調(diào)在試驗中進(jìn)行更多特定植物和蚜蟲相互作用的研究是十分必要的[20]。

通常認(rèn)為，水楊酸途徑在植物對蚜蟲的防御反應(yīng)中至關(guān)重要。如外源施用苯并噻二唑（SA類似物），抗性和敏感品系番茄上馬鈴薯長管蚜的種群增長速率顯著降低[30]。但是，SA 誘導(dǎo)對刺吸式昆蟲行為的影響并非都是如此，如甘藍(lán)蚜和 B 型煙粉虱若蟲在 SA 積累水平降低的突變體 npr1 和NahG上繁殖力降低，而在 SA 過表達(dá)突變體 cim10 上 B 型煙粉虱若蟲的發(fā)育歷期加快、種群數(shù)量提高[31]。茉莉酸介導(dǎo)的信號傳導(dǎo)途徑主要參與植物對咀嚼式口器昆蟲的防御反應(yīng)[32]，但是，情況也并非都是如此。如榆癭蚜取食危害榆樹葉片后，葉片中JA的含量在整個蟲癭的發(fā)育期都顯著高于對照，而且在蟲癭形成過程中JA合成途徑中的關(guān)鍵酶LOX、 AOS活性也大幅度增強(qiáng)，系統(tǒng)性激活榆樹葉片內(nèi)JA信號傳導(dǎo)途徑，從而引起葉片內(nèi)相關(guān)防御酶PPO和POD的活性持續(xù)增加，但葉片中SA的含量在蟲癭的整個生育期無明顯變化[33]。有趣的是，在植物與蚜蟲兼容的相互作用中，依賴于水楊酸的植物響應(yīng)被激活，而依賴于茉莉酸的植物響應(yīng)基因被抑制[34]。如轉(zhuǎn)棉花基因TCTP1的擬南芥在受到桃蚜危害時相對于野生型擬南芥而言其水楊酸相關(guān)途徑的基因均出現(xiàn)上調(diào)，而茉莉酸與乙烯途徑的關(guān)鍵基因下調(diào)[35]。轉(zhuǎn)基因Bph14水稻在受到褐飛虱危害時亦存在類似的情況[36]。這暗示水楊酸信號途徑與茉莉酸信號途徑之間存在一種對抗關(guān)系。但在植物體內(nèi)茉莉酸和水楊酸也可以同時得到表達(dá)。如在受到藍(lán)綠蚜危害時，苜蓿中水楊酸途徑與茉莉酸途徑相關(guān)的基因同時被誘導(dǎo)[31]。更為有趣的是，蚜蟲對外施茉莉酸誘導(dǎo)的防御響應(yīng)比較敏感，例如在番茄植株上施用茉莉酸會削弱蚜蟲種群的增長，此外，取食葉片的咀嚼式口器害蟲可誘導(dǎo)茉莉酸防御響應(yīng)，對番茄和馬利筋上蚜蟲的表現(xiàn)亦是有利的[37]。相較而言，水楊酸調(diào)節(jié)的植物防御對蚜蟲的表現(xiàn)多前后不一，如煙草上病害誘導(dǎo)的水楊酸途徑并不影響隨后蚜蟲（Myzus nicotianae）的取食，但是，水楊酸信號和外施水楊酸類似物會減少桃蚜在擬南芥和蚜蟲 （Macrosiphum euphorbiae）在番茄上的表現(xiàn)[21，38]。而乙烯常常與茉莉酸一起起作用，如在番茄中，JA誘導(dǎo)的蛋白酶抑制子可以抑制昆蟲的取食，ET的存在可以促進(jìn)抑制子的積累[39]。但某些情況下也會相互抑制，例如煙草中所含茉莉酸能夠誘導(dǎo)尼古丁的合成，而乙烯則可以抑制這個過程，這可能與乙烯抑制了尼古丁合成中的限速步驟有關(guān)[40]。

綜上所述，水楊酸（SA） 信號途徑、茉莉酸（JA） 信號途徑和乙烯（ET） 信號途徑間的信號通路錯綜復(fù)雜，目前對其了解仍然不是十分清楚，對其中機(jī)理的探索仍然不夠完善，這也是以后很長時間內(nèi)研究的主要熱點(diǎn)和難點(diǎn)[41]。

4植物抗蚜基因的應(yīng)用現(xiàn)狀

植物防御蚜蟲的機(jī)制及其信號傳導(dǎo)通路的深入研究為利用植物抗蚜基因培育農(nóng)作物抗蚜新品種開辟了新途徑，提高了農(nóng)作物對蚜蟲的抗性，從而大幅減少農(nóng)藥的使用。在增加作物產(chǎn)量的同時，對環(huán)境也起到很好的保護(hù)作用。目前，已知抗蚜基因主要有：（1）特異性的抗蚜基因：抗蚜譜比較窄，這一類基因的抗蚜性往往只能在同一種或同一屬植物中起作用，并且通常只對某一種或某幾種蚜蟲具有良好的作用效果，如果將這一類基因轉(zhuǎn)到其他植物中則不具有抗蚜作用，如來自番茄（Solanum lycopersicum）屬于NBL-RR家族（nucleotide binding， leucine-rich repeat family）的基因Mi 1-2[42];可調(diào)節(jié)對棉蚜（Aphis gossypii）抗性的甜瓜基因Vat[43];防治大豆蚜（Aphis glycines）的大豆基因Rag（Rag1-5）[44];對蘋果紅圓尾蚜（Dysaphis devecta）具有抗性的蘋果基因Sd1、Sd2、Sd3[45]及來自于野生萵苣（Lactuca virosa L.）的單顯性基因Nr[46]。（2）廣譜性抗蚜基因：主要包括蛋白酶抑制劑基因、細(xì)胞分裂素基因和植物凝集素基因。其中，植物凝集素是目前研究最深和最廣泛的一類基因，它可以介導(dǎo)植物建立對病蟲害的防御系統(tǒng)。如來自雪花蓮的雪花蓮凝集素可與昆蟲消化道中的消化酶以及中腸表皮細(xì)胞的末端α-1，3-甘露糖的多糖鏈結(jié)合，增強(qiáng)植物的抗蚜性[47]。（3）其它抗蚜基因：如在抗性小麥中麥雙尾蚜（Diuraphis noxia）的入侵會導(dǎo)致基因Pto和 Pti1的上調(diào)[48]。

蚜蟲寄主的多樣性決定了植物抗蚜性對同一種蚜蟲甚至同一種蚜蟲的不同生物型具有特異性，而植物對蚜蟲不同生物型的抗性特異性揭示了蚜蟲具有克制寄主抗性基因的潛能。如基因Nr在歐洲使用已10年左右，其對萵苣蚜（Pemphigus bursarius）的抗性正在逐漸喪失，并且這種情形正在迅速發(fā)展[49]?？寡粱騐at自20世紀(jì)90年代以來已被整合到了30個甜瓜栽培品種中，占到法國甜瓜栽培面積的40%，但是少數(shù)適應(yīng)性的蚜蟲生物型已被報道[50]。為了防止或延緩植物抗蚜性的喪失，目前已針對性地提出了三種抗蚜策略：首先，繼續(xù)鑒定和引入新的抗蚜基因，在植物抗蚜性喪失之前賦予植物新的抗蚜性;其次，盡可能組合多個抗蚜基因，以減小植物抗蚜性喪失的可能性;最后，鑒定和引入具有持久性的多個數(shù)量位點(diǎn)和隱性位點(diǎn)控制的抗性[51]。

5植物抗蚜性在害蟲防治中的應(yīng)用展望

蚜蟲不僅體型小，而且生活周期短、繁殖能力驚人，一年能繁殖20個世代左右，這些特點(diǎn)使農(nóng)藥頻繁及不合理使用的情況加重，導(dǎo)致對多種農(nóng)藥具有抗性的高抗種群出現(xiàn)，從而使蚜蟲的防治工作更加困難[52，53]，因而，蚜蟲的防治工作仍然任重而道遠(yuǎn)，尋求一種有效、持久和環(huán)保的蚜蟲防治方法一直是廣大植保工作者的目標(biāo)。而利用寄主植物本身對蚜蟲的抗性防治蚜蟲被認(rèn)為是一種有效而且環(huán)境友好型的方式，因而受到人們的普遍重視[54，55]。但是，要利用寄主植物對蚜蟲的抗性培育出商業(yè)化的品種，首先必須對作物抗蚜的分子機(jī)制有十分充足的理解，然而，目前大量的工作僅限于宏觀的抗蚜性研究，有關(guān)植物與蚜蟲互作的分子機(jī)制研究尚處于初級階段[56];其次，植物對蚜蟲的抗性作用譜也是一個關(guān)鍵問題，一個抗性基因可能只對某種蚜蟲甚至只對某種蚜蟲的一個生物型具有抗性[57];此外，某些使植物對蚜蟲失去抗性的生物型的出現(xiàn)暗示著蚜蟲的防治工作將面臨更為嚴(yán)峻的考驗[58]。因而，繼續(xù)挖掘新的抗蚜基因，了解植物和蚜蟲間相互作用的分子機(jī)理，充分利用作物抗蚜性，對于在持久的生產(chǎn)系統(tǒng)中實現(xiàn)對蚜蟲的有效治理具有十分重要的意義。

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