亞熱帶林下混種群鳥巢生態(tài)位分化與共存

李旺明,梅水珍,鄒發(fā)生

(1.中國科學(xué)院華南植物園,廣東 廣州 510650; 2.中國科學(xué)院大學(xué),北京 100049; 3.廣東省生物資源應(yīng)用研究所/ 廣東省動物保護與資源利用重點實驗室/ 廣東省野生動物保護與利用公共實驗室,廣東 廣州 510260; 4.廣東郁南同樂大山省級自然保護區(qū)管理處,廣東 郁南 527100)

生態(tài)相似種的競爭與共存是群落生態(tài)學(xué)的核心研究內(nèi)容之一[1],基于生態(tài)位分化的物種共存理論是過去幾十年研究的重要成果,對群落生態(tài)學(xué)的發(fā)展起到了重要作用[2]。有研究認為,生態(tài)位分化是同域分布物種共存的關(guān)鍵[3]。對北美針葉林中5種林鶯屬鳥類空間生態(tài)位的研究發(fā)現(xiàn),盡管它們的棲息地相同,食性也類似,但它們在針葉林的不同部位取食和營巢,存在空間生態(tài)位分離[1];而對四川南充太和幾種鷺科鳥類在繁殖期的生態(tài)位研究發(fā)現(xiàn),它們在繁殖時期能共存的主要原因是在繁殖時間上相互錯開[4]。對鳥類食性生態(tài)位[5]、空間分布生態(tài)位[1,6]和巢址選擇生態(tài)位[4,7]等方面的研究成果促進了對鳥類如何分配資源、避免競爭的理解;但對鳥類混種群種間生態(tài)位的研究目前還較少。

鳥類混種群(mixed-species flocks)是熱帶、亞熱帶森林中一種常見的鳥類集群結(jié)構(gòu)[8],在中國南方森林生態(tài)系統(tǒng)中,以灰眶雀鹛(Alcippemorrisonia)為核心種的混合群是華南森林地區(qū)最常見的鳥類混種群形式[9],混種群中的常見種,如紅頭穗鹛(Stachyrisruficeps)、紅嘴相思鳥(Leiothrixlutea)和栗耳鳳鹛(Yuhinacastaniceps)等與核心種灰眶雀鹛之間不僅親緣關(guān)系較近,而且形態(tài)相似,食性相近,是生態(tài)位上極為相近的種[10]361-481。因此,鳥類混種群這一特殊物種共存形式是研究鳥類共存的良好載體,尤其是關(guān)于繁殖生態(tài)位的研究對理解形態(tài)相近、生態(tài)需求相似物種的競爭與共存具有重要意義[2]。筆者以亞熱帶森林中林下常見混種群鳥類為研究對象,尤其關(guān)注常見混種群核心種灰眶雀鹛與其他鳥類在筑巢棲息地、筑巢基質(zhì)和筑巢高度上的生態(tài)位分離情況,為闡明混種群鳥類如何共存提供理論依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)概況

選擇廣東鼎湖山國家級自然保護區(qū)(以下簡稱鼎湖山)和廣東同樂大山省級自然保護區(qū)(以下簡稱同樂大山)作為研究地。鼎湖山位于廣東省肇慶市,地理坐標為23°09′21″～23°11′30″ N,112°30′39″～112°33′41″ E,總面積約為1 155 hm2。地形為起伏的山地丘陵,整個山體呈東北—西南走向。該區(qū)屬南亞熱帶季風濕潤氣候區(qū),年平均氣溫為20.9 ℃,年降水量為1 955 mm,年均相對濕度為80.80%,年均蒸發(fā)量為1 115 mm,4月到9月為雨季,11月至翌年1月為旱季,干濕季明顯。鼎湖山自然植被類型多樣,最典型的是已有400 a保護歷史的南亞熱帶季風常綠闊葉林,另外還包括針闊混交林、常綠針葉林、河岸林、少量成片竹林和常綠灌叢等類型[11]。

同樂大山位于廣東省云浮市郁南縣東北部,地理坐標為22°57′48″～23°09′45″ N,111°37′10″～111°43′12″ E,總面積為7 453 hm2,區(qū)內(nèi)最高海拔為814 m,屬丘陵低山區(qū)。同樂大山屬南亞熱帶季風氣候區(qū),季風較明顯,氣候溫和,雨量充沛;年均氣溫為21.4 ℃,年均降水量為1 433 mm,年均相對濕度高達 87.00%,區(qū)內(nèi)植物類型豐富,以南亞熱帶常綠闊葉林為主,并有針闊混交林、常綠針葉林和常綠灌叢類型[12]。

1.2 研究方法

根據(jù)周放[13]的研究,灰眶雀鹛在鼎湖山的繁殖期為4—6月,筆者的研究時間為2016年3月1日至6月28日(共120 d)和2017年3月5日至6月25日(共113 d),連續(xù)調(diào)查2 a。采用系統(tǒng)搜尋對林下草本、藤本、灌木和低矮喬木等生境進行搜尋,同時通過親鳥銜巢材、攜食回巢及突然驚飛等相關(guān)行為確定鳥巢位置。發(fā)現(xiàn)鳥巢時,如不能通過巢內(nèi)雛鳥或鳥卵判定為何種鳥巢或為空巢時,在距巢0.5～1.2 m的低矮喬木或灌木上安放攝像機(Ecustomers BV01微型攝像機,最高分辨率為1 920×1 080),通過攝像機進行24 h跟蹤,此次研究共用攝像機15臺。另外,記錄所處的繁殖階段、筑巢林地、筑巢基質(zhì)和筑巢高度等相關(guān)信息,并用GPS定位。由于在鼎湖山灰眶雀鹛最大筑巢高度為1.46 m[13],廣西弄崗灰眶雀鹛筑巢高度也在2.0 m以下[14],所以,此次研究只記錄筑巢高度在2.5 m以下的鳥巢,偶爾有在高大喬木、樹洞、石縫和溪流邊等基質(zhì)發(fā)現(xiàn)的鳥巢不納入統(tǒng)計分析對象。

1.3 生態(tài)位維度劃分

根據(jù)林下鳥繁殖期筑巢利用的資源類型,將繁殖生態(tài)位分為筑巢林地、筑巢基質(zhì)和筑巢高度3個維度,每個生態(tài)維度有不同的資源譜(resource spectrum),記錄林下鳥類在每種資源中出現(xiàn)的次數(shù)。兩地生態(tài)環(huán)境及群落組成的差異導(dǎo)致資源等級數(shù)存在差異。兩地生態(tài)位參數(shù)組成情況如下:

(1)筑巢林地:在鼎湖山,筑巢林地常有常綠闊葉林、針闊混交林、常綠針葉林和其他林型(如河岸林和竹林等,在這些林型中發(fā)現(xiàn)的鳥巢少,全部歸并在一起);同樂大山只有常綠闊葉林、針闊混交林和常綠針葉林3個資源等級數(shù)。

(2)筑巢基質(zhì):在鼎湖山和同樂大山,林下鳥類筑巢基質(zhì)有地面、草本、灌木、低矮喬木和其他類型(主要是竹本和蕨類)等,共5個資源等級數(shù)。

(3)筑巢高度:兩地筑巢高度均分為0(地面筑巢鳥類)、>0～1.0、>1.0～2.0和>2.0 m共4個資源等級數(shù)。

1.4 數(shù)據(jù)處理

生態(tài)維度的利用頻次指鳥類在某種資源類型上的筑巢數(shù)量與在所有資源類型上的筑巢總數(shù)之比。在計算林下鳥繁殖生態(tài)位寬度和重疊指數(shù)時,為了排除偶然因素的影響,對于鳥巢個數(shù)只有1的鳥種,不計算其繁殖生態(tài)位寬度及與其他鳥種的生態(tài)位重疊值。白喉短翅鶇(Brachypteryxleucophris)、橙頭地鶇(Zootheracitrina)和畫眉(Garrulaxcanorus)均只記錄到1巢,不列為分析對象。采用以香農(nóng)-威納多樣性指數(shù)為基礎(chǔ)的生態(tài)位寬度指數(shù)公式計算鳥類在每個維度上的生態(tài)位寬度[15],公式如下:

(1)

式(1)中,Bi為第i個鳥種的生態(tài)位寬度;Nij為第i種鳥在j資源位筑巢的個數(shù);r為生態(tài)位資源等級數(shù),生態(tài)位寬度指數(shù)范圍為0～1,該指數(shù)越接近1表明生態(tài)位越寬,越接近0表明利用的資源等級數(shù)越少。生態(tài)位重疊值計算采用Schoener公式[16]:

(2)

式(2)中,Oik為2個鳥種的生態(tài)位重疊值,取值范圍為0～1,0表示不同物種對資源利用完全不重疊,1表示完全重疊,Pij和Pkj分別表示i和k鳥種利用j資源占利用總資源等級的比例。

2 結(jié)果與分析

2.1 鳥巢種類

于2016—2017年繁殖期,在鼎湖山和同樂大山自然保護區(qū)共發(fā)現(xiàn)林下繁殖鳥類11種,共計鳥巢98個,其中,鼎湖山記錄到7種68巢;同樂大山記錄到7種30巢;兩地鳥巢數(shù)最多的鳥種同為林下優(yōu)勢種灰眶雀鹛,分別記錄到56和16巢(表1),兩地優(yōu)勢種灰眶雀鹛平均巢密度分別為1.65和3.43巢·hm-2。

2.2 生態(tài)位寬度

在筑巢林地上鳥類的生態(tài)位平均寬度為0.49±0.06(n=10),其中,生態(tài)位寬度最大的鳥種是灰眶雀鹛,在鼎湖山和同樂大山它的生態(tài)位寬度值分別為0.66和0.71;在鼎湖山,生態(tài)位寬度最窄的鳥是

綠翅短腳鵯(Hypsipeesmcclellandii)和紅嘴相思鳥,其值均為0.46;在同樂大山,生態(tài)位寬度最窄的鳥是栗耳鳳鹛,它只在針闊混交林中筑巢。在兩個研究地,針闊混交林是灰眶雀鹛繁殖期筑巢使用頻率最大的林地,在鼎湖山達到66.07%,在同樂大山達68.75%;而常綠針葉林是灰眶雀鹛繁殖期筑巢使用頻次最低的林地,在鼎湖山和同樂大山分別為1.79%和6.25%(表2～3)。

表1廣東鼎湖山和同樂大山林下鳥類記錄的繁殖巢數(shù)

Table1ThenumberofnestsofunderstorybirdinDinghushanandTongledashan,Guangdong

鳥種名稱鳥種代碼繁殖巢數(shù)鼎湖山同樂大山 綠翅短腳鵯(Hypsipetes mcclellandii)HM3白喉短翅鶇(Brachypteryx leucophris)BL1 白尾藍地鴝(Cinclidium leucurum)CL2 橙頭地鶇(Zoothera citrina)ZC1 畫眉(Garrulax canorus)GC1 棕頸鉤嘴鹛(Pomatorhinus ruficollis)PR2 紅頭穗鹛(Stachyris ruficeps)SR23 紅嘴相思鳥(Leiothrix lutea)LL35 褐頂雀鹛(Alcippe brunnea)AB1 灰眶雀鹛(Alcippe morrisonia)AM5616 栗耳鳳鹛(Yuhina castaniceps)YC2

空白處表示無數(shù)據(jù)。

在筑巢基質(zhì)上鳥類的生態(tài)位平均寬度為0.36±0.08(n=10),其中,生態(tài)位寬度最大的鳥還是灰眶雀鹛,在鼎湖山和同樂大山其生態(tài)位寬度值分別為0.59和0.82,它喜歡在常綠灌木基質(zhì)筑巢;在鼎湖山,生態(tài)位寬度最窄的鳥是棕頸鉤嘴鹛(Pomatorhinusruficollis),它只利用地面筑巢;在同樂大山,生態(tài)位寬度最窄的鳥是白尾藍地鴝(Cinclidiumleucurum)和栗耳鳳鹛,兩者均只利用地面筑巢。紅嘴相思鳥喜歡在竹林和蕨類植物上筑巢,紅頭穗鹛喜歡在草本植物上筑巢,綠翅短腳鵯喜歡在低矮喬木上筑巢(表2～3)。

在筑巢高度上鳥類的生態(tài)位平均寬度為0.34±0.10(n=10),其中,生態(tài)位寬度最大的鳥仍然是灰眶雀鹛,在鼎湖山和同樂大山其生態(tài)位寬度值分別為0.67和0.62,它的筑巢高度多在1 m以下,其次是>1.0～2.0 m高度;綠翅短腳鵯多在1 m以上高度筑巢,棕頸鉤嘴鹛、白尾藍地鴝和栗耳鳳鹛在地面筑巢,在筑巢高度上,與灰眶雀鹛存在競爭的是紅頭穗鹛和紅嘴相思鳥(表2～3)。

表2鼎湖山林下鳥巢生態(tài)位寬度及利用頻次

Table2Thenichebreadthandpercentagesofnest-buildingutilizationfrequencyofunderstorybirdatDinghushan,Guangdong

鳥種 筑巢林地生態(tài)位寬度利用頻次/%常綠闊葉林針闊混交林 常綠針葉林 其他 綠翅短腳鵯0.4633.33(1)66.67(2)00 棕頸鉤嘴鹛0.5050.00(1)50.00(1)00 紅頭穗鹛0.5050.00(1)50.00(1)00 紅嘴相思鳥0.4633.33(1)66.67(2)00 灰眶雀鹛0.6621.43(12)66.07(37)1.79(1)10.72(6)鳥種 筑巢基質(zhì)生態(tài)位寬度利用頻次/% 地面巢草本灌木低矮喬木其他 綠翅短腳鵯0.3900 33.33(1)66.67(2)0 棕頸鉤嘴鹛0100.00(2)0000 紅頭穗鹛0.43050.00(1)0050.00(1) 紅嘴相思鳥0.3900033.33(1)66.67(2) 灰眶雀鹛0.5903.57(2)48.22(27)44.64(25)3.57(2) 鳥種 筑巢高度生態(tài)位寬度利用頻次/% 0 m>0～1.0 m>1.0～2.0 m>2.0 m 綠翅短腳鵯0.4600 66.67(2)33.33(1) 棕頸鉤嘴鹛0100.00(2)000 紅頭穗鹛00100.00(2)00 紅嘴相思鳥0.46033.33(1)66.67(2)0 灰眶雀鹛0.67051.79(29)39.29(22)8.92(5)

括號中數(shù)據(jù)為巢數(shù)量。

表3同樂大山林下鳥巢生態(tài)位寬度及利用頻次

Table3Thenichebreadthandpercentagesofnest-buildingutilizationfrequencyofunderstorybirdatTongledashan,Guangdong

鳥種 筑巢林地生態(tài)位寬度利用頻次/%常綠闊葉林針闊混交林常綠針葉林白尾藍地鴝0.6350.00(1)50.00(1)0 紅頭穗鹛0.5833.33(1)66.67(2)0 紅嘴相思鳥0.4620.00(1)80.00(4)0 灰眶雀鹛0.7125.00(4)68.75(11)6.25(1) 栗耳鳳鹛00100.00(2)0鳥種 筑巢基質(zhì)生態(tài)位寬度利用頻次/%地面巢草本灌木低矮喬木其他白尾藍地鴝0 100.00(2)0 0 0 0 紅頭穗鹛0.39066.67(2)0033.33(1) 紅嘴相思鳥0.590020.00(1)20.00(1)60.00(3) 灰眶雀鹛0.82012.50(2)37.50(6)25.00(4)25.00(4) 栗耳鳳鹛0100.00(2)0000 鳥種 筑巢高度 生態(tài)位寬度利用頻次/%0 m>0～1.0 m>1.0～2.0 m>2.0 m白尾藍地鴝0 100.00(2)0 0 0 紅頭穗鹛0.46066.67(2)33.33(1)0 紅嘴相思鳥0.69060.00(3)20.00(1)20.00(1) 灰眶雀鹛0.62056.25(9)37.50(6)6.25(1) 栗耳鳳鹛0100.00(2)000

括號中數(shù)據(jù)為巢數(shù)量。

2.3 生態(tài)位重疊

在筑巢林地上,鼎湖山林下5種鳥類相互間的生態(tài)位重疊指數(shù)平均值為0.85±0.01(n=10),生態(tài)位重疊最大的是綠翅短腳鵯與紅嘴相思鳥以及紅頭穗鹛與棕頸鉤嘴鹛，重疊較小的是灰眶雀鹛與紅頭穗鹛以及灰眶雀鹛與棕頸鉤嘴鹛;同樂大山林下5種鳥類種間生態(tài)位重疊指數(shù)平均值為0.76±0.02(n=10),生態(tài)位重疊最大的是紅頭穗鹛與灰眶雀鹛,最小的是白尾藍地鴝與栗耳鳳鹛(表4～5)。

表4廣東鼎湖山鳥類繁殖生態(tài)位重疊指數(shù)

Table4ThebreedingnicheoverlapindexofavianatDinghushan,Guangdong

生態(tài)維度鳥種HMPRSRLL 筑巢林地PR0.831.00SR0.831.001.00LL1.000.830.831.00 AM0.880.710.710.88 筑巢基質(zhì)PR01.00SR001.00LL0.3300.501.00 AM0.7700.070.37 筑巢高度PR01.00SR0.3301.00LL0.6600.331.00 AM0.4800.330.72

HM為綠翅短腳鵯,PR為棕頸鉤嘴鹛,SR為紅頭穗鹛,LL為紅嘴相思鳥,AM為灰眶雀鹛?？瞻滋幈硎緹o數(shù)據(jù)。

表5廣東同樂大山鳥類繁殖生態(tài)位重疊指數(shù)

Table5ThebreedingnicheoverlapindexofavianatTongledashan,Guangdong

生態(tài)維度鳥種CLSRLLAM 筑巢林地SR0.831.00LL0.700.871.00AM0.750.910.891.00 YC0.500.670.800.69 筑巢基質(zhì)SR01.00LL00.331.00AM00.370.651.00 YC1.00000 筑巢高度SR01.00LL00.801.00AM00.890.821.00 YC1.00000

CL為白尾藍地鴝,SR為紅頭穗鹛,LL為紅嘴相思鳥,AM為灰眶雀鹛,YC為栗耳鳳鹛?？瞻滋幈硎緹o數(shù)據(jù)。

在筑巢基質(zhì)上,鼎湖山林下5種鳥類相互間的生態(tài)位重疊指數(shù)平均值為0.20±0.08(n=10),生態(tài)位重疊最大的是灰眶雀鹛與綠翅短腳鵯,而棕頸鉤嘴鹛與灰眶雀鹛、紅嘴相思鳥、紅頭穗鹛及綠翅短腳鵯不存在生態(tài)位重疊,紅頭穗鹛與綠翅短腳鵯亦不存在生態(tài)位重疊;同樂大山林下5種鳥類種間生態(tài)位重疊指數(shù)平均值為0.23±0.12(n=10),生態(tài)位重疊最大的是白尾藍地鴝和栗耳鳳鹛,兩者均在地面筑巢,白尾藍地鴝分別與紅頭穗鹛、紅嘴相思鳥、灰眶雀鹛沒有重疊,栗耳鳳鹛分別與紅頭穗鹛、紅嘴相思鳥、灰眶雀鹛也沒有重疊(表4～5)。

在筑巢高度上,鼎湖山林下5種鳥類相互間的生態(tài)位重疊指數(shù)平均值為0.26±0.09(n=10),生態(tài)位重疊最大的是灰眶雀鹛與紅嘴相思鳥,棕頸鉤嘴鹛分別與灰眶雀鹛、紅嘴相思鳥、紅頭穗鹛和綠翅短腳鵯不存在生態(tài)位重疊;同樂大山林下5種鳥類種間生態(tài)位重疊指數(shù)平均值為0.35±0.20(n=10),生態(tài)位重疊最大的是白尾藍地鴝和栗耳鳳鹛,白尾藍地鴝分別與紅頭穗鹛、紅嘴相思鳥、灰眶雀鹛沒有重疊,栗耳鳳鹛分別與紅頭穗鹛、紅嘴相思鳥、灰眶雀鹛也沒有重疊(表4～5)。

3 討論

為了避免競爭,同域分布的共存物種需要在生態(tài)維度上分離[17]。然而,是在所有生態(tài)位上分離,還是在某些生態(tài)位上分離,需要更多研究[18]。在筆者所研究的7種鳥類中,灰眶雀鹛、紅頭穗鹛、栗耳鳳鹛、紅嘴相思鳥和棕頸鉤嘴鹛5種鳥是混種群的常見種,在一起覓食[9],并且均以昆蟲為主要食物[10]361-481,它們間的生態(tài)位關(guān)系很值得研究。通過對廣東鼎湖山和同樂大山兩地林下鳥類的研究發(fā)現(xiàn),雖然它們在筑巢林地上的生態(tài)位重疊程度高,但幾種鳥在筑巢基質(zhì)和筑巢高度兩個維度上的生態(tài)位重疊較低。從鳥類的筑巢基質(zhì)上看,灰眶雀鹛分別與棕頸鉤嘴鹛和白尾藍地鴝的生態(tài)位完全沒有重疊,灰眶雀鹛利用常綠灌木,紅頭穗鹛利用草本植物,紅嘴相思鳥利用竹林,而棕頸鉤嘴鹛和栗耳鳳鹛利用地面。從鳥類的筑巢高度上看,灰眶雀鹛多利用2.0 m以下高度,紅頭穗鹛對1 m以下高度的利用頻次最高,棕頸鉤嘴鹛和栗耳鳳鹛在地面筑巢,它們與灰眶雀鹛在筑巢高度生態(tài)位上重疊很小。蔣德夢等[14]在廣西的研究發(fā)現(xiàn),灰眶雀鹛筑巢在大葉樸樹(Celtiskoraiersis)上,巢高平均為95 cm,鳥常常用草或者滕將巢固定在樹上。生態(tài)位重疊指數(shù)反映了不同物種對資源利用的相似程度,也在一定程度上反映了它們之間潛在的競爭程度[5]?；旆N群核心種灰眶雀鹛與其他鳥種間的筑巢林地、筑巢基質(zhì)和筑巢高度等繁殖生態(tài)位重疊程度小,這反映了從表面上看這類混種群的幾個種均以昆蟲為食且多在林下活動,但事實上其繁殖生態(tài)位的種間競爭并不強。這就不難理解在以灰眶雀鹛為核心種的混種群中,灰眶雀鹛可以與棕頸鉤嘴鹛、紅頭穗鹛等鳥類共存。

至于生態(tài)位寬度,無論是在鼎湖山還是在同樂大山,在7種鳥類中,灰眶雀鹛的筑巢林地和筑巢基質(zhì)生態(tài)位寬度最大(表2～3)。在鼎湖山灰眶雀鹛的筑巢高度生態(tài)位寬度也最大,在同樂大山灰眶雀鹛的筑巢高度生態(tài)位寬度僅小于紅嘴相思鳥。這說明作為混種群中的核心種,灰眶雀鹛在筑巢林地、筑巢基質(zhì)和筑巢高度上要求不嚴。生態(tài)位寬度代表著物種對資源利用的多樣化程度,一定程度上也反映該物種的適應(yīng)能力[4-5],從筑巢林地、筑巢基質(zhì)和筑巢高度上看,灰眶雀鹛的繁殖適應(yīng)能力是很強的。

對海南尖峰嶺熱帶森林鳥類混種群生態(tài)位的研究發(fā)現(xiàn),鳥類還可以通過組成混種群來擴展生態(tài)位,即與不混群的同種鳥相比,混種群中的鳥覓食生態(tài)位可以向水平生態(tài)位和垂直生態(tài)位上擴展[9]。筆者研究結(jié)果還表明灰眶雀鹛的繁殖生態(tài)位較寬,它與混種群中其他物種的繁殖生態(tài)位重疊小。綜合這些研究結(jié)果,認為華南森林林下鳥類混種群物種間可以通過生態(tài)位分化來避免競爭,從而更大地提高覓食效率,發(fā)揮混種群的優(yōu)勢,以此共存[9]。

致謝: 感謝廣東鼎湖山國家級自然保護區(qū)和廣東同樂大山省級自然保護區(qū)對于該項研究的大力支持和協(xié)助,尤其感謝鼎湖山樹木園范宗驥、程德洪、張德昌等幾位老師在野外工作中的幫助。感謝廣東省生物資源應(yīng)用研究所張強、趙巖巖等同志在野外工作中給予的幫助,感謝廣東省生物資源應(yīng)用研究所Daniel R. Gustafsson 博士幫助修改英文摘要!