肖繁榮， 汪繼超， 史海濤

(熱帶島嶼生態(tài)學(xué)教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，海南師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，?？?71158)

體型(即個(gè)體大小)是動(dòng)物重要的形態(tài)特征，它對(duì)動(dòng)物的生境利用、能量需求和生活史有著重要的影響(Cohenetal.，1993；Principe，2008)。動(dòng)物體型與生境的關(guān)系在生態(tài)學(xué)和進(jìn)化生物學(xué)領(lǐng)域備受關(guān)注(Linzmeier & Ribeiro-Costa，2011)。在諸多脊椎動(dòng)物類群中，體型與家域正相關(guān)(Tershy，1992；Pyron，1999；Perry & Garland，2002)。鱷類中的大體型物種通常棲息在缺少水草的開闊生境，而小體型物種生活在熱帶森林的小溪流中(Farlow & Pianka，2002)；占據(jù)開闊地面生境的蜥蜴物種體型較大，而占據(jù)巖石生境的物種體型較小，樹叢物種的體型則介于兩者之間(Collaretal.，2011)。

龜鱉類占據(jù)海洋、島嶼以及大陸的陸地和淡水等多樣化生境，且體型變異大，從背甲長為10 cm的斑點(diǎn)陸龜Homopussignata到背甲長達(dá)200 cm的棱皮龜Dermochelyscoriacea(Ernst & Lovich，2009)。這種體型差異主要受捕食壓力(Arnold，1979)、種間競爭壓力(Vermeij，1994)、遷徙選擇(Luschietal.，1998)、食物資源(Headetal.，2009)、生境的物理?xiàng)l件(Bondi & Marks，2013)和氣候條件(龜鱉類貝格曼規(guī)律；Angielczyketal.，2015)等生態(tài)因素的影響。因此，龜鱉類體型與生境存在一定的相關(guān)性。

Jaffe等(2011)研究龜鱉類體型與生境之間的關(guān)系發(fā)現(xiàn)，從海洋到島嶼性陸地，再到大陸性陸地和淡水生境，龜鱉類體型有逐漸變小的趨勢。然而，大陸的陸地生態(tài)系統(tǒng)和淡水生態(tài)系統(tǒng)比單一的海洋或島嶼生境更復(fù)雜，如陸地生態(tài)系統(tǒng)包含高原、平原和荒漠等生境，淡水生態(tài)系統(tǒng)包含不同面積和水流速度的江河、湖泊、池塘以及山間溪流等生境。由于Jaffe等(2011)的研究主要是闡述島嶼性陸龜巨型化的原因，未對(duì)大陸陸地生態(tài)系統(tǒng)和淡水生態(tài)系統(tǒng)進(jìn)行詳細(xì)劃分，因此尚不清楚這2種生態(tài)系統(tǒng)的不同生境中龜鱉類體型是否存在差異。該研究涉及226種，僅占龜鱉目Tesudines總物種數(shù)(335種；van Dijketal.，2014)的67.5%，沒有涵蓋所有龜鱉類物種。本文通過收集331種龜鱉類的形態(tài)數(shù)據(jù)和生境信息，將生境分為海洋、淡水、島嶼性陸地和大陸性陸地4種類型，并將淡水生境分為5種亞類型，大陸性陸地生境分為3種亞類型，從而比較不同生境類型或亞類型之間龜鱉類體型的差異，以揭示龜鱉類體型與生境之間的關(guān)系，為龜鱉類的保護(hù)提供科學(xué)依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 數(shù)據(jù)收集

本文使用龜鱉類形態(tài)指標(biāo)中最常用、最穩(wěn)定和最容易獲得的指標(biāo)——背甲長表示龜鱉類體型。參考《世界龜鱉志》(Ernst & Barbour，1989；Boninetal.，2006)和《中國動(dòng)物志 爬行綱》(張孟聞等，1998)等資料，獲取每一個(gè)物種的最大背甲長。由于許多龜鱉類的體型存在兩性異形現(xiàn)象(Berry & Shine，1980；Stephens & Wiens，2009)，根據(jù)Jaffe等(2011)和Angielczyk等(2015)的方法，本文收集文獻(xiàn)中該物種最大的背甲長作為其體型指標(biāo)。共收集了331種龜鱉類的體型數(shù)據(jù)，包括了龜鱉目98.8%的物種。

1.2 生境分類

龜鱉類研究中常見的生境分類方法主要有5種：1)陸生和水生生境2種類型(Claudeetal.，2003，2004)；2)陸生、水生和半水生生境3種類型(Bensonetal.，2011)；3)陸生、水生、底棲和海洋生境4種類型(Munteanu，2014)；4)海洋、島嶼、淡水和大陸性陸生生境4種類型(Jaffeetal.，2011；Angielczyketal.，2015)；5)所有水域、大流水水域、小靜水水域、完全陸生、陸生時(shí)常下水、陸生偶爾下水6種生境類型(Joyce & Gauthier，2004)。本研究結(jié)合上述分類方法，根據(jù)龜鱉類生境特征對(duì)其生境進(jìn)行分類。參照J(rèn)affe等(2011)和Angielczyk等(2015)的方法將龜鱉類生境分為淡水、海洋、島嶼性陸地和大陸性陸地4種類型。在Joyce和Gauthier(2004)的基礎(chǔ)上，根據(jù)水域面積和水流速度將淡水生境分為大流水、大靜水、小流水、小靜水和所有水域5種亞類型。根據(jù)地形地勢和干旱程度將大陸性陸地劃分為平地、高地和荒漠3種亞類型。根據(jù)每一個(gè)物種的生境偏好，將其劃分到上述4種類型或8種亞類型中(表1)。

表1 淡水和大陸性陸地的生境分類Table 1 Habitat categories of freshwater and mainland

1.3 數(shù)據(jù)分析

數(shù)據(jù)的統(tǒng)計(jì)分析和作圖分別使用SPSS 19.0和SigmaPlot 12.5完成。統(tǒng)計(jì)分析前對(duì)數(shù)據(jù)作對(duì)數(shù)轉(zhuǎn)換，轉(zhuǎn)換后的數(shù)據(jù)用于后續(xù)的統(tǒng)計(jì)檢驗(yàn)。采用Kolmogorov-Smirnov檢驗(yàn)分析所有龜鱉類以及淡水龜鱉和大陸性陸龜?shù)捏w型是否符合正態(tài)分布，并作頻數(shù)分布直方圖。為消除系統(tǒng)發(fā)生對(duì)生境的影響，使用以生境類型或亞類型為固定變量，科、屬(龜鱉類共14科94屬；van Dijketal.，2014)為隨機(jī)變量的廣義線性混合模型(generalized linear mixed model，GLMM)分析龜鱉類體型在不同生境中是否存在差異，并用Bonferroni法進(jìn)行多重比較。原始數(shù)據(jù)以平均值±標(biāo)準(zhǔn)差(Mean±SD)表示，P<0.05即認(rèn)為差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。

2 結(jié)果

所有龜鱉類體型的Kolmogorov-Smirnov檢驗(yàn)和直方圖表明其分布不符合正態(tài)分布(n=331，Z=1.953，P=0.001；圖1)，其中，海龜(n=7，Z=0.693，P=0.723)和島嶼性陸龜(n=21，Z=0.740，P=0.645)的體型符合正態(tài)分布。GLMM分析結(jié)果顯示，消除系統(tǒng)發(fā)生的影響后，不同生境類型之間的龜鱉類體型間的差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(F=21.675，P<0.000 1；圖2)，其中，海龜體型最大(134.86 cm±70.14 cm)，顯著大于島嶼性陸龜(80.05 cm±37.11 cm；t=4.210，P<0.000 1)，島嶼性陸龜體型顯著大于淡水龜鱉(32.60 cm±20.57 cm；t=3.633，P=0.001)和大陸性陸龜(27.08 cm±15.77 cm；t=5.574，P<0.000 1)，但淡水龜鱉和大陸性陸龜?shù)牟町悷o統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(t=1.743，P=0.082)。

圖1 龜鱉類體型分布Fig. 1 Distribution of body size of turtles

圖2 不同生境類型中龜鱉類體型的差異Fig. 2 Differences of body size among habitat types for turtles

淡水龜鱉的體型符合正態(tài)分布(n=247，Z=1.342，P=0.055；圖3)。GLMM結(jié)果顯示，淡水龜鱉體型在5種生境亞類型之間的差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(F=12.133，P<0.000 1；圖4)，其中，大靜水水域的體型(50.30 cm±27.03 cm)顯著大于小靜水(23.78 cm±7.47 cm；t=6.101，P<0.000 1)和小流水水域(23.79 cm±10.57 cm；t=5.776，P<0.000 1)，大流水水域的體型(39.86 cm±20.34 cm)顯著大于小靜水水域(t=2.943，P=0.025)和小流水水域(t=3.541，P=0.004)，而大靜水與大流水水域(t=2.001，P=0.233)、小靜水與小流水水域(t=1.172，P=0.485)之間的差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(圖4)。這表明水域面積大的體型大，面積小的體型小，而靜水、流水對(duì)體型無影響。廣布所有淡水水域的龜鱉體型(41.50 cm±32.65 cm)比大靜水(t=-1.837，P=0.269)和大流水水域(t=-0.486，P=0.627)的小，而比小靜水(t=1.631，P=0.312)和小流水水域(t=2.288，P=0.138)的大，趨于中間類型，但差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(圖4)。

大陸性陸龜?shù)捏w型符合正態(tài)分布(n=56，Z=0.700，P=0.712)。大陸性陸龜?shù)捏w型從高地(24.86 cm±10.09 cm)到平地(26.15 cm±20.12 cm)再到荒漠(39.11 cm±19.43 cm)生境有逐漸變大的趨勢，但差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(F=0.238，P=0.789)。

3 討論

本研究表明，海龜體型最大，島嶼性陸龜次之，淡水龜和大陸性陸龜體型最小。這與Jaffe等(2011)的研究結(jié)論一致。海龜比其他龜鱉類體型大，主要有4個(gè)原因：1)食物鏈隨著海洋初級(jí)生產(chǎn)者的數(shù)量和營養(yǎng)質(zhì)量增加而變長，從而導(dǎo)致高營養(yǎng)級(jí)的動(dòng)物進(jìn)化出較大的體型(Bambach，1993；Heimetal.，2015)。2)海龜較大的體型有利于降低被大型捕食者捕食的風(fēng)險(xiǎn)。晚中生代，海洋中有大量大型滄龍類和上龍類捕食者，在這種捕食壓力下，進(jìn)化出了最大體型的海龜物種(Bernardetal.，2010；Motani，2010)。到新生代，較小的鯊魚和齒鯨類成為海龜?shù)闹饕妒痴撸｝旙w型有所減小(Lutz & Musick，1997)。然而，由于現(xiàn)存海洋捕食者均比其陸地的同類物種大，現(xiàn)存海龜依然維持較大的體型(Jaffeetal.，2011)。3)較大的體型有利于海龜季節(jié)性的長距離遷徙，如綠海龜Cheloniamydas能從大西洋的阿森松島遷徙2 300 km到達(dá)巴西海岸(Luschietal.，1998)。4)海龜分布區(qū)域廣，從赤道到南部或北部均有分布，不同區(qū)域之間的海水溫差較大，較大的體型能降低表面積與體積比以減少熱量散失，從而使海龜適應(yīng)低溫區(qū)域的生境(Mrosovsky，1980)。

圖3 淡水龜鱉類體型分布Fig. 3 Distribution of body size of freshwater turtles

圖4 不同生境亞類型中淡水龜鱉類體型的差異Fig. 4 Differences of body size among habitat subtypes for freshwater turtles

島嶼性陸龜?shù)捏w型顯著大于大陸性陸龜，這與Lomolino(2005)和Jaffe等(2011)研究一致。島嶼效應(yīng)理論認(rèn)為，受島嶼捕食壓力、種間競爭壓力、食物資源和遷移選擇等因素的影響，島嶼動(dòng)物常向巨型化或侏儒化方向進(jìn)化(van Valen，1973；Lomolino，1985)。島嶼效應(yīng)已在兩棲爬行類、鳥類和哺乳類上得到驗(yàn)證(Lomolino，2005；Lietal.，2011)。島嶼上天敵數(shù)量少，種內(nèi)競爭是其主要的選擇壓力，大體型在種內(nèi)競爭占優(yōu)勢，從而導(dǎo)致島嶼物種朝巨型化方向進(jìn)化(Palkovacs，2003)。島嶼性陸龜巨型化還是一種加強(qiáng)擴(kuò)散能力的預(yù)適應(yīng)，有利于祖先種群在島嶼上的早期定殖，從而促進(jìn)巨型化特征穩(wěn)定地遺傳到后代個(gè)體中(Pritchard，1996)。同時(shí)，缺乏食草動(dòng)物的島嶼環(huán)境也是導(dǎo)致島嶼性陸龜巨型化的重要因素，因?yàn)閸u嶼性陸龜為草食性動(dòng)物，缺乏食性相同的競爭者(Arnold，1979)。此外，巨型化島嶼性陸龜?shù)慕衬芰^強(qiáng)，干旱時(shí)期有利于它們在取食場和水源地之間進(jìn)行長距離的遷移(Arnold，1979；Lomolino，2005)。

大陸性陸龜與淡水龜鱉的體型之間的差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，這可能是水陸環(huán)境的差異對(duì)體型影響較小，而對(duì)身體形狀(背甲高與背甲寬的比值)影響較大的緣故，研究表明陸生龜類的背甲高拱，而水生的背甲比較扁平，呈流線型(Romer，1967；Bonnetetal.，2010；Bensonetal.，2011)。淡水龜鱉和大陸性陸龜占據(jù)從干旱荒漠到溫帶森林的多種水域和陸地生境，這些復(fù)雜生境中多種生態(tài)因子的綜合作用也可能導(dǎo)致它們體型相似(Jaffeetal.，2011)。但大陸性陸龜或淡水龜鱉的多樣化生境與較寬的體型之間可能存在一定關(guān)聯(lián)。本研究發(fā)現(xiàn)大陸性陸龜?shù)捏w型從高地到平地再到荒漠生境有逐漸變大的趨勢。合理的解釋是生活在地勢陡峭巖石生境(高地)的物種需要攀爬，較小的體型有利于其靈活運(yùn)動(dòng)，也有利于其尋找諸如石縫這樣狹小的隱蔽場所，如平頂閉殼龜Cuoramouhotii和扁平陸龜Malacochersustornieri，而在開闊平地的陸龜則無此需求，因此體型較大(Ireland & Gans，1972；Collaretal.，2011；Xiaoetal.，2017)?；哪持械年扆旙w型比其他2種生境的大，這可能與島嶼性陸龜一樣，較大的體型有利于它們在干旱的環(huán)境中長距離遷移尋找食物和水源(Arnold，1979；Lomolino，2005)。但這種逐漸變大的趨勢并不顯著，可能是由于不同生境中的一些陸龜具有相同的生活習(xí)性，從而具有相似體型。如棲息于海岸線附近(平地)的納米比亞珍龜Homopussolus和山區(qū)的扁平陸龜為適應(yīng)穴居生活，體型均較小(Malonza，2003；Boninetal.，2006)。

進(jìn)一步比較淡水龜鱉在5種不同生境亞類型中的體型，發(fā)現(xiàn)淡水龜鱉體型與水域面積相關(guān)，水域面積大的體型大，面積小的體型小，而體型與水域是靜水或流水無關(guān)。面積大的水域能承載大體型的龜鱉，并能為其提供豐富的食物資源。如黃斑巨鱉Rafetusswinhoei和黿Pelochelyscantorii棲息在面積較大的湖泊和江河中(張孟聞等，1998)，其體型顯著比其他淡水龜鱉大。但分布在山間溪流、池塘等小水域的龜鱉，由于受水流量和水中食物資源的限制，生長緩慢，體型偏小。Bondi和Marks(2013)研究石斑水龜Actinemysmarmorata不同種群的體型也發(fā)現(xiàn)相似的規(guī)律，棲息在水流量和面積較大水域的個(gè)體比在水流量和面積較小水域的個(gè)體大。此外，與海洋環(huán)境類似，淡水脊椎動(dòng)物與捕食者的體型是協(xié)同進(jìn)化的關(guān)系，為防止被捕食，淡水脊椎動(dòng)物進(jìn)化出較大的體型(Perssonetal.，1996；Gaetaetal.，2018)。因此，淡水龜鱉類在面積大的水域體型較大可能與該水域現(xiàn)存或歷史上存在大型捕食者有關(guān)。相對(duì)而言，小水域的淡水龜鱉類個(gè)體小，一方面由于其捕食者體型小，另一方面則是因?yàn)樾€(gè)體的淡水龜鱉類靈活度高，掉頭轉(zhuǎn)身的速度快，從而能有效地逃避捕食者(Fish & Nicastro，2003；Riveraetal.，2006)。已有研究表明，流水水域的優(yōu)雅偽龜Pseudemysconcinna種群比靜水水域的種群更呈流線型(Rivera，2008)。因此，靜水或流水可能只作用在淡水龜鱉的身體形狀上，而對(duì)其體型無影響，從而導(dǎo)致同一大小水域中流水與靜水生境的龜鱉體型無顯著差異。廣布所有水域的龜鱉體型趨于中間型，這是為兼顧適應(yīng)不同特征的淡水生境，對(duì)這些生境的利用存在權(quán)衡的結(jié)果。

本研究首次發(fā)現(xiàn)淡水龜鱉類的體型與水域面積有關(guān)，水域面積越大，其體型越大。這對(duì)珍稀大型淡水龜鱉類的保護(hù)具有重要的實(shí)踐指導(dǎo)意義。如，黃斑巨鱉歷史上曾經(jīng)分布于我國黃河、長江、太湖和錢塘江等流域，但人類活動(dòng)導(dǎo)致動(dòng)物的棲息地喪失和破碎化，使得這些大型江河或湖泊被隔離，水域面積縮小，而該物種又不能在短時(shí)間內(nèi)進(jìn)化出較小體型以適應(yīng)破碎的小水域，加之其他因素導(dǎo)致這些流域的野生個(gè)體滅絕?，F(xiàn)存于我國境內(nèi)紅河流域的黃斑巨鱉，近年來由于干流梯級(jí)水電開發(fā)密度急劇下降，野生種群瀕臨滅絕(王劍，史海濤，2011)。本研究表明龜鱉類根據(jù)其體型適應(yīng)特定的生境，大體型的淡水龜鱉占據(jù)大的水域，當(dāng)其所依賴的大型水域遭到破壞，其生存將會(huì)受到影響，這是黃斑巨鱉等大型淡水龜鱉類瀕臨滅絕的重要原因之一。因此，要保護(hù)這些大型珍稀龜鱉類就要保護(hù)其所依賴的淡水生態(tài)系統(tǒng)的完整性。

致謝：墨西哥國立自治大學(xué)(Universidad Nacional Autónoma de México)的Taggert Butterfield博士研究生對(duì)英文摘要的修改，謹(jǐn)致誠摯謝意。