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      強閃光抑制棉花葉片光系統(tǒng)II活性和熱耗散

      2019-05-09 01:56:00吳含玉張亞黎姜闖道張旺鋒
      作物學報 2019年5期
      關鍵詞:光化學失活閃光

      吳含玉 肖 飛 張亞黎 姜闖道 張旺鋒,*

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      強閃光抑制棉花葉片光系統(tǒng)II活性和熱耗散

      吳含玉1,3肖 飛1張亞黎2姜闖道3,*張旺鋒2,*

      1石河子大學生命科學學院, 新疆石河子 832003;2石河子大學農(nóng)學院 / 新疆生產(chǎn)建設兵團綠洲生態(tài)農(nóng)業(yè)重點實驗室, 新疆石河子 832003;3中國科學院植物研究所/ 北方資源植物重點實驗室, 北京 100093

      除持續(xù)強光導致光合作用效率降低外, 強閃光也能夠影響光合功能, 但規(guī)律和機制尚不清楚。為研究強閃光對喜光植物棉花葉片光合功能的影響, 選用陸地棉(L.)品種新陸早45號為材料, 于強閃光處理(20,000 μmol m–2s–1, 300 ms, 間隔10 s, 處理時間持續(xù)30 min)前后分別測定葉綠素熒光、P700和氣體交換。結果表明, 強閃光處理后不僅有活性的PSI (光系統(tǒng)I)反應中心含量下降, 同時PSII (光系統(tǒng)II)電子傳遞活性也受到限制。與對照相比, 強閃光處理后PSI的ND(PSI供體側(cè)限制引起的非光化學量子產(chǎn)量)下降,NA(PSI受體側(cè)限制引起的非光化學量子產(chǎn)量)增加, 暗示強閃光能夠抑制PSI受體側(cè)電子傳遞活性。強閃光處理不僅使PSII的實際量子產(chǎn)量明顯下降, 而且非光化學猝滅和NPQ(PSII調(diào)節(jié)性能量耗散的量子產(chǎn)量)也降低; 但是,NO(PSII非調(diào)節(jié)性能量耗散的量子產(chǎn)量)明顯增加, 表明強閃光導致熱耗散降低和PSII失活。此外, 強閃光處理后光合速率和氣孔導度均降低, 但細胞間隙CO2濃度增加, 證明強閃光處理后同化能力的降低不是氣孔限制導致的。因此, 本研究認為強閃光處理不僅抑制PSI活性, 而且導致PSII失活和可調(diào)節(jié)性熱耗散下降; 光合電子傳遞活性的下降可能是強閃光下光合速率降低的重要原因。

      棉花; 強閃光; 光抑制; 光合作用; 電子傳遞

      光是植物光合作用的能量來源, 較高的光合速率是作物加快生長、提高生物量和產(chǎn)量的基礎。但是, 光照強度超過植物光合作用所能利用的范圍時會導致光合效率下降, 即產(chǎn)生光抑制[1]。這時PSII的電子傳遞活性降低幅度遠大于PSI[2], 因此強光下PSII容易發(fā)生光抑制, 而PSI光抑制較少[3]。一方面, PSII的光損傷可能與放氧復合體猛簇的破壞有關; 另一方面, 強光下活性氧(ROS)也會通過抑制PSII反應中心的修復進而導致PSII失活[4-5]。

      在高等植物中PSII對強光等逆境環(huán)境更敏感, 但也有研究認為PSI有時會取代PSII成為主要的光抑制位點[6-10]。冷敏感植物黃瓜、甜椒等葉片在低溫脅迫條件下PSI優(yōu)先發(fā)生光抑制, 而PSII的光抑制程度則很輕[6,11-12]。這些實驗是在弱光和低溫交互作用下開展的, 所以PSI的光抑制也是發(fā)生在弱光下, 而非強光傷害。近期研究表明, 使用強閃光處理向日葵葉片很容易誘導PSI失活, 其中PSI以O2依賴的方式受到傷害, 而對PSII影響很小[13]。也有研究認為一系列閃光處理時PSI和PSII光化學活性均降低, 只是對PSII活性的影響相對較小[14]。很顯然, 強閃光能夠傷害PSI, 但是否以及多大程度上傷害PSII還存在爭議。

      前人對穩(wěn)態(tài)強光以及光斑條件下光合作用的光抑制研究較多, 很多結論也是在此基礎上得出的。田間條件下由于風的作用作物葉片經(jīng)常發(fā)生高頻擺動, 導致作物葉片經(jīng)常遭受強閃光環(huán)境。葉片高頻擺動導致的強閃光是葉片同一位置反復遭受強光, 而光斑是隨著陽光入射角的變化而移動的光點, 它的位置更可能發(fā)生在同一葉片的不同部位。因此, 強閃光這種光環(huán)境既不同于穩(wěn)態(tài)強光, 也不同于光斑。PSII具有相對完善的光破壞防御機制, 尤其是非光化學猝滅中的高能態(tài)猝滅組分可以迅速啟動, 從而有效保護PSII免遭強光傷害??墒? 高頻強閃光下, 如果PSI受到嚴重傷害, 會導致光合電子傳遞受阻及跨類囊體膜pH梯度下降, 進而限制非光化學猝滅以至傷害PSII。本研究的目的是解釋強閃光傷害PSI的同時是否也會傷害PSII, 其機制是什么。

      棉花起源于熱帶, 喜溫好光, 是全球最重要的經(jīng)濟作物之一。目前新疆是我國最重要的棉花生產(chǎn)基地。新疆不僅光照強度高, 而且多風。田間棉花葉片往往由于高頻擺動而暴露在強閃光條件下。因此, 本研究以棉花為材料探討強閃光(20,000 μmol m–2s–1, 300 ms, 間隔10 s)對棉花葉片光合速率以及PSI和PSII活性的影響, 從而探討棉花光合作用規(guī)律, 為棉花生產(chǎn)提供理論和技術支持。

      1 材料與方法

      1.1 試驗材料

      選用新疆棉花主栽品種新陸早45號。于2016年4月, 取飽滿種子播于25 cm × 20 cm的花盆中, 培養(yǎng)基質(zhì)為蛭石、珍珠巖、優(yōu)良土壤, 三者按1∶1∶1混合。將花盆置室外, 待棉花出苗后每盆留一株, 常規(guī)水肥供應, 并注意適時防蟲除草, 確保棉株生長良好、株高均勻一致。

      1.2 試驗設計

      待棉花進入開花結鈴期, 挑選長勢一致的健康棉株9盆, 采用Sejima等[13]的方法, 在人工氣候室以黑暗中(不存在光化光(AL)的狀態(tài)下)連續(xù)間隔10 s的短飽和閃光(20,000 μmol m–2s–1, 時間300 ms)照射30 min, 對棉花進行處理(用Inactivited表示), 對照(CK)不做任何處理。

      1.3 氣體交換光響應曲線測定

      用Li-6400便攜式光合儀(Li-Cor公司, 美國)測定棉花主莖倒四功能葉的凈光合速率(n)、氣孔導度(s)、胞間CO2濃度(i)。光照強度依次為2000、1600、1200、800、500、300、200、100、80、50、20、0 μmol m–2s–1。二氧化碳濃度控制在400 μmol mol–1, 由儀器CO2注入系統(tǒng)提供, 葉溫控制在25℃。

      1.4 葉綠素熒光猝滅動力學和P700測定

      選取棉花主莖倒四功能葉, 采用Dual PAM-100熒光儀(Walz, Germany)同步測定PSII和PSI。參考Suzuki等[15]方法并略有改動, 測定前將棉花進行充足的暗適應(1 h), 測定中避免其他光源的干擾, 首先打開測量光測定最小熒光產(chǎn)量(o), 然后施加飽和脈沖光得到最大熒光產(chǎn)量(m)和最大P700信號(m), 隨后打開光化光(Al), 強度為1030 μmol photons m–2s–1, 待熒光信號穩(wěn)定后(4~5 min), 打開飽和脈沖光(SP), 強度為20,000 μmol photons m–2s–1, 時間為300 ms, 測定任意時間的實際熒光產(chǎn)量(s), 過30 s關掉作用光(AL), 測定光適應狀態(tài)下的最大熒光產(chǎn)量(m′)和光下最大P700信號(m′)。

      按Dual-PAM-100使用說明并參考Kramer等[16]文獻, 分析PSII和PSI量子產(chǎn)量, 相關參數(shù)包括PSII實際光化學效率(PSII)[17]、PSII非調(diào)節(jié)性能量耗散的量子產(chǎn)量(NO)、PSII調(diào)節(jié)性能量耗散的量子產(chǎn)量(NPQ)[16]、PSI受體側(cè)限制引起的非光化學量子產(chǎn)量(NA)、PSI供體側(cè)限制引起的非光化學量子產(chǎn)量(ND)、PSI光化學量子產(chǎn)量(PSI)等[5,18]。

      PSII= (m¢–s)/m¢

      NPQ=s/m¢?s/m,NO= 1?PSII?NPQ

      NA= (m–m¢)/m,ND= 1?P700red,PSI= 1?ND?NA。

      1.5 葉綠素熒光誘導曲線及P700光吸收的測定

      根據(jù)Schreiber等[19-20]用Dual-PAM-100 (Walz, Germany)進行快速葉綠素熒光和P700光吸收曲線的測定并計算各參數(shù)。

      v/m= (m–o)/m,J= (J–o)/(P–o),K= (K–o)/(J–o)

      2 結果與分析

      2.1 強閃光對PSI氧化還原和PSII快速誘導動力學曲線的影響

      在對照和強閃光處理中, P700起初是緩慢地上升, 在數(shù)十秒后達到峰值, 然后快速下降(圖1-A)。與CK相比, 在強閃光照射后P700的光吸收曲線峰值有明顯的下降。m是P700最大氧化狀態(tài), 可反映有活性PSI反應中心含量, 其下降能夠衡量PSI光抑制的程度。與CK相比, 強閃光后m下降了18.6% (圖1-B), 說明強閃光導致PSI失活。

      從圖2-A可看出, 強閃光后熒光誘導動力學曲線發(fā)生明顯改變, 其中O-J (從開始到虛線)熒光上升速率加快。根據(jù)該曲線可以計算有關PSII的功能參數(shù)。與CK相比, PSII的最大量子效率(v/m)降低的幅度很小, 僅下降3.3% (圖2-B)。與對照相比強閃光后J增加了58%, 而K增加了65% (圖2-C, D)。J和K的大幅提高表明強閃光使PSII電子傳遞活性下降。

      圖1 強閃光處理對棉花葉片P700氧化還原曲線(A)和P700最大氧化狀態(tài)(Pm)(B)的影響

      圖2 強閃光處理對棉花葉片PSII葉綠素快速誘導動力學曲線(A)、PSII的最大量子產(chǎn)量Fv/Fm (B)、VJ (C)和WK的影響

      2.2 強閃光對光下PSI氧化還原狀態(tài)和激發(fā)能分配的影響

      與CK相比, 強閃光處理后有更低的PSI, 且隨著光強的增加兩處理間PSI的差異略有減小。同時, 與對照相比, 強閃光處理后ND較低; 相反, 強閃光處理后較CK有較高的NA(圖3)。這些結果說明強閃光主要使PSI受體側(cè)受到傷害。

      2.3 強閃光對PSII光化學效率和激發(fā)能分配的影響

      PSII是PSII實際光化學效率。隨著光強的增加, 強閃光處理前后PSII都呈下降趨勢。與CK相比, 強閃光后PSII量子產(chǎn)量明顯較低, 不過隨著光強增加這種差異略有減小(圖4-A)。此外, 在強閃光處理前和處理后, NPQ隨光強增加都呈上升趨勢(圖4-B)。強閃光處理后, 盡管棉花NPQ也隨著光強的提高而增加, 但與CK相比明顯較低。進一步分析發(fā)現(xiàn),NPQ隨著光強增加呈上升趨勢, 強閃光處理導致該值明顯降低(圖4-C)。但是,NO在強閃光處理后較對照明顯增加(圖4-D)。這些結果說明強閃光造成PSII光抑制和可調(diào)節(jié)的熱耗散下降。

      圖3 強閃光處理對棉花葉片PSI氧化還原狀態(tài)的影響

      A: 光下PSI量子產(chǎn)量(PSI); B: 光下PSI被氧化的比例(ND), 是PSI由于供體側(cè)限制引起的PSI非光化學量子產(chǎn)量; C: 光下PSI未發(fā)生氧化的比例(NA), 是由于受體側(cè)限制引起的PSI非光化學量子產(chǎn)量。

      A: effective photochemical quantum yield of PSI (PSI); B: fraction of overall P700 that is oxidized in a given state (ND), i.e. the quantum yield of non-photochemical energy dissipation due to donor side limitation; C: fraction of overall P700 that cannot be oxidized in a given state due to reduced PSI electron acceptors (NA), i.e. the quantum yield of non-photochemical energy dissipation due to acceptor side limitation.

      2.4 強閃光對氣體交換的影響

      強閃光處理前后光合速率均隨著光強增加而逐漸上升; 與CK相比, 強閃光處理后光合速率較低(圖5-A)。從圖5-B可以看出, 隨光強增加, 強閃光處理前后氣孔導度均有所增加; 不過, 氣孔導度在強閃光處理后比處理前略低。同時, 本研究還觀察到胞間CO2濃度與光合速率和氣孔導度的變化趨勢相反。盡管隨光強增加, 強閃光處理前后i呈降低的趨勢, 但強閃光處理后i比處理前高(圖5-C)。這說明強閃光造成碳同化能力降低主要是葉肉限制, 而非氣孔限制。

      3 討論

      3.1 強閃光處理抑制PSI活性

      P700最大氧化狀態(tài)可反映有活性的PSI反應中心含量, 其下降能夠指示PSI光抑制的程度, 也是衡量PSI是否受環(huán)境損傷的重要指標[7-8,21]。本研究結果表明, 強閃光處理后m下降, 與CK相比降低了18.6% (圖1-B)。因此, 強閃光處理導致了PSI失活。研究表明, PSI的失活僅發(fā)生在高氧含量下, 在低氧下很少發(fā)生[13,22]; 而且, 加入PSII的抑制劑DCMU, 在完整葉片或離體類囊體中均能夠抑制PSI傷害[23]。這些證據(jù)說明PSI受體側(cè)的光失活與線性電子傳遞和活性氧生成有關。本研究結果還表明NA增加幅度較ND更明顯(圖3), 證明強閃光使PSI受體側(cè)光損傷更嚴重。很可能強閃光條件下線性電子傳遞受阻和活性氧生成導致PSI受體側(cè)傷害。

      本研究證明強閃光處理30 min時PSI的傷害程度已經(jīng)比較高; Takagi等[24]研究中30 min的強閃光處理對PSI的傷害程度因物種的不同而存在差異。與Sejima等[13]、Zivcak等[14]、Takagi[24]的研究相比, 對葉片施加的強閃光強度不同PSI失活的程度也不同。所以, 強閃光都可能對PSI造成傷害, 只是強閃光強度相對較弱時需要更長時間的處理才能導致明顯的PSI失活。另外, 還有報道認為強閃光處理的間隔時間越長對PSI的傷害越小[12]。因此, 強閃光對PSI的傷害程度與光強和間隔時間均有關。

      3.2 強閃光處理抑制PSII活性

      在以前的研究中, 對于強閃光處理是否傷害PSII存在著爭議[13-14]。很長時間以來,v/m是各種環(huán)境脅迫下衡量PSII活性的重要參數(shù)[13]。本試驗中, 強閃光處理前后v/m發(fā)生的變化很小, 強閃光僅導致v/m降低3%左右。因此, 如果僅僅依據(jù)光系統(tǒng)II最大光化學效率來判斷強閃光對PSII活性的影響似乎很小。但是, 我們注意到, 在對棉花施加強閃光處理后OJIP曲線中J點(2 ms)的相對熒光產(chǎn)量有明顯增加, 說明在J點造成QA–的大量積累, 即PSII受體側(cè)電子傳遞受阻。此外, 我們還觀察到強閃光處理之后K點的相對熒光產(chǎn)量也呈顯著增加趨勢, 證明強閃光處理后放氧復合物(OEC)失活(圖2)。因此, 本研究認為強閃光不僅傷害了PSI而且明顯抑制了PSII的電子傳遞活性, 對PSII的傷害同時涉及其供體側(cè)和受體側(cè)。

      圖4 強閃光對棉花葉片熒光猝滅動力學的影響

      A: PSII實際光化學效率(PSII); B: 非光化學淬滅(NPQ); C: PSII調(diào)節(jié)性能量耗散的量子產(chǎn)量(NPQ); D: PSII非調(diào)節(jié)性能量耗散的量子產(chǎn)量(NO)。

      A: the actual photochemical efficiency of PSII (PSII); B: non-photochemical quenching (NPQ); C: the quantum yield of regulated energy dissipation (NPQ); D: the quantum yield of non-regulated energy dissipation (NO).

      圖5 強閃光處理對棉花葉片光合作用光響應曲線的影響

      A: 光合速率(n); B: 氣孔導度(s); C: 細胞間隙二氧化碳濃度(i)。

      A: photosynthetic rate (n); B: stomatal conductance(s); C: intercellular CO2concentration (i).

      植物在進化中形成了很多光破壞防御機制[5]。一般來說, 植物在強光下NPQ會迅速增加, 這是保護PSII免受強光傷害的重要方面之一[5]。在本試驗中, 強閃光處理后NPQ增加較處理前低, 表明強閃光處理抑制了熱耗散。所以, 強閃光處理后棉花難以完全通過熱耗散途徑將過剩激發(fā)能無損傷地耗散掉。很可能強閃光導致光系統(tǒng)I和光系統(tǒng)II嚴重失活限制了光合電子傳遞, 進而抑制了跨膜梯度, 使非光化學猝滅下降。此外, 本研究結果表明強閃光引起NO顯著上升(圖4),NO反映了既不能用于光化學反應, 也不能通過天線耗散過剩激發(fā)能[25], 所以推測可能強閃光導致棉花葉片失活的PSII反應中心耗散了更多的能量。因此, 強閃光處理后棉花葉片可調(diào)節(jié)的熱耗散未能大幅增加可能是其誘導PSII活性下降的重要原因。

      我們也注意到前人的研究中, 不僅黑暗條件下的強閃光, 而且強光和弱光的交互作用(波動光)都可以誘導PSI活性下降[21]。不過, 兩者相比, 黑暗條件下的強閃光處理更容易導致PSI的傷害[13]。相反, 光下PSII的光破壞防御機制的迅速啟動或維持可以很大程度上減輕強閃光對PSII的傷害[13-15,26]。這可能是很多研究沒有觀察到PSII受傷害的重要原因。

      3.3 強閃光導致碳同化能力下降的原因

      本研究觀察到伴隨光合速率的降低氣孔導度下降, 但胞間CO2濃度上升, 這說明強閃光處理后棉花葉片光合作用主要是非氣孔限制。同時, 強閃光處理后PSI和PSII的電子傳遞活性均下降(圖5)。光合速率的變化與2個光合系統(tǒng)活性電子傳遞的變化趨勢是一致的。所以, 我們推測強閃光導致的光合電子傳遞活性降低是光合速率下降的重要原因。很可能, 強閃光條件下光合電子傳遞速率降低導致跨膜梯度和同化力生產(chǎn)受阻, 并進而限制了光飽和光合速率。

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      Repetitive intense flashes inhibit photosystem II activity and thermal dissipation in cotton leaves

      WU Han-Yu1,3, XIAO Fei1, ZHANG Ya-Li2, JIANG Chuang-Dao3,*, and ZHANG Wang-Feng2,*

      1College of Life Science, Shihezi University, Shihezi 832003, Xinjiang, China;2College of Agriculture, Shihezi University / Key Laboratory of Oasis Ecology Agriculture of Xinjiang Production and Construction Corps, Shihezi 832003, Xinjiang, China;3Key Laboratory of Plant Resources, Institute of Botany, Chinese Academy of Sciences, Beijing 100093, China

      Not only continuous high light results in the decrease of photosynthetic efficiency, but also intense flashes may affect the photosynthetic function. In this study, cotton (L) cultivar Xinluzao 45 was used to investigate the effects of repetitive intense flash treatment (leaves exposed to 20,000 μmol m–2s–1for 300 ms, with interval time of 10 s, and the whole treatment duration was 30 min) on two photosystems and photosynthetic function of cotton leaves. Chlorophyll fluorescence, P700 and gas exchange were measured before and after repetitive intense flash treatment, respectively. The content of active PSI (photosystem I) reaction center and the electron transfer activity of PSII (photosystem II) all decreased after repetitive intense flash treatment which reflected by the significant increase in J and K phases of the fluorescence induction kinetics curves after repetitive intense flash treatment.ND(the quantum yield of non-photochemical energy dissipation due to donor side limitation) of PSI decreased whileNA(the quantum yield of non-photochemical energy dissipation due to acceptor side limitation) increased, indicating that acceptor side of PSI was primarily inhibited by repetitive intense flashes. Repetitive intense flash treatment induced a distinct decrease in the quantum yield of PSII in cotton leaves under actinic light. Moreover,NPQ(the quantum yield of regulated energy dissipation) of PSII decreased significantly after repetitive intense flash treatment. However,NO(the quantum yield of non-regulated energy dissipation) increased considerably, demonstrating that the repetitive intense flashes caused PSII photoinhibition. The photosynthetic rate and the stomatal conductance decreased while the intercellular CO2concentration increased after repetitive intense flash treatment, indicating that the reduction of carbon assimilation induced by repetitive intense flash treatment is not limited by stomata. Therefore, we believe that the repetitive intense flash treatment not only induces inactivation of PSI, but also leads to PSII photoinhibition and the decrease of thermal dissipation. The suppression of photosynthetic electron transport activity may play important role in the decrease of photosynthetic rate after repetitive intense flash treatment.

      cotton; repetitive intense flashs; photoinhibition; photosynthesis; electron transport

      2018-07-28;

      2018-12-24;

      2019-02-15.

      10.3724/SP.J.1006.2019.84104

      張旺鋒, E-mail: wfzhang65@163.com; 姜闖道, E-mail: jcdao@ibcas.ac.cn

      E-mail: 1793936056@qq.com

      本研究由國家自然科學基金項目(U1803234)資助。

      This study was supported by the National Natural Science Foundation of China (U1803234).

      URL: http://kns.cnki.net/kcms/detail/11.1809.S.20190214.1110.002.html

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