衛(wèi)萬榮

(西華師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，四川 南充 637009)

動物固定的行為模式是長期進(jìn)化的結(jié)果，但又具有較大的可塑性，受多種因素如棲境中植被結(jié)構(gòu)、繁殖時(shí)期、季節(jié)和種群密度大小等的影響[1-4]。嚙齒類動物多以群居和聚集分布，同時(shí)棲境中的植被結(jié)構(gòu)會直接或間接影響嚙齒類動物的種群密度，因而種群密度與植被群落結(jié)構(gòu)對嚙齒類動物行為模式的影響尤為重要[5-6]。當(dāng)棲境中嚙齒類動物的種群密度和植被群落結(jié)構(gòu)發(fā)生變化，領(lǐng)域、食物等資源都會相應(yīng)的發(fā)生改變，其必將改變自身的行為對策，從而提高自身的棲息適合度[6]。

棲境中的捕食風(fēng)險(xiǎn)是決定動物棲息適合度的重要因素[6]，而捕食風(fēng)險(xiǎn)高低與動物種群密度和植被群落結(jié)構(gòu)密切相關(guān)[7]。捕食風(fēng)險(xiǎn)假說中的多眼效應(yīng)認(rèn)為捕食風(fēng)險(xiǎn)隨種群大小而變，種群密度越大，發(fā)現(xiàn)天敵的時(shí)間越早[6]，很多研究的結(jié)果也證實(shí)了該假說[3-5]。植被群落結(jié)構(gòu)是決定嚙齒類動物棲息適合度的重要環(huán)境因子，直接或間接影響著嚙齒類動物的捕食風(fēng)險(xiǎn)[6]。警戒時(shí)間、警戒頻次和警戒距離是評價(jià)嚙齒類動物捕食風(fēng)險(xiǎn)的三個(gè)重要指標(biāo)[8-10]?，F(xiàn)有的研究中，嚙齒類動物的行為變化和種群密度間的相互作用關(guān)系有過大量研究[3-5]。然而，對于種群內(nèi)個(gè)體捕食風(fēng)險(xiǎn)與種群密度大小及植被間的關(guān)系卻鮮為報(bào)道[11]。

高原鼠兔(Ochotonacurzoniae)是青藏高原上分布范圍最廣泛的一種小型植食性哺乳動物，營家群式生活[12]，種群密度大小與其種群周期的發(fā)展階段密切相關(guān)[13]。長期的高原生活使其形成了獨(dú)特的行為模式，國內(nèi)外學(xué)者對高原鼠兔的行為進(jìn)行了大量研究[3,5,12,17-18]，但涉及種群密度和植被結(jié)構(gòu)與種群內(nèi)單位個(gè)體捕食風(fēng)險(xiǎn)的研究尚未見報(bào)道。因此，本研究通過測定不同種群密度下高原鼠兔個(gè)體的警戒時(shí)間比例，警戒頻次和警戒距離，探討種群密度與植被群落結(jié)構(gòu)對高原鼠兔捕食風(fēng)險(xiǎn)的影響，不僅可以加深對該物種行為進(jìn)化與適應(yīng)機(jī)制的了解，同時(shí)還對于未來實(shí)施鼠害生態(tài)防治具有重要意義。

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)概況

研究區(qū)位于甘南藏族自治州瑪曲縣的河曲馬場，地理坐標(biāo)為：33.68° N，101.89° E，海拔高度為3 430 m。從地理位置而言，研究地處于青藏高原的東部邊緣。該地區(qū)是典型的高山大陸性氣候，最高平均氣溫10.8℃，最低平均氣溫-9.4℃，年均氣溫為1.2℃；降雨主要集中于6月至9月，最高年份821.9 mm，最低年份472.1 mm，年均降水量為564 mm；植被均為亞高山草甸，典型植物有垂穗披堿草(Elymusnutans)、高山嵩草(Kobresiapygmaea)、小花草玉梅(Anemonerivularis)、鵝絨委陵菜(Potentillaanserina)、莓葉委陵菜(Potentillafragarioides)、乳白香青(AnaphalislacteaMaxim)、火絨草(Leontopodiumalpinum)、金蓮花(Trolliuschinensis)和條葉垂頭菊(Cremanthodiumlineare)等約30多種。該區(qū)域除了高原鼠兔之外無其他嚙齒類動物物種存在。

1.2 試驗(yàn)設(shè)計(jì)

2016年7月中旬，按有效洞口密度設(shè)定了低密度區(qū)、中密度區(qū)和高密度區(qū)3個(gè)梯度樣地，在各樣地內(nèi)用籠捕法捕捉樣地中的所有鼠兔，稱重并選取體重?zé)o顯著性差異的成年鼠兔用被毛染色法(黑色染發(fā)劑)進(jìn)行標(biāo)記，待標(biāo)志完畢，在原捕捉點(diǎn)釋放；同時(shí)對樣地中的植被高度和蓋度進(jìn)行調(diào)查；3個(gè)樣地中的高原鼠兔種群大小及植被見表1。5天后，在距每個(gè)樣地邊緣約30 m處用錄像機(jī)(索尼FDR-AXP55)對標(biāo)記鼠兔進(jìn)行行為觀測(經(jīng)測試發(fā)現(xiàn)觀測者在距標(biāo)記鼠兔30 m之外并不會對鼠兔行為產(chǎn)生影響)，行為觀測時(shí)間在早上9：00-11：00之間，觀測10天。

在每個(gè)樣地上隨機(jī)設(shè)置10個(gè)呈波浪型分布的樣方，樣方大小為50×50 cm，樣方間的距離大于8 m，分別進(jìn)行群落學(xué)調(diào)查，記錄每個(gè)樣方內(nèi)的群落高度和蓋度。每個(gè)樣方中隨機(jī)測定10株植物的高度，將其平均值作為該樣方的群落高度[14]；用針刺法測定群落的總蓋度[15]。

每天試驗(yàn)完成后帶回室內(nèi)用用四分之一的速度進(jìn)行回放并記錄警戒時(shí)間比例，同時(shí)記錄標(biāo)記鼠兔平均每分鐘的警戒頻次。若鼠兔采食時(shí)間小于5分鐘，視該次記錄無效；采食過程中受到同類的追捉或進(jìn)入洞內(nèi)，亦視該次記錄無效。捕食者對鼠兔的影響極大，因而可以通過測定高原鼠兔警戒距離(人類捕食者)的差異進(jìn)而研究種群大小對高原鼠兔的影響。將人類作為潛在捕食者是因?yàn)槲覀儼l(fā)現(xiàn)當(dāng)人類接近高原鼠兔時(shí)鼠兔也會做出警戒行為。人類捕食者在離斑塊狀生境約30 m的位置以約1 m· s-1的速度接近不同種群密度中的目標(biāo)成年鼠兔，當(dāng)觀測者發(fā)現(xiàn)目標(biāo)鼠兔有警戒行為時(shí)發(fā)出信號，人類捕食者扔下一個(gè)塑料蓋(30 mm)[16]，然后測定警戒距離。

表1 各樣地高原鼠兔種群密度及植被群落結(jié)構(gòu)Table 1 The population density of plateau pika and vegetation community structure in sample areas

警戒行為參照鼠兔行為定義[17-18]，典型的高原鼠兔警戒行為是將其頭部抬高到背部的水平或前腿抬起而用后腿站立。

警戒時(shí)間比例：高原鼠兔在每次觀測時(shí)限內(nèi)用于觀察、警視時(shí)間的累計(jì)值與總觀察時(shí)間的比值。

警戒頻次：高原鼠兔平均每分鐘發(fā)生警戒行為的次數(shù)。

警戒距離：當(dāng)高原鼠兔有警戒行為時(shí)與捕食者之間的距離。

1.3 統(tǒng)計(jì)分析

所有數(shù)據(jù)經(jīng)Kolmogorov-Smirnov檢驗(yàn)符合正態(tài)分布。因而，用單因素方差(LSD法)分析種群大小對警戒時(shí)間比重、警戒頻次和警戒距離的影響，顯著性水平為0.05。用一元線性回歸分析群落蓋度和高度與警戒時(shí)間、警戒頻次和警戒距離的相關(guān)性；然后，用多元線性逐步回歸進(jìn)一步分析哪種群落結(jié)構(gòu)因素對鼠兔警戒時(shí)間、警戒頻次和警戒距離的影響較大。所有數(shù)據(jù)均使用SPASS 19.0軟件進(jìn)行分析，圖表用sigmplot 12.5和Excel 2007進(jìn)行繪制。

圖1 高原鼠兔種群密度與捕食風(fēng)險(xiǎn)(警戒時(shí)間比重、警戒頻次和警戒距離)之間的關(guān)系Fig.1 The relationship between population density of plateau pika and predation risks (the proportion of vigilance,vigilance frequency and alert distance)注：不同小寫字母表示差異顯著(P<0.05)Notes:Different lowercase letters represent significant difference at the 0.05 level

2 結(jié)果與分析

2.1 高原鼠兔種群密度與捕食風(fēng)險(xiǎn)的關(guān)系

在3個(gè)密度梯度樣地中，高原鼠兔警戒時(shí)間比重隨種群密度的增加呈下降趨勢(圖1a)，各梯度樣地中警戒時(shí)間比重差異顯著(P< 0. 05)；高原鼠兔警戒頻次隨種群密度的增加呈下降趨勢(圖1b)，但各梯度樣地中警戒頻次差異不顯著(P> 0. 05)；高原鼠兔警戒距離隨種群密度的增加呈增加趨勢(圖1c)，且各梯度樣地中警戒距離差異顯著(P<0.05)。

2.2 植被群落結(jié)構(gòu)與捕食風(fēng)險(xiǎn)的關(guān)系

一元線性回歸分析表明(圖2)，高原鼠兔的警戒時(shí)間比重與群落高度和蓋度呈顯著正相關(guān)性，警戒頻次與群落高度和蓋度無顯著相關(guān)性，而警戒距離與群落高度和蓋度呈顯著負(fù)相關(guān)性；為了更好的說明群落高度和蓋度與速度、警戒距離和警戒時(shí)間的關(guān)系，采用多元線性逐步回歸分析方法分析得到的最優(yōu)回歸方程如下：

Y1=0.196X1+15.604(R2=0.428;P<0.001)

Y2=-0.285X1+17.656(R2=0.618;P<0.001)

其中Y1是警戒時(shí)間，Y2是警戒距離，X1是群落高度。

從上述關(guān)系方程可以看出，植被群落高度對鼠兔警戒時(shí)間和警戒距離的影響最大。

3 討論

3.1 高原鼠兔種群密度與捕食風(fēng)險(xiǎn)之間的關(guān)系

一般而言，警戒時(shí)間越長，警戒頻次越高，警戒距離越短，意味著捕食風(fēng)險(xiǎn)越大[8-10]。警戒距離較長意味著動物有充足的時(shí)間來評估風(fēng)險(xiǎn)水平并作出有利于降低捕食風(fēng)險(xiǎn)的行為反應(yīng)[19]，警戒時(shí)間比重及警戒頻次越高意味著該生境中的潛在風(fēng)險(xiǎn)水平較高[20-22]。多眼效應(yīng)認(rèn)為捕食風(fēng)險(xiǎn)水平與種群密度密切相關(guān)，種群密度越大，平均到單位個(gè)體所承受的捕食風(fēng)險(xiǎn)就越小，而發(fā)現(xiàn)天敵的幾率就越大，種群密度增加有利于其降低捕食風(fēng)險(xiǎn)[6]。許多嚙齒類動物行為學(xué)相關(guān)研究不同程度的證實(shí)了這一點(diǎn)，如隨著灌叢八齒鼠(Octodondegus)種群密度的增加，其發(fā)現(xiàn)人類捕食者的時(shí)間越早[22]；高原鼠兔覓食時(shí)間隨種群數(shù)量增加而上升，相反，其警戒和洞內(nèi)時(shí)間卻隨種群密度增加而減少[5]；種群密度大的黑尾草原犬鼠(Cynomysludovicianus)和白尾草原犬鼠(Cynomysleucurus)相比小種群而言能夠較早發(fā)現(xiàn)天敵從而進(jìn)行有效躲避[24]。我們的研究得出了相似的結(jié)論，高原鼠兔警戒時(shí)間比重隨種群密度的增加呈下降趨勢，而警戒距離則隨種群密度的增加呈增加趨勢。這與捕食風(fēng)險(xiǎn)假說中的多眼效應(yīng)相符，種群密度的增加有利于高原鼠兔及早發(fā)現(xiàn)天敵，從而采取規(guī)避行為降低捕食風(fēng)險(xiǎn)，增加個(gè)體的安全感[6]。另外，我們的研究還表明，單位時(shí)間內(nèi)高原鼠兔的警戒頻次并不隨種群密度發(fā)生改變，這說明采食過程中單位時(shí)間內(nèi)的警戒頻次足以高原鼠兔發(fā)現(xiàn)潛在的天敵。

圖2 植被群落結(jié)構(gòu)與捕食風(fēng)險(xiǎn)(警戒時(shí)間比重、警戒頻次和警戒距離)之間的關(guān)系Fig.2 The relationship between vegetation community structure and predation risks (the proportion of vigilance, vigilance frequency and alert distance)

3.2 植被群落結(jié)構(gòu)與捕食風(fēng)險(xiǎn)之間的關(guān)系

植被群落結(jié)構(gòu)是決定嚙齒類動物棲息適合度的重要環(huán)境因子，植被群落不僅決定著鼠類食物的豐富度和質(zhì)量，更主要的是植被結(jié)構(gòu)直接或間接影響著嚙齒類動物的捕食風(fēng)險(xiǎn)[6]。警戒行為是動物最重要的反捕食行為對策之一[25]，動物的警戒行為嚴(yán)重依賴于感知的捕食風(fēng)險(xiǎn)大小[26-27]。對于依賴于視覺監(jiān)測并及時(shí)規(guī)避天敵的動物而言，開闊生境能讓其在較遠(yuǎn)的距離就能發(fā)現(xiàn)天敵并及時(shí)做出規(guī)避反應(yīng)，因而植被群落高度和蓋度較低能降低那些依賴于視覺監(jiān)測天敵動物的警戒程度[28-29]。如洛基山黃鼠(Spermophilusarmatus)[30]地松鼠(Spermophilustridecemlineatus)[31]和草原松鼠(Spermophilustownsendii)[32]主要通過視覺途徑發(fā)現(xiàn)天敵，亦偏好于開闊生境[33]。然而，也有研究發(fā)現(xiàn)警戒程度與植被蓋度負(fù)相關(guān)，一些嚙齒類動物將開闊生境視為危險(xiǎn)生境。例如，八齒鼠(Octodondegus)[16,34]和沙鼠(Psammomysobesus)[35]在植被蓋度較大的生境中其警戒程度較低，主要是因?yàn)橹脖簧w度較大對它們的保護(hù)作用更好。以上結(jié)果均表明，生境中的植被結(jié)構(gòu)會影響嚙齒類動物的警戒程度。歸納而言，對一些物種而言，植被蓋度由于保護(hù)性好因而會降低其警戒度[36-37]；但對其他一些物種而言，較高的植被蓋度會阻礙其發(fā)現(xiàn)天敵的能力，增加了捕食風(fēng)險(xiǎn)[38]。本研究結(jié)果表明，植被高度和蓋度均會影響高原鼠兔的警戒行為，但植被高度對高原鼠兔的警戒行為影響最大，說明群落高度越高，與之相關(guān)的捕食風(fēng)險(xiǎn)水平就越高。

植被群落結(jié)構(gòu)會影響獵物發(fā)現(xiàn)天敵的能力[39]。很多研究發(fā)現(xiàn)獵物對天敵的警戒距離與植被性狀密切相關(guān)[40-41]。群落高度高的垂穗披堿草生境因捕食風(fēng)險(xiǎn)較高，因而鼠兔將其視為危險(xiǎn)生境[42]。本研究也得出了相似結(jié)論——警戒時(shí)間比重與植被群落高度和蓋度正相關(guān)，而警戒距離與群落高度和蓋度負(fù)相關(guān)。高原鼠兔將植被高度高的生境視為危險(xiǎn)生境是因?yàn)楦叽笾脖蛔璧K了其視線，影響了其感知捕食風(fēng)險(xiǎn)的能力[43]。多元線性回歸分析表明，植被群落高度對警戒距離的影響要大于群落蓋度，這不僅說明植被的高度會影響高原鼠兔(視覺是高原鼠兔監(jiān)測捕食者的重要手段)發(fā)現(xiàn)天敵的能力，同時(shí)也表明群落高度越高，高原鼠兔發(fā)現(xiàn)天敵時(shí)與天敵的距離則越短，做出規(guī)避行為的時(shí)間越短，意味著捕食風(fēng)險(xiǎn)水平就越高。

4 結(jié)論

高原鼠兔個(gè)體捕食風(fēng)險(xiǎn)的水平與其種群密度密切相關(guān)。植被群落高度、蓋度與警戒行為顯著正相關(guān)，而與警戒距離顯著負(fù)相關(guān)，與警戒頻次無顯著相關(guān)性，植被高度對高原鼠兔個(gè)體警戒行為及警戒距離的影響要大于植被蓋度。另外，本研究結(jié)果還表明，采食過程中的警戒頻次足以高原鼠兔發(fā)現(xiàn)潛在的天敵。