張晗菡 魏清崗 穆春華 孫驗(yàn)玲 張華 張恩盈 劉霞

摘要：玉米是我國重要的糧食、飼料及生物能源作物，低磷脅迫嚴(yán)重影響其品質(zhì)和產(chǎn)量。氮對擬南芥的缺磷反應(yīng)具有積極的調(diào)控作用，并且在水稻和小麥中得到驗(yàn)證，但在玉米中，氮與低磷脅迫響應(yīng)機(jī)制的相互作用尚未見系統(tǒng)報(bào)道。本研究綜述內(nèi)容主要有國內(nèi)外有關(guān)低磷脅迫對玉米生長發(fā)育的影響、玉米應(yīng)答低磷脅迫的生理基礎(chǔ)和分子機(jī)制，以及氮參與調(diào)控玉米應(yīng)答低磷脅迫的相關(guān)機(jī)制等，以期為后續(xù)研究玉米應(yīng)答低磷脅迫的分子機(jī)制提供參考。

關(guān)鍵詞：玉米;氮;低磷脅迫

中圖分類號(hào)：S513.01-1??文獻(xiàn)標(biāo)識(shí)號(hào)：A??文章編號(hào)：1001-4942（2019）06-0175-06

Abstract?Maize is an important food， feed and bioenergy crop in China. Low phosphorus stress has a serious impact on its quality and yield. Nitrogen has a positive regulatory effect on phosphorus deficiency in Arabidopsis， and has been verified in rice and wheat. But in maize， the interaction between nitrogen and low phosphorus stress has not been systematically reported. In this paper， the effects of low phosphorus stress on maize growth and development， the physiological basis and molecular mechanism of maize responsing to low phosphorus stress were introduced， and also the mechanism of nitrogen in regulating maize response to low phosphorus stress. It could provide theoretical references for the follow-up study on the molecular mechanism of maize response to low phosphorus stress.

Keywords?Maize; Nitrogen; Low phosphorus stress

玉米是我國第一大農(nóng)作物，也是世界第二大糧食作物，是重要的糧食、飼料及生物能源作物，它不僅在農(nóng)業(yè)方面，在畜牧業(yè)發(fā)展方面也具有極為重要的意義[1]。磷不僅參與植物光合作用、呼吸作用、能量儲(chǔ)存和傳遞、細(xì)胞分裂、細(xì)胞增大等過程，還能促進(jìn)早期根系的形成和生長，提高植物適應(yīng)外界環(huán)境條件的能力，增強(qiáng)植物的抗病性[2]。相關(guān)研究證實(shí)土壤中有效磷濃度較低，并且植物對磷元素利用率不高，這不僅制約玉米生產(chǎn)，也影響其品質(zhì)和產(chǎn)量的提高[3]。因此，對玉米進(jìn)行低磷脅迫研究對指導(dǎo)今后農(nóng)業(yè)發(fā)展具有舉足輕重的作用。

1?低磷對玉米生長發(fā)育的影響

磷不僅是組成核酸、核蛋白、磷脂的重要元素，也是組成ATP、ADP和一些輔酶的主要物質(zhì)，而ATP是能量依賴型細(xì)胞代謝過程如光合作用、氧化作用、電子傳遞以及底物水平磷酸化的必需物質(zhì)[4]。同時(shí)，磷還直接參與蛋白質(zhì)的合成、糖和淀粉的轉(zhuǎn)化等[5]，在細(xì)胞中通過形成磷酸鹽構(gòu)成緩沖體系，對細(xì)胞滲透勢的維持也起一定作用。

1.1?低磷脅迫對玉米表型的影響

玉米受到低磷脅迫主要表現(xiàn)為植株發(fā)育緩慢、矮化，葉片呈現(xiàn)紫紅色，根系變?nèi)?。一般情況下，玉米缺磷先從葉尖開始，表現(xiàn)為葉尖、葉緣失綠，變?yōu)樽霞t色，后逐漸向基部擴(kuò)展，影響下部葉莖，后期葉尖可變褐枯死[6]。缺磷還可造成植株根系不發(fā)達(dá)、根體積下降，影響雌穗受粉，導(dǎo)致籽粒干癟或者無果實(shí)，出現(xiàn)果穗稀少現(xiàn)象。研究發(fā)現(xiàn)，如果玉米在萌芽時(shí)期缺磷，即使后期提供足夠的磷也會(huì)造成其缺素表現(xiàn)[6]。

1.2?低磷脅迫對玉米根系的影響

低磷條件下，玉米根系生物量明顯下降，主要通過自我調(diào)節(jié)根的形態(tài)等以增強(qiáng)不溶性磷的活化、運(yùn)移、分布、有效吸收和再利用效率來適應(yīng)環(huán)境變化，包括增加總根系數(shù)量、側(cè)根長度、側(cè)根數(shù)量、根體積、根表面積和根冠比[7]，而根冠比的增加被認(rèn)為是植物耐低磷脅迫的機(jī)制之一[8]。同時(shí)出現(xiàn)大量排根，根半徑減小，根系變長、變細(xì)，生出更多的根毛，側(cè)根的密度、數(shù)量、長度都有明顯增加，還會(huì)形成簇生根。

2?玉米應(yīng)答低磷脅迫的生理基礎(chǔ)及分子機(jī)制2.1?植物適應(yīng)低磷脅迫的主要組織部位

在長期的演化過程中，植物自身已產(chǎn)生一套適應(yīng)低磷脅迫的機(jī)制。根系是植物適應(yīng)低磷脅迫的主要組織部位。低磷條件下，根系形態(tài)結(jié)構(gòu)：根冠比、根長、根表面積、根直徑、側(cè)根數(shù)量以及根毛長度密度等發(fā)生變化[9]，這些變化增加了根表面積，進(jìn)而增加根系與土壤的接觸面積，在一定程度上提高了土壤中磷的吸收利用效率[10]。在低磷脅迫下，提高玉米磷利用效率的途徑還包括根系中皮層薄壁細(xì)胞分解形成通氣組織，磷可以在通氣組織形成的過程中轉(zhuǎn)移到植物地上部的原始細(xì)胞中被重新利用，此外，通氣組織的形成還可減少組織的維持性磷消耗，使植株對有限磷的利用更趨經(jīng)濟(jì)高效[11]。

2.2?植物調(diào)整代謝途徑適應(yīng)低磷脅迫

在缺磷條件下，葉片中的磷部分下降，并迅速轉(zhuǎn)移到新葉[12]。低磷脅迫下，植物需要繞過糖酵解、誘導(dǎo)酸性磷酸酶和RNase等途徑，啟動(dòng)需要少量營養(yǎng)的替代代謝途徑來增強(qiáng)內(nèi)部磷循環(huán)。糖酵解途徑中關(guān)鍵酶大多以磷/ATP/ADP為底物，消耗大量的磷，在低磷脅迫下會(huì)被嚴(yán)重抑制[13]，而選擇性糖酵解途徑可使該途徑繞過需磷的步驟來適應(yīng)低磷脅迫[14]。

2.3?植物激素調(diào)控低磷脅迫下的根系形態(tài)

玉米在長期進(jìn)化過程中為適應(yīng)低磷環(huán)境自身發(fā)生多種應(yīng)答改變，包括對體內(nèi)激素的調(diào)控[15]。許多植物激素如生長素、細(xì)胞分裂素和乙烯，被認(rèn)為可調(diào)節(jié)低磷脅迫反應(yīng)，特別是參與調(diào)整根系結(jié)構(gòu)[16]。研究表明，低磷條件下，生長素運(yùn)輸?shù)淖兓烧{(diào)節(jié)植物不同部位的生長素濃度，進(jìn)而改變根系構(gòu)型[17];側(cè)根數(shù)量受控于生長素濃度敏感性的改變，在低磷條件下，主根的抑制生長和側(cè)根的誘導(dǎo)生長之間并沒有直接關(guān)系[18]。低磷脅迫下擬南芥、玉米等植物細(xì)胞分裂素濃度顯著下降。對玉米的進(jìn)一步研究表明，細(xì)胞分裂素濃度的降低與根冠比的增加呈正相關(guān)，這也與tRNA異戊烯基轉(zhuǎn)移酶（細(xì)胞分裂素合成關(guān)鍵酶）和β-葡糖苷酶（將儲(chǔ)存類的細(xì)胞分裂素轉(zhuǎn)化成活性形式的關(guān)鍵酶）含量減少有關(guān)[19]。研究還發(fā)現(xiàn)，赤霉素（GA）與生長素、DELLA類蛋白組成的信號(hào)通路調(diào)節(jié)低磷脅迫下側(cè)根形成，其中赤霉素對玉米側(cè)根發(fā)育影響不大，但對側(cè)根生長有促進(jìn)作用;赤霉素參與低磷條件下玉米根系形態(tài)的變化;低磷脅迫下擬南芥主根伸長和側(cè)根數(shù)均由GA誘導(dǎo);GA-DELLA介導(dǎo)的信號(hào)通路參與根對低磷脅迫的反應(yīng)[20]。

2.4?玉米體內(nèi)磷轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白對低磷脅迫的響應(yīng)

當(dāng)外源磷濃度較低時(shí)，植物體內(nèi)高親和力磷轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白可被誘導(dǎo)表達(dá)。目前研究最多的磷轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白家族是PHT1家族，它在植物根系磷的吸收及體內(nèi)轉(zhuǎn)運(yùn)過程中起重要作用[21]。研究表明，PHT1家族基因主要通過H2PO4-/H+共運(yùn)輸?shù)姆绞睫D(zhuǎn)運(yùn)磷，這一過程可能受到其它離子如Ca2+的調(diào)控[22]。不同植物的PHT1家族基因在功能上存在差異，大多數(shù)PHT1家族基因只在根中表達(dá)，但部分研究顯示在莖、葉和花蕾中也可檢測到PHT1轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白[21]。另外，PHT1家族基因既可轉(zhuǎn)運(yùn)磷酸鹽，也能轉(zhuǎn)運(yùn)亞砷酸鹽[23]、砷酸鹽[24]的磷酸鹽類似物。

Bun-Ya等[25]認(rèn)為酵母中分離到的PHO84基因是第一個(gè)具有高親和力的磷轉(zhuǎn)運(yùn)基因。擬南芥有9個(gè)PHT1家族成員[26]，水稻有13個(gè)[27]，其它植物如番茄、土豆、玉米、小麥、大麥、煙草、苜蓿等也存在大量PHT1家族同源基因[21]。玉米的PHT1家族基因包含10個(gè)基因（ZmPHT1;1～ZmPHT1;10），除ZmPHT1;2和ZmPHT1;7，其余8個(gè)基因均在根中表達(dá)，其中3個(gè)基因（ZmPHT1;1、ZmPHT1;3和ZmPHT1;4）在高磷和低磷條件下均可被誘導(dǎo)表達(dá)，2個(gè)基因（ZmPHT1;5和ZmPHT1;6）僅被低磷誘導(dǎo)表達(dá)。利用擬南芥突變體進(jìn)行研究表明，PHT1;1和PHT1;4在低磷和高磷條件下均對磷吸收起主要作用[28]。因此，PHT1;1和PHT1;4等一些植物PHT1家族磷轉(zhuǎn)運(yùn)基因是雙親合轉(zhuǎn)運(yùn)體，即在低磷條件和高磷條件下均起作用。

目前對玉米PHT3基因的研究還處于初始階段，但現(xiàn)有研究已證實(shí)ZmPht3;1可能與少數(shù)Pht1家族的高親和力磷轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白相似，是一個(gè)在高磷條件和低磷條件下均起作用的雙親和轉(zhuǎn)運(yùn)體，并對玉米適應(yīng)磷饑餓脅迫具有重要作用[3]。

2.5?玉米體內(nèi)信號(hào)物質(zhì)分子對低磷脅迫的響應(yīng)

研究表明，MYB、WRKY、bHLH等多種轉(zhuǎn)錄因子參與對低磷脅迫的響應(yīng)[29]。玉米ZmPTF1基因的表達(dá)受bHLH轉(zhuǎn)錄因子調(diào)控，該基因在根部表達(dá)量最高，莖和葉中也有一定量的表達(dá)。ZmPTF1超表達(dá)的玉米中花粉和雄穗分枝增多、開花吐絲間隔期縮短、百粒重增大[30，31]。miRNA可通過調(diào)控胞內(nèi)磷穩(wěn)態(tài)平衡來調(diào)節(jié)植物對低磷脅迫的適應(yīng)，目前研究主要集中于miRNA399。它作為一種信號(hào)分子，調(diào)節(jié)植物體內(nèi)磷的再分配，使磷通過韌皮部由莖向根轉(zhuǎn)移。低磷脅迫誘導(dǎo)miRNA399的表達(dá)，它可降解PHO2mRNA（編碼E2結(jié)合物），減輕PHO2對PHT1和PHO1泛素化降解，從而加速磷的吸收和轉(zhuǎn)運(yùn)，維持細(xì)胞內(nèi)的磷穩(wěn)態(tài)[31，32]。綜上可知，玉米對低磷脅迫的響應(yīng)是眾多信號(hào)元件共同參與的結(jié)果。

3?氮參與調(diào)控玉米應(yīng)答低磷脅迫的機(jī)制

3.1?低磷脅迫反應(yīng)相關(guān)基因受氮的影響

氮元素不僅是植物細(xì)胞中蛋白質(zhì)、核酸和磷脂的重要組成部分[33]，還是構(gòu)成某些植物激素和維生素的重要元素，參與調(diào)節(jié)生命活動(dòng)。氮通常以無機(jī)氮和有機(jī)氮兩種形態(tài)存在。自然條件下，土壤中的硝態(tài)氮含量明顯多于銨態(tài)氮。在進(jìn)入植物體后，部分硝態(tài)氮被還原成銨態(tài)氮，并在細(xì)胞質(zhì)中進(jìn)行代謝，其余部分可貯存在液泡中，較高濃度時(shí)也不會(huì)對植物產(chǎn)生不利影響[34]。硝態(tài)氮不僅提供玉米生長發(fā)育所需的基本營養(yǎng)，也參與調(diào)控植物氮素轉(zhuǎn)運(yùn)和同化、葉片生長、側(cè)根伸長、氣孔開合、釋放種子的休眠和轉(zhuǎn)運(yùn)生長素等多種生理過程中重要基因的表達(dá)[35]。

對擬南芥的研究表明，NRT1.1（nitrate transporter 1.1，硝酸鹽轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白1.1）控制的GARP轉(zhuǎn)錄因子HRS1，作為ABA（脫落酸）信號(hào)的負(fù)調(diào)控因子參與種子萌發(fā)和側(cè)根發(fā)育的調(diào)控[36]。HRS1受NO-3和磷的雙重調(diào)控，在低磷條件下，抑制植物初生根的生長。這表明NO-3和磷信號(hào)通過對HRS1的雙轉(zhuǎn)錄和轉(zhuǎn)錄后控制相互關(guān)聯(lián)[37]。此外，植物的磷脅迫反應(yīng)標(biāo)記基因（ips1，spx1，mir399d，pht1.1）對不同磷濃度的響應(yīng)依賴于氮的供給，這些基因的轉(zhuǎn)錄產(chǎn)物僅在含0.05 mmol/L NO-3以上的缺磷條件下積累，在0 mmol/L硝酸鹽下的豐度極低。通過轉(zhuǎn)錄組學(xué)分析表明，絕大多數(shù)磷脅迫反應(yīng)相關(guān)基因（約85%）受到氮的顯著影響[38]。

3.2?氮元素控制磷相關(guān)基因的轉(zhuǎn)錄

植物PHT1家族對磷的轉(zhuǎn)運(yùn)對維持胞內(nèi)磷穩(wěn)態(tài)必不可少。PHO2是一種參與磷酸鹽反應(yīng)的E2結(jié)合物，在內(nèi)膜（EM）系統(tǒng)中，高磷條件下PHO2導(dǎo)致PHT1和PHO1降解[39]，磷運(yùn)輸?shù)礁举|(zhì)部的過程有PHO1參與，在低磷條件下PHO2的轉(zhuǎn)錄后表達(dá)受到抑制[40]。研究表明，減少磷的供應(yīng)不會(huì)影響PHO2的表達(dá)水平，但PHO2轉(zhuǎn)錄物的積累受氮調(diào)控，通過NO-3供給下調(diào)[41]。在PHO2突變體中，絕大多數(shù)磷脅迫誘導(dǎo)基因的調(diào)控不受氮的限制，氮缺失對磷脅迫調(diào)控反應(yīng)的抑制作用受PHO2影響，PHO2作為氮信號(hào)的積分器，作用于磷脅迫反應(yīng)。

3.3?氮磷信號(hào)通路之間相互作用

前人研究表明，低磷脅迫受氮相關(guān)長距離系統(tǒng)信號(hào)的控制[42]。氮限制適應(yīng)（NLA， nitrogen limitation adaption）和 PHO2通過調(diào)控PHT1蛋白的降解來控制磷酸轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白的運(yùn)輸，導(dǎo)致地上部氮依賴性的磷積累[43]。在擬南芥中，PHO2介導(dǎo)的調(diào)控可能在植株生長早期對磷的積累起作用，而NLA介導(dǎo)的調(diào)控主要在生長后期起作用，并且在生長后期，PHO2和NLA協(xié)同調(diào)控磷的轉(zhuǎn)運(yùn)[44]。PHO2是一種ER/高爾基定位蛋白[45]，而NLA主要定位于PM（質(zhì)膜），因此，PHO2和NLA對PHT1降解的調(diào)控在時(shí)間和空間上都有區(qū)別。

NIGT1是早期的硝酸誘導(dǎo)基因，并由NLPS和NRT1.1/NPF6.3直接調(diào)控，氮脅迫條件下，NIGT1的表達(dá)水平降低，而在補(bǔ)充氮或硝酸鹽后迅速增加，推測NIGT1的作用可能是在感知硝酸鹽的可用性后立即抑制饑餓誘導(dǎo)基因[46]。NIGT1轉(zhuǎn)錄抑制因子作為NRT2.1硝酸鹽轉(zhuǎn)運(yùn)體基因的負(fù)調(diào)節(jié)因子，磷脅迫反應(yīng)的主調(diào)節(jié)器PHR1直接促進(jìn)NIGT1家族基因的表達(dá)，導(dǎo)致硝酸鹽攝取減少，PHR1可通過NRT2.1控制AtNIGT1/HRS1調(diào)控NO-3高親和力轉(zhuǎn)運(yùn)[47]。

4?問題與展望

氮磷是植物生長的必需元素，研究其相關(guān)機(jī)制對調(diào)控植物生長具有十分重要的意義。未來農(nóng)業(yè)的綠色可持續(xù)發(fā)展不僅需要保持農(nóng)作物增產(chǎn)，還要節(jié)約資源、保護(hù)環(huán)境，因而有必要以高產(chǎn)高效的綠色作物品種為目標(biāo)進(jìn)行培育研究。無論是氮磷利用的生物學(xué)基礎(chǔ)研究，還是農(nóng)作物的遺傳改良及新品種的應(yīng)用推廣，都對未來作物的研究提出了更高的要求。

現(xiàn)有的玉米低磷條件下的適應(yīng)機(jī)制研究只集中于根系方面，對其它生理生化特征的變化仍需進(jìn)一步探究，特別是呼吸代謝途徑強(qiáng)度、磷酸鹽轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白質(zhì)的能力變化等。盡管在擬南芥磷轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白基因研究中人們已對PHT基因有了一定認(rèn)識(shí)，但仍處于初步階段，對其它家族成員如PHT3的分子調(diào)控機(jī)制仍需探究。而對玉米PHT1家族的相關(guān)研究更少，只有少部分的成員被闡明了磷轉(zhuǎn)運(yùn)機(jī)制，磷的再分配、動(dòng)態(tài)平衡等分子機(jī)制也有待進(jìn)一步研究[48]。

目前對于硝態(tài)氮轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白NRT的研究主要集中在模式植物擬南芥和水稻上，玉米上的研究較少。雖然已從不同植物中克隆出了多個(gè)NRT基因，并鑒定了一些NRT的功能，但植物中通常存在多個(gè)NRT之間的協(xié)同合作和多層次調(diào)控模式。外界環(huán)境變化和自身發(fā)育水平也對NRT基因的表達(dá)產(chǎn)生一定影響，尤其是玉米中該基因的生理功能還需要進(jìn)一步研究。

最新研究表明，氮對擬南芥的缺磷反應(yīng)具有積極的調(diào)控作用，并且在水稻和小麥中得到驗(yàn)證，這為探索該技術(shù)在其它作物上的應(yīng)用提供了新視角。但在玉米中，氮與低磷脅迫響應(yīng)機(jī)制的相互作用還未得到詳細(xì)研究。雖然硝態(tài)氮與低磷脅迫反應(yīng)之間的相互作用尚未完全明晰，但隨著人們對植物體氮磷元素吸收轉(zhuǎn)運(yùn)過程認(rèn)識(shí)的加深，以及分子生物學(xué)相關(guān)技術(shù)的發(fā)展，相關(guān)研究必將取得重大突破[49]。

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