張 龍，鄧 玥，鐘 雪，白文科，周材權(quán)，王 彬*

（1.西華師范大學(xué) 珍稀動植物研究所 西南野生動植物資源保護(hù)教育部重點實驗室，四川南充 637002；2.西華師范大學(xué) 生態(tài)研究院，四川南充 637002；3.白水河國家級自然保護(hù)區(qū)，四川彭州 611930；4.西華師范大學(xué)學(xué)報編輯部，四川南充 637009）

川金絲猴 （Rhinopithecus roxellana） 屬猴科（Cercopithecidae）疣猴亞科（Colobinae）仰鼻猴屬（Rhinopithecus），是我國特有的國家Ⅰ級重點保護(hù)野生動物[1]。早期觀察認(rèn)為，川金絲猴擅長攀爬和跳躍，與疣猴亞科的大部分物種一樣屬于典型的樹棲靈長類動物[2-3]。然而，形態(tài)學(xué)研究發(fā)現(xiàn)，川金絲猴的前后肢比例、性二型性、會陰染色等特征與疣猴亞科差異巨大，反而在一定程度上與猴亞科（Cercopithecinae）的地棲物種有趨同進(jìn)化的趨勢[4]。對陜西秦嶺和湖北神農(nóng)架地區(qū)的習(xí)慣化猴群的觀測研究也證實，地面活動的確是川金絲猴生活史中的重要組成部分：猴群每天有2.9%～15.3%的時間活動于地面，進(jìn)行移動、取食和休息等多種行為，并且下地活動的時長和行為組成在性別-年齡間及季節(jié)間存在差異[5-8]。目前，對于川金絲猴下地活動的原因還存在爭議。有學(xué)者認(rèn)為川金絲猴下地活動主要是為了跨越漫游路徑上林冠不連續(xù)的林隙區(qū)域[7]；另一種觀點則認(rèn)為下地是為了取食分布于地表的食物資源[5，8]。

川金絲猴對人類活動非常敏感，對野生種群開展長時間的持續(xù)行為觀察難度極大，以往對該物種地面活動的研究均以經(jīng)過人工投食后的習(xí)慣化種群為觀察對象[5-8]。然而，觀察者的存在和習(xí)慣化過程可能會改變靈長類動物的自然行為模式[9-11]。因此，對完全野生狀態(tài)下的川金絲猴種群地面行為進(jìn)行研究，對于揭示該物種自然狀態(tài)下的行為模式和策略具有重要意義。紅外相機(jī)技術(shù)（infrared camera trapping technique） 具有無需值守、工作時間長、對動物無干擾等特點[12]，在珍稀瀕危野生動物調(diào)查和監(jiān)測中體現(xiàn)出一定優(yōu)勢[13-14]，為靈長類動物野生種群的無干擾調(diào)查和監(jiān)測提供了新的方法[15-16]。本研究利用紅外相機(jī)技術(shù)，對四川省白水河國家級自然保護(hù)區(qū)內(nèi)的川金絲猴進(jìn)行了長期監(jiān)測，對其地面活動節(jié)律、行為占比和性別-年齡組成進(jìn)行分析，以期從新的研究視角揭示川金絲猴地面活動的模式和節(jié)律。

1 研究方法

1.1 研究區(qū)域

白水河國家級自然保護(hù)區(qū)位于四川省彭州市北部（31°10′～31°29′N，103°41′～103°57′E），總面積301.5 km2，是以大熊貓（Ailuropoda melanoleuca）、川金絲猴、藏酋猴（Macaca thibetana）、綠尾虹雉（Lophophorus lhuysii）、羚牛（Budorcas taxicolor）、獨葉草（Kingdonia uniflora）等珍稀瀕危野生動、植物及其生態(tài)系統(tǒng)為主要保護(hù)對象的森林生態(tài)保護(hù)區(qū)。保護(hù)區(qū)地處龍門山褶皺帶的中南段，是四川盆地向青藏高原過渡段的典型地貌地帶，海拔落差懸殊，相對高差達(dá)3 333 m（1 481～4 814 m）。保護(hù)區(qū)屬亞熱帶濕潤氣候，四季分明，降雨充沛，年均氣溫15.6 ℃，年均降水量為932.5 mm，無霜期約276 d。根據(jù)當(dāng)?shù)貧夂蛱攸c，將3—5月劃分為春季，6—8月劃分為夏季，9—11月劃分為秋季，12月至次年2月劃分為冬季。

1.2 紅外相機(jī)布設(shè)

2013年5月至2018年7月，依據(jù)白水河保護(hù)區(qū)的地形和生境特征，按照隨機(jī)取樣原則，在8條固定巡護(hù)樣線上建立了70 個紅外相機(jī)監(jiān)測位點，相鄰位點間距100～500 m。歷年來，野外監(jiān)測使用了Reconyx HC600、 Bestguarder SG-880V、 EREA-GLE Ere-E1、 Loreda L710、 Ltl Acorn Ltl6210、SL1008EU-1 等多個品牌和型號的紅外相機(jī)，將紅外相機(jī)設(shè)置為每次觸發(fā)拍攝1張照片和1段10 s的視頻，觸發(fā)間隔為30 s，靈敏度中。相機(jī)豎直安裝于距地面50～80 cm 高的樹干上，鏡頭與地面大致平行，距離預(yù)計拍攝位置5～8 m，清空地面的雜草和灌木以降低誤觸頻率。調(diào)查人員記錄紅外相機(jī)安裝日期、GPS位點、植被類型等生境參數(shù)，每個季度沿樣線更換電池和內(nèi)存卡。

1.3 數(shù)據(jù)處理與分析

對所有紅外相機(jī)監(jiān)測數(shù)據(jù)進(jìn)行鑒定和分類，收集所有拍攝到的川金絲猴的照片和視頻，根據(jù)照片和視頻內(nèi)容識別并記錄影像資料中川金絲猴數(shù)量、性別-年齡組、行為、所處位置（地面或樹上）。依據(jù)川金絲猴的外部特征，將每一個體劃分入4 個不同的性別-年齡組：（1）成年雄猴，個體較大且強(qiáng)壯，背部毛發(fā)和頸部針毛均較長，面部寬大，嘴角有嘴角瘤；（2）成年雌猴，個體較成年雄性小，面部較窄，背毛沒有成年雄性長，頸毛短，乳頭明顯，嘴角瘤較小或不明顯；（3）青少年猴，個體較成年個體小，毛色較暗淡（呈現(xiàn)灰白或黃色），因第二性征不明顯，很難在野外分清雌雄；（4）嬰幼猴，個體較小，出生后毛色呈現(xiàn)灰黑色，逐漸變?yōu)榛野咨?，大多?shù)時間在母親懷抱或周圍活動，野外不容易區(qū)分性別。觀察行為包括6 種類型：（1）取食，指采摘并食用樹葉、芽、樹衣等，或啃食樹皮或地衣的行為；（2）休息，指猴子躺、趴、坐、站，四肢不動，低頭閉目睡眠或僅頭部轉(zhuǎn)動進(jìn)行觀望；（3）移動，指連續(xù)的四肢運(yùn)動和行走、跑、跳、攀爬等行為；（4）玩耍，指猴群中青年猴、嬰幼猴間的追逐和打鬧；（5）理毛，指兩個以上個體互相梳理毛發(fā)或單獨梳理自身毛發(fā)的動作；（6）其他行為，指交配、攻擊、尋找等其他的行為[17]（圖1）。

圖1 紅外相機(jī)拍攝到的川金絲猴地面活動示例Fig.1 Photos taken by infrared-triggered cameras showing ground activity events of the Sichuan Snub-nosed Monkey

由于動物在相機(jī)監(jiān)測視野內(nèi)進(jìn)行覓食、行走或休息時會持續(xù)地觸發(fā)紅外相機(jī)拍攝多張照片或視頻，導(dǎo)致重復(fù)取樣的行為觀測偏差[18]，因此把同一相機(jī)位點30 min 之內(nèi)多次拍攝到的川金絲猴照片視為一次獨立捕捉，其余的剔除[19]。分析保留下來的有效獨立捕捉，計算川金絲猴地面活動中的性別-年齡組和不同行為的頻次和比例。

同時，使用核密度估計法（kernel density esti-mation）對川金絲猴地面活動的日節(jié)律進(jìn)行建模。核密度估計法認(rèn)為紅外相機(jī)監(jiān)測的每一次獨立捕捉都是相互獨立的事件，是對一天特定時間間隔內(nèi)物種被紅外相機(jī)捕捉到的潛在概率分布的隨機(jī)采樣[20]。假設(shè)一個物種在其活動的時間段內(nèi)被相機(jī)拍攝的可能性是均等的，上述分布的概率密度函數(shù)即被認(rèn)為是物種的活動節(jié)律[21]。核密度估計法是一種用于估測隨機(jī)變量概率密度函數(shù)的非參數(shù)分析法[22]，在本研究中隨機(jī)變量即川金絲猴地面活動的時刻。相關(guān)分析均在R 3.3.2[23]軟件中完成，使用了包overlap[24]。

2 結(jié)果

長達(dá)6年的野外監(jiān)測中，共有42 個監(jiān)測位點拍攝到川金絲猴，共獲得有效的川金絲猴獨立捕捉95 次，剔除其中川金絲猴未下樹的9 次，共有86 次獨立捕捉，涉及的243 只個體進(jìn)入后續(xù)分析。所有獨立捕捉均發(fā)生在白晝，最早和最晚的拍攝時間分別為清晨5：29和傍晚20：18，沒有拍攝到川金絲猴在夜間下地活動?；诤嗣芏群瘮?shù)估計的日活動節(jié)律模型顯示，川金絲猴在白晝的任何時間都可能下地活動，在正午之前的11：00 左右是一天中下地活動的最高峰，之后活動逐漸減少，到下午約17：00達(dá)到低谷，然后在傍晚19：00左右又出現(xiàn)一個小高峰，夜間基本不下地活動（圖2）。

圖2 川金絲猴地面活動的日節(jié)律Fig.2 Daily rhythm of grourd activity for Sichuan snub-nosed monkey

從季節(jié)來看，川金絲猴地面活動多拍攝于夏季，有最高的獨立捕捉數(shù)和個體數(shù)，其次為秋季和春季，冬季極少拍攝到川金絲猴下地活動（圖3）。

在所拍攝到的243 只川金絲猴中，觀察到了除理毛行為之外的多種行為。移動行為發(fā)生頻次最高，60%以上的個體都在地面上進(jìn)行四足行走或奔跑；約30%的個體在地面趴、坐休息；玩耍行為發(fā)生頻率較低，且主要是青少年猴在相互追逐游戲；取食行為僅記錄到2次，均為成年雄性個體在地面摘取下垂的樹枝，取食上面的葉片；監(jiān)測中還發(fā)現(xiàn)了2次交配行為，涉及4只個體，歸于其他行為之中（圖4）。

圖3 川金絲猴地面活動獨立捕捉和個體數(shù)的季節(jié)分布Fig.3 Seasonal distribution of independent captures and individuals for Sichuan snub-nosed monkey on the ground

圖4 川金絲猴地面活動個體的行為分布Fig.4 Distribution of behavior for Sichuan snub-nosed monkey on the ground

在拍攝到的243 只川金絲猴個體中，有9 只個體因距離較遠(yuǎn)、圖像模糊或背對相機(jī)等原因，無法識別其性別-年齡。在可識別年齡-性別的234只地面活動的川金絲猴中，80%以上為成年個體，其中成年雌猴拍攝頻次最多，成年雄猴次之，青少年猴和嬰幼猴數(shù)量較少（圖5）。成年猴雌雄性比為1.21∶1，成年猴與未成年猴比為4.09∶1。

圖5 川金絲猴地面活動個體的性別-年齡組成Fig.5 Sex-age composition of Sichuan snub-nosed monkey on the ground

3 討論

川金絲猴生性機(jī)警，對人類活動敏感，以往的地棲性和空間利用研究均是基于對習(xí)慣化群體的觀測[6-8]。作為一種陷阱式的被動調(diào)查技術(shù)，紅外相機(jī)技術(shù)在動物行為學(xué)研究中存在無法持續(xù)觀察目標(biāo)、難以完全統(tǒng)計種群數(shù)量和結(jié)構(gòu)等局限性，但采用該技術(shù)監(jiān)測川金絲猴野生種群的地面活動，能夠最大程度地排除人類影響，規(guī)避觀察者的出現(xiàn)影響個體行為[8-9]以及習(xí)慣化過程改變猴群自然空間利用模式的可能性[7，25]。根據(jù)隨機(jī)取樣原則，大量布設(shè)紅外相機(jī)并開展長期監(jiān)測，有助于進(jìn)一步了解川金絲猴在自然狀態(tài)下的地面活動規(guī)律。

對于川金絲猴為何要下樹到地面活動，張鵬等[7]認(rèn)為是為了跨越猴群漫游路徑上的林隙區(qū)域：一方面，當(dāng)遭遇不連續(xù)的林冠，下地移動跨越林隙可能比在樹上繞道通過要節(jié)省能量；另一方面，當(dāng)森林稀疏時下地移動可以降低樹上移動時的墜落受傷風(fēng)險。而Li[8]提出，川金絲猴下地還可能是為了取食獨活（Heracleum hemsleyanum），一種蛋白質(zhì)含量高于大部分樹種的樹葉、樹皮、嫩芽和地衣的草本植物。本研究的監(jiān)測結(jié)果為第一種假說提供了支持證據(jù)。首先，本研究建立的地面活動節(jié)律模型顯示，川金絲猴在白晝?nèi)魏螘r刻都有可能下地活動，但在11：00左右和19：00左右為下地活動高峰期。川金絲猴兩個取食高峰時段8：00～10：00 和 16：00～18：00[17，26]并不是其下地活動高峰期，在取食高峰時段較少觀察到川金絲猴在地面活動（圖2）。其次，從行為分布來看，移動是出現(xiàn)頻次和比例最高的行為，相反，在長期紅外相機(jī)監(jiān)測中只觀察到2例地面取食行為，比例不到總體的1%。因此，本研究結(jié)果更加支持川金絲猴從樹上下到地面的主要目的是為了在地面移動以穿越林隙，而非取食草本植物。

川金絲猴在夏季頻繁地在地面活動，而冬季則鮮有下樹。這可能是因為川金絲猴的棲息地氣候四季分明，在炎熱的夏季川金絲猴更喜好在地面的蔭涼處活動，躲避樹冠層強(qiáng)烈的陽光；而冬季氣溫較低，林下植被枯萎，地表長時間被冰雪覆蓋，下地活動不但會增加熱量的損耗，而且會增加被天敵發(fā)現(xiàn)的風(fēng)險，所以川金絲猴傾向于待在林冠。

由于紅外相機(jī)的被動監(jiān)測無法完整計數(shù)整個猴群的個體數(shù)和性別-年齡結(jié)構(gòu)，本研究的監(jiān)測結(jié)果只能反映活動于地面的川金絲猴個體的組成。四川省的川金絲猴種群中，成年雌雄性比通常為（3～3.84）∶1，而成年與未成年比在（0.72～0.86）∶1[27-28]。本研究中，川金絲猴地面活動個體的成年雌雄性比為1.21∶1，成年與未成年之比為4.09∶1，分別遠(yuǎn)低于和高于完整猴群的性比和成幼比，表明下地活動個體的性別-年齡組成明顯偏離了川金絲猴的整體種群結(jié)構(gòu)。這一結(jié)果與以往的棲息地垂直空間利用時間比例的研究結(jié)果[6-8]一致，進(jìn)一步支持成年雄猴會更頻繁下地活動，而未成年的青少年猴和嬰幼猴更傾向于留在樹冠的結(jié)論。成年雄性更愿意在地面移動，可能是由于它們體型大，體重接近成年雌性的兩倍[29]，在樹冠活動會有更高的墜落風(fēng)險[7]。相比成年個體，未成年川金絲猴更易受到地面天敵的捕食[2-3]，留在樹上活動是更加有效的反天敵策略[5]。