肖海龍 盛茂銀*

陸地森林植被植物細根對全球氣候變化的響應研究進展

肖海龍1, 3, 盛茂銀1,2,*

1. 貴州師范大學喀斯特研究院, 貴陽 550001 2. 國家喀斯特石漠化治理工程技術研究中心, 貴陽 550001 3. 貴州省喀斯特石漠化防治與衍生產業(yè)工程實驗室, 貴陽 550001

全球氣候變化對陸地森林生態(tài)系統與生物多樣性造成了較為明顯的負面和潛在影響, 由此引發(fā)了各種生態(tài)環(huán)境問題。細根作為植物最活躍的組成部分之一, 在調節(jié)陸地森林生態(tài)系統碳平衡和養(yǎng)分循環(huán)的過程中發(fā)揮著重要作用。植物細根對全球氣候變化的響應研究已成為當前全球變化背景下陸地生態(tài)系統關注的熱門課題之一。全球氣候變化是以溫室氣體(CO2、N2O)濃度持續(xù)上升、氮沉降加劇、全球氣候變暖為主要特征。為此該文從以下幾個方面對該領域的研究進展進行綜述: (1)CO2濃度升高對植物細根的影響; (2)氮沉降增加對植物細根的影響; (3)溫度升高和降水變化對植物細根的影響。最后, 進一步探討了該領域研究仍存在的科學問題, 提出了未來研究展望。研究結果不僅為進一步研究全球氣候變化對植物細根的影響提供重要的理論依據和參考, 也豐富了全球變化背景下根系生態(tài)學相關科學理論。

植物細根; 全球氣候變化; CO2升高; 氮沉降; 降水變化

0 前言

全球氣候變化是人類迄今面臨的最大的環(huán)境問題, 也是 21世紀人類面臨的最復雜的挑戰(zhàn)之一。氣候變化是以溫室氣體(CO2、N2O)濃度持續(xù)上升、全球氣候變暖為主要特征[1–2], 同時伴有氣候波動形成的各種極端天氣(干旱、洪澇、高溫)[3]和氮沉降加劇[4]等現象, 對全球陸地生態(tài)系統以及生物多樣性造成了較為明顯的負面和潛在影響, 由此引發(fā)了各種生態(tài)環(huán)境問題[5]。細根作為植物營養(yǎng)和水分循環(huán)的關鍵器官, 在陸地生態(tài)系統生物地球化學循環(huán)中發(fā)揮著不可或缺的作用, 且對氣候變化具有重要的指示意義[6]。雖然國內外對植物細根已有大量的研究[7–9], 但還缺乏較為系統的歸納總結。本文綜述了國內外有關植物細根生長動態(tài)(細根生產、壽命、周轉)和細根生理生態(tài)(細根生物量、細根形態(tài)、細根化學計量特征)等指標對全球氣候變化響應與適應性的研究成果。最后, 進一步探討了該領域研究仍存在的科學問題, 提出了未來研究展望, 以期為植物細根對未來氣候變化響應的深入研究提供重要的生理生態(tài)學理論依據和參考。

1 CO2濃度升高對植物細根的影響

1.1 促進細根生產

植物長期生長在CO2濃度不斷升高的環(huán)境中, 其結構和功能都將受到不同程度的影響, 主要表現在植物的地上和地下部分[10]。一般認為, 大氣中CO2濃度升高, 會使地下土壤的碳輸入量增加, 從而促進植物細根生產[11–12]。然而, 在不同的研究地區(qū)研究結果有所不同。例如, 在威斯康星州的研究表明, 北方硬木在CO2濃度升高的情況下細根生物量呈增加趨勢, 且表層土壤細根生物量高于深層土壤[13]。這可能是不同土層所獲得的碳輸入量差異大, 隨著土壤呼吸作用的進行, 導致不同土層細根生物量變化不一致。相反, 過量土壤碳輸入會減緩細根對土壤其他營養(yǎng)元素的利用效率, 制約植物細根的生長和發(fā)育。在佛羅里達州的一個灌木-橡樹生態(tài)系統中, 經過 7年的CO2處理后, 升高的CO2可降低橡樹根系的氮素利用效率, 使細根生產量減少[14]。也有研究表明, 升高的CO2對干旱地區(qū)灌木生態(tài)系統的細根產量與長度沒有并沒有顯著的影響[15]。這可能與干旱地區(qū)CO2升高對土壤碳輸入不明顯有關。由此可知, CO2濃度升高通過改變土壤碳動態(tài), 影響細根對土壤養(yǎng)分的利用效率, 最終影響植物細根的生長與發(fā)育。因此, 研究細根對土壤碳的吸收與利用過程, 有利于深入理解生態(tài)系統地下碳循環(huán)機制。

1.2 細根呼吸

濃度不斷升高的CO2通過改變地下根系統的生理功能與土壤碳動態(tài)直接或間接地影響土壤呼吸的主要部分—根呼吸, 而根呼吸對CO2濃度的響應機理和敏感性各不相同[16]。與粗根相比, 細根的N濃度較高, C濃度較低, 細根生理功能更活躍。因此, 隨著根系直徑的減小, 細根的呼吸速率明顯高于粗根[17]。此外, 細根呼吸與根生物量之間存在正相關性。在高濃度CO2環(huán)境下細根呼吸總量的增加主要是細根生物量增加導致根呼吸作用增強[18]。然而, 植物如果長時間暴露在高CO2濃度的環(huán)境中, 將造成樹木保衛(wèi)細胞收縮, 細胞壁增厚, 呼吸氣孔關閉, 呼吸作用受到抑制。Mildner等[19]利用同位素C追蹤瑞士西北部110年生云杉的細根呼吸和土壤CO2外排量發(fā)現, 當CO2濃度到達400 μmol·mol-1土壤環(huán)境C處于飽和狀態(tài), 云杉細根呼吸作用受到抑制, 土壤CO2外排量略有減少。這主要與云杉的樹齡有關, 成熟的樹木或生長在穩(wěn)定狀態(tài)下的植物, 根系的呼吸作用變化不明顯。此外, Glark等[20]在內華達沙漠對兩種矮灌木細根呼吸監(jiān)測發(fā)現, 高濃度CO2條件下灌木的細根呼吸速率隨土壤水分的減少而降低, 反映出細根呼吸還受到土壤水分條件的限制。由此可知, 植物細根呼吸作用容易受到多種因素的共同影響。目前, 國內外有關CO2濃度升高對植物細根呼吸作用的影響研究較多, 多集中在影響細根呼吸速率的環(huán)境驅動因素上, 而造成根系進行呼吸作用具體的內部驅動力尚不清楚[21]。因此, 加大該領域的研究將是未來研究的熱點和難點。

1.3 細根周轉

細根周轉是陸地生態(tài)系統碳分配格局與過程的核心環(huán)節(jié)[7]。細根周轉的速率將影響陸地生態(tài)系統的養(yǎng)分和碳循環(huán)過程。目前, 受研究對象、方法以及試驗區(qū)特定的環(huán)境條件(氣候、植被類型、土壤等)影響, 使CO2濃度升高對細根周轉速率影響的研究結果尚無一致定論。一項在亞利桑那州的柑橘園中長達17年的CO2富集試驗表明, 細根周轉速率較低濃度CO2明顯提高[11]。這是由于高濃度CO2刺激了柑橘細根根長(35.6%)和根干重密度(39.1%)的增加, 提高細根周轉速率, 使樹木具有較高的營養(yǎng)吸收能力, 從而促進柑橘的生長與發(fā)育。Nie等[22]研究也得出了大致相同的觀點, CO2濃度升高對植物細根周轉速率多表現為促進作用, 植物可通過改變其細根形態(tài)與中值壽命影響細根周轉速率。但對日本白樺細根的研究卻得出了相反的結論, 生長在兩種不同土壤類型(棕壤、火山灰土)的樺樹幼苗, 其細根周轉速率在CO2濃度升高的情況下均有下降趨勢[23]。這可能是不同土壤養(yǎng)分差異大, CO2濃度升高降低了樺樹細根長度與根系產量。就不同植被類型的年周轉速率而言,草地比灌木快, 而灌木比喬木快[24]。但是, 植物的細根周轉對CO2濃度的響應往往是一個長時間的動態(tài)變化過程, 不同緯度、不同地區(qū)、不同生態(tài)系統植被的細根周轉速率響應規(guī)律如何變化？仍是一個需要值得探討的問題。

2 氮沉降增加對植物細根的影響

2.1 細根生物量

與溫室效應一樣, 氮沉降加劇已成為全球性的環(huán)境問題, 其對陸地生態(tài)系統的負面影響也引起了世界各國的密切關注[25]。陸生植物生物量的分配策略反映了不同植物為應對環(huán)境變化的一種自我調節(jié), 相比于地上生物量的分配觀測而言, 植物地下部分的分配更具隱蔽性和復雜性, 尤其是細根生物量部分[26]。研究發(fā)現, 細根的生物量與土壤中N有效性有密切的相關性[27]。在亞熱帶闊葉松人工林進行模擬氮沉降表明, 隨著土壤氮含量的不斷增加, 闊葉松的細根生物量、總根長均顯著增加, 與低劑量N輸入相比, 高劑量N輸入對細根生物量的影響更大[28]。這是由于研究區(qū)長期處于低氮環(huán)境下, 抑制了人工林的生長和發(fā)育。因此, 隨著氮沉降加劇, 低氮環(huán)境得到了緩解, 最終使闊葉松的細根生物量、總根長顯著增加。祁瑜[29]等研究表明, 短期內施氮促進了植物地下生物量的生長, 但隨著施氮時間的延長,植物地下部分特別是細根生物量比例顯著降低。這表明長期持續(xù)性氮添加容易使土壤處于氮飽和狀態(tài), 進而限制了植物地下部分的生長。Noguch等[30]對日本杉樹根系的研究發(fā)現, 杉樹在不同氮添加處理下, 各土層的細根生物量、粗根和細根占總生物量比例以及細根根序分級都存明顯的差異。由此可見, 氮沉降對細根生物量的影響與植物物種本身對氮的需求特性以及外界氮沉降量的差異有關。深入研究不同植物地下生物量分配變化對氮沉降的響應機理, 有利于更好理解氮沉降對生態(tài)系統碳循環(huán)的影響。

2.2 細根形態(tài)

細根直徑、比根長、組織密度是根系重要的形態(tài)指標, 深刻影響著細根的生理功能, 對環(huán)境梯度和物種與物種之間的相互作用具有高度可塑性, 植物可通過改變細根形態(tài)以獲取最優(yōu)的營養(yǎng)資源, 使其在競爭中獲得最大優(yōu)勢, 即“成本—效益”策略[31-33]。受研究區(qū)域內土壤養(yǎng)分分布狀況、氮添加量以及氮處理時間等因素的影響。目前, 氮沉降對細根形態(tài)的研究結果均不一致。Yan等[7]在北方森林中利用微根管技術對四種不同氮沉降處理水平下落葉松細根形態(tài)和空間分布變化的定位監(jiān)測發(fā)現, 細根平均直徑隨施氮量的增加而增大, 氮沉降顯著降低了表層(0—20 cm)活細根總表面積, 而底層(20—40 cm)活細根總表面積增加。陳冠陶等[34]模擬了短期氮沉降對扁刺栲細根形態(tài)的影響發(fā)現, 氮添加通過影響土壤氮含量, 導致表層土壤酸化, 對表層土壤扁刺栲細根形態(tài)特征造成一定的影響, 而對深層細根的形態(tài)未產生顯著影響, 扁刺栲細根形態(tài)特征與土壤的pH值存在顯著正相關性。鄒宇星等[35]研究了刨花楠細根對短期水-氮添加交互作用的響應表明, 除了土壤N有效性影響刨花楠的細根形態(tài), 水分也是不可忽視的重要因子。

需要特別指出的是, 以往的研究多集中在同一生境下模擬氮沉降對單一樹種細根形態(tài)的影響, 研究尺度較小, 大尺度的研究不多[36-37]。由于不同的生境下, 不同植物物種對氮添加量與氮處理時間的響應各不相同, 可能是導致研究結果出現分歧的一個重要原因。因此, 今后的研究需要建立不同生境下植物物種乃至群落對氮沉降的響應, 深入了解植物根系的覓養(yǎng)機制及規(guī)律。此外, 植物的細根形態(tài)通過根際效應影響土壤微生物群落及其活動, 驅動土壤的形成和結構穩(wěn)定性。未來的研究也需要探索細根形態(tài)如何影響土壤微生物群落及其活動, 以及這些又如何級聯到陸地生態(tài)系統功能所依賴的土壤過程。

2.3 細根生態(tài)化學計量特征

碳是組成生物體的基礎元素, 氮、磷在植物功能上扮演著重要角色, 是陸地生態(tài)系統重要的限制性營養(yǎng)因子, 它們在生物地球化學循環(huán)和植物—土壤系統養(yǎng)分循環(huán)中起著重要的作用[38]。通過細根化學計量特征變化對研究細根的代謝、分解、土壤微生物活性以及土壤的碳循環(huán)起著重要作用, 有利于揭示全球大氣氮沉降加重背景下植物體內的養(yǎng)分利用以及元素變化遷移過程[39]。在亞熱帶地區(qū)模擬氮沉降試驗表明, 高氮添加顯著提高了異質低磷環(huán)境下馬尾松無性系細根的增生發(fā)育和N、P吸收率, 其根系氮、磷吸收效率較對照分別高出93.3%和148.4%。這是由于細根對N、P的吸收顯著受到土壤中N、P濃度或空間分布的影響[40]。在荒漠草原的研究發(fā)現, 細根N濃度和N:P與氮添加量呈正相關, 而細根P濃度與氮添加量呈負相關[41]。這可能是研究區(qū)長期屬于缺氮的環(huán)境下, 植物的生長受到了限制。也有研究表明, 細根C:N比值越低, N含量越高, 根系的分解速度越慢, 土壤中的碳保留率越高[31]。氮添加對不同氣候條件下細根C、N、P以及比值的影響不同, 這可能是不同氣候條件下植物生理特性和環(huán)境因子的差異造成。由于陸地生態(tài)系統中各環(huán)境因子上存在著顯著差異, 如年平均氣溫、降水、土壤微生物群落組成、土壤養(yǎng)分有效性等, 最終導致細根生態(tài)化學計量特征對氮沉降模擬實驗的響應結果不同[42]。目前, 有關植物細根生態(tài)化學計量學特征對環(huán)境因子變化響應的研究往往多為單因素影響下的短期性試驗, 細根的吸收機制尚不明確。與單因素試驗相比, 多因素交互作用影響的研究相對較少。因此, 今后應進行長期性、多因素交互作用影響地定位觀測, 深入研究植物細根化學計量學特征響應機制和規(guī)律。

3 溫度升高對植物細根的影響

3.1 細根壽命

自1850年以來, 大氣溫室氣體的增加導致的氣候變暖使全球平均氣溫升高了0.76 ℃, 近年來氣候變暖和熱浪趨勢加劇, 伴隨著更大的不確定性和變異性, 深刻影響著森林生態(tài)系統的地上和地下過程[43-44]。細根是根系組織中活躍性和敏感度最高的部位。隨著溫度的升高, 根的代謝和呼吸、自由基的形成和根的成熟都在加速, 死亡風險也在增加, 顯著縮短了高寒草甸細根的整體壽命[45]。在溫帶森林的增溫試驗也得出大致相同的結論, 增溫使土壤0—10 mm根系直立作物(活根和死根)比對照(-42.5%), 顯著縮短了表層細根的壽命, 而對深層細根壽命影響相對較小[46]。相反, 一項在半干旱溫帶草原的研究表明[47], 溫度的升高降低了土壤水分, 并導致細根分配了更多的C, 反而延長了細根的壽命?？梢? 細根壽命受植物內在特征(細根形態(tài)、根徑、根深等)和外在環(huán)境因子(土壤氮、水分有效性、溫度等)的共同影響, 從而導致增溫對細根壽命的研究結果存在差異[48]。此外, 溫度升高還通過包括水分在內或其他因素的交互作用影響細根壽命, 降低土壤濕度, 導致根系結構和根系垂直位置的變化[45]。Bai等[49]研究也表明, 升溫和降水增加對北方半干旱溫帶草原細根生產力、壽命有顯著的交互作用。由此可知, 增溫對細根壽命的影響是一個雙重乃至多重因素共同作用的結果, 而當前國內研究交互作用對細根壽命的影響關注較少, 更多的側重于增溫試驗對細根性狀的研究, 未來的研究中應加大對該領域的研究力度。

3.2 細根生物量

在陸地生態(tài)系統中, 優(yōu)良的根系動態(tài)在調節(jié)碳循環(huán)中起著至關重要的作用。研究細根生物量對增溫的響應對于理解陸地碳動態(tài)及其對氣候變化的反饋至關重要[50]。通過對北方森林生態(tài)系統的mate分析表明, 北方森林細根生物量與溫度變化有著密切的關系, 細根生物量隨溫度升高而增加, 但隨著緯度的增加, 細根生物量顯著下降。這可能是隨著緯度的升高溫度下降, 導致細根生產力降低, 影響了細根的生物量[51]。在青藏高原東部邊緣亞高山針葉林生態(tài)系統的研究也發(fā)現, 增溫明顯增加了云杉幼苗細根生物量, 且增溫對根系生長的影響與土壤條件密切相關, 包括氮的可用性、水分、土壤養(yǎng)分等[52]。相反, 在亞熱帶地區(qū)的試驗表明, 土壤增溫對杉木細根生物量有顯著的抑制作用, 增溫使細根生物量減少[53]。造成研究結論不一致原因是由于不同的植物物種對溫度的敏感性、土壤條件、根系生長適應性變化的情況有很大的差異, 從而導致植物細根生物量對溫度的變化響應也不一致。目前, 增溫對細根生物量的影響研究主要集中在中高緯度地區(qū), 低緯度地區(qū)的研究較少, 加強對熱帶雨林生態(tài)系統的研究對建立陸地森林生態(tài)系統碳循環(huán)模型具有重要意義。

4 降水變化對植物細根的影響

4.1 細根時空分布特征

植物對土壤水分和養(yǎng)分的吸收主要是通過細根獲取, 植物細根的時空分布特征反映了植物地下部分對土壤資源有效性的利用和分配狀況, 受降水量及其分配的影響, 導致植物細根對降水變化響應時表現出明顯的垂直分布和季節(jié)變化特征[54]。Zhang等[55]從103篇論文中收集并分析了495個有關細根形態(tài)與土壤深度對降水變化響應的數據發(fā)現, 降水變化對0—20 mm和20—40 mm土層的細根分布影響最為明顯。與0—20 mm相比, 降水的增加或減少對20—40 mm細根的生物量、直徑和長度等分布特征影響更大。這可能是因為深層土壤相比淺層土壤受到的水分脅迫更大, 土壤養(yǎng)分和水分相對于淺層土壤較貧瘠, 導致細根對降水的響應更加敏感。在阿根廷蒙特沙漠研究了沙丘坡地與谷地不同地形部位彎孢沙樹細根分布特征也表明, 沙樹細根的垂直分布與土壤水分在剖面上的垂直分布規(guī)律大致相同, 沙丘坡地由于受水分的脅迫比谷地更大, 所以細根垂直分布深度增大, 細根密度增加[56]。這可能是植物細根通過改變形態(tài)以適應土壤水分與養(yǎng)分在垂直方向上變化?？梢? 降水通過影響土壤水分與養(yǎng)分的交互作用強度, 從而影響植物細根的時空分布特征。

4.2 細根分解

細根分解是陸地森林生態(tài)系統碳和養(yǎng)分循環(huán)的重要環(huán)節(jié), 通過細根分解釋放的C、P、N等養(yǎng)分影響著植物根系生長和土壤微生物活動[57]。微生物是細根分解過程的重要參與者, 降水通過影響土壤水分進而影響微生物的活性, 最終間接影響細根分解的過程[58]。在天山進行的降水變化對云杉細根分解的研究表明, 增加降水促進云杉細根分解, 減少降水抑制細根分解, 且云杉細根分解率最高出現在7月份, 秋末至次年初夏最緩慢。這是由于7月水熱組合條件好, 土壤微生物快速繁殖, 從而加速了細根分解, 而秋末至次年初夏天氣寒冷, 低溫抑制了微生物的活動, 細根分解緩慢[59]。由此可知, 降水可通過與溫度的交互作用影響細根的分解速率。此外, 不同植物對營養(yǎng)的需求和生長策略不同, 導致細根分解在響應降水變化時存在差異。顧順平等[60]研究表明, 不同類型的植物可通過改變細根根序以適應環(huán)境的變化, 低級根分解速率較慢, 而高級根分解速率較快。Zhang等[55]還發(fā)現, 不同土層對細根分解也有影響, 深層土壤細根分解比淺層高。這可能是垂直方向土壤養(yǎng)分與水分異質性大, 導致深層細根死亡率高?？梢? 細根分解是一個復雜且多因素共同影響的過程。

5 研究展望

綜上所述, 全球氣候變化對植物細根的影響是多方面的, CO2濃度、氮沉降、溫度以及降水等變化均會造成植物細根生理生態(tài)的不同響應。由于現有的試驗研究中植物物種、外界環(huán)境、試驗觀測時間以及研究尺度等均存在較大差異, 從而導致某些相同實驗指標在不同試驗中呈現出不同的研究結果。因此, 今后深入研究植物細根對氣候變化響應提出以下幾點建議:

(1)陸地生態(tài)系統地下生態(tài)過程是一個土壤—植物—微生物進行物質能量循環(huán)與傳遞的過程。現有的研究已表明, 全球氣候變化將會對一系列細根特性產生重大影響, 對以土壤為基礎的生態(tài)系統進程產生了級聯效應。因此, 未來的研究需要探索細根形態(tài)如何影響土壤微生物群落及其活動, 以及這些影響如何級聯到陸地生態(tài)系統功能所依賴的土壤過程。

(2)目前對于植物細根的研究大多是基于植物個體水平和物種水平, 研究尺度也往往局限于區(qū)域尺度, 從更大尺度進行細根性狀特征的研究和分析較少。而全球氣候變化先導致植物個體細根特性變化, 進而影響到群落結構, 最后到生態(tài)系統功能的過程。因此, 未來的研究應深入由植物物種尺度向群落尺度的推演。

(3)植物細根對全球氣候變化的響應是一個規(guī)模大、時間長、難度高的動態(tài)過程, 而現有的研究多為短期、小規(guī)模的模擬實驗, 很多植物細根的響應機理尚不明確, 應進一步延長實驗觀測時間, 提高試驗精度。例如: 溫度變化是一個漫長而復雜的過程, 不同植物細根對不同時間尺度的增溫如何響應, 有待于長期定位試驗數據的驗證。此外, 相對于植物地上部分而言, 測定細根地下活動的難度大, 未來的研究中需要采用新的監(jiān)測技術, 例如; 基于DNA分子生物技術廣泛應用于細根物種與豐度的測定[61]、利用放射性元素C監(jiān)測細根壽命與細根周轉變化[62], 提高監(jiān)測數據的精度和可信度。

(4)全球氣候變化背景下各環(huán)境因子相互聯系、相互影響, 是一個不斷動態(tài)變化的整體。因此, 植物細根對氣候變化的響應容易受到多種因子交互作用的影響。與單因素試驗相比, 多因素交互作用影響的研究相對較少。因此, 開展多因素協同交互作用對植物細根的影響研究十分必要。

[1] MEINSHAUSEN M, MEINSHAUSEN N, HARE W, et al. Greenhouse-gas emission targets for limiting global warming to 2℃[J]. Nature, 2009, 458(7242): 1158–1196.

[2] LOBELL D B, SCHLENKER W, COSTA-ROBERTS J. Climate trends and global crop production since 1980[J]. Science, 2011, 333(6042): 616–620.

[3] BOUCEK R E, REHAGE J S. Climate extremes drive changes in functional community structure[J]. Global Change Biology, 2014, 20(6): 1821–1831.

[4] DUPRE C, STEVENS C J, BLEEFKER A. Changes in species richness and composition in European acidic grasslands over the past 70 years: the contribution of cumulative atmospheric nitrogen deposition[J]. Global Change Biology, 2010, 16(1): 344–357.

[5] 黎磊, 陳家寬. 氣候變化對野生植物的影響及保護對策[J].生物多樣性, 2014, 22(5): 549–563.

[6] VALVERDEBARRANTES O J, GREGOIRE T F, ROUMET C. A worldview of root traits the influence of ancestry, growth form, climate and mycorrhizal association on the functional trait variation of fine-root tissues in seed plants.[J]. New Phytologist, 2017, 215(4): 1562–1573.

[7] YAN Guoyong, CHEN Fei, ZAHNG Xin, et al. Spatial and temporal effects of nitrogen addition on root morphology and growth in a boreal forest[J]. Geoderma, 2017, 303(5): 178–187.

[8] OLMO M, LOPEZ-IGLESIAS B, VILLAR R. Drought changes the structure and elemental composition of very fine roots in seedlings of ten woody tree species. Implications for a drier climate[J]. Plant and Soil, 2014, 384(1): 113–129.

[9] FRESCHET G T, VALVERDEBARRANTES O J, TUCKER C M, et al. Climate, soil and plant functional types as drivers of global fine-root trait variation[J].Journal of Ecology, 2017, 105(5): 1182–1196.

[10] IVERSEN C M, MCCORMACK M L, POWELL A S. A global Fine-Root Ecology Database to address below- ground challenges in plant ecology[J]. New Phytologist, 2017, 215(1): 15–26.

[11] PRIOR S A, RUNION G B, TORBERT H A, et al.Sour orange fine root distribution after seventeen years of atmospheric CO2enrichment[J]. Agricultural and Forest Meteorology, 2012, 162(2): 85–90.

[12] JONGEN M, TONES M B, HEBEISEN T, et al. The effects of elevated CO2concentrations on the root growth ofandgrown in a FACE* system[J].Global Change Biology, 2010, 1(5): 361–371.

[13] KING Jin, PREGIZER K, ZAK D, et al. Fine root biomass and fluxes of soil carbon in young stands of paper birch and trembling aspen as affected by elevated atmospheric CO2and tropospheric O3[J]..Oecologia, 2001, 128(2): 237–250.

[14] BROWN A L P, DAY F P, HUNGATE B, et al. Root biomass and nutrient dynamics in a scrub-oak ecosystem under the influence of elevated atmospheric CO2[J]. Plant Soil, 2007, 292(1/2): 219–232.

[15] FERGUSON S D, NOWAK R S.Transitory effects of elevated atmospheric CO2on fine root dynamics in an arid ecosystem do not increase long-term soil carbon input from fine root litter[J]. New Phytologist, 2011, 190(4): 953–967.

[16] 周玉梅, 韓士杰, 鄭俊強, 等. CO2濃度升高對森林土壤微生物呼吸與根(際)呼吸的影響[J]. 植物生態(tài)學報, 2007, 31(3): 386–393.

[17] MAKITA N, HIRANO Y, DANNOURA M, et al. Fine root morphological traits determine variation in root respiration of[J]. Tree Physiology, 2009, 29(4): 579–585.

[18] PREGITZER K S, ZAK D R, MAZIASZ J, et al. Interactive effects of atmospheric CO2and soil-availability on fine roots of[J].Ecological Applications2000, 10(1): 18–33.

[19] MILDNER M, BADER M K F, BAUNANN C, et al. Respiratory fluxes and fine root responses in maturetrees exposed to elevated atmospheric CO2concen-trations[J]. Biogeochemistry, 2015, 124(1/3): 95–111.

[20] CLARK N M, APPLE M E, NOWAK R S. The effects of elevated CO2on root respiration rates of two Mojave Desert shrubs[J]. Global Change Biology, 2010, 16(5): 1566–1575.

[21] LYNCH D J, MATAMALA R, IVERSEN C M, et al. Stored carbon partly fuels fine-root respiration but is not used for production of new fine roots[J]. New Phytologist, 2013, 199(2): 420–430.

[22] NIE Ming, LU Meng, BLE J, et al. Altered root traits due to elevated CO2: a meta-analysis[J]. Global Ecology & Biogeography, 2013, 22(10): 1095–1105.

[23] Wang Xiaona, FUJITA S, NAKAJI T, et al. Fine root turnover of Japanese white birch (var.) grown under elevated CO2in northern Japan[J]. Trees, 2016, 30(2): 363–374.

[24] MCCORMACK M L, ADAMS T S, SMITHWICK E A H , et al. Variability in root production, phenology, and turnover rate among 12 temperate tree species[J]. Ecology, 2014, 95(8): 2224–2235.

[25] GUNDERSEN P, SCHMIDT I, RAULUND- RAS-MUSSEN K. Leaching of nitrate from temperate forests effects of air pollution and forest management[J]. Enviro-mental Reviews, 2006, 14(1): 1–57.

[26] BARDGETT R D, MOMMER L, VRIES F T. Going underground: root traits as drivers of ecosystem processes[J]. Trends in Ecology & Evolution, 2014, 29(12): 692–699.

[27] METAY A, MAGNIER J, GUILPART N, et al. Nitrogen supply controls vegetative growth, biomass and nitrogen allocation for grapevine (cv. Shiraz) grown in pots[J]. Functional Plant Biology, 2015, 42(1): 105–117.

[28] Kou Liang, Guo Dali, Yang Hao, et al. Growth morphological traits and mycorrhizal colonization of fine roots respond differently to nitrofen addition in a slash pine plantation in subtropical China[J]. Plant Soil, 2005, 391(1/2): 207–218.

[29] 祁瑜,黃永梅,王艷, 等. 施氮對幾種草地植物生物量及其分配的影響[J]. 生態(tài)學報, 2011, 31(18): 5121–5129.

[30] NOGUCHI K, NAGAKURA J, KANEKO S. Biomass and morphology of fine roots of sugi () after 3 years of nitrogen fertilization[J]. Frontiers in Plant Science, 2013, 4(2): 347–358.

[31] ROBINSON D, HODGE A, FITTER A. Constraints on the Form and Function of Root Systems[M]∥Root Ecology, Springer Berlin Heidelberg press, 2003: 1–31.

[32] VALVERDE–BARRANTES O J, SMEMO K A, FEINSTEIN L M, et al. The distribution of below-ground traits is explained by intrinsic species differences and intraspecific plasticity in response to root neighbours[J]. Journal of Ecology, 2013, 101(4): 933–942.

[33] BARDGETT R D, MOMMER L, VRIES F T. Going underground: root traits as drivers of ecosystem processes[J]. Trends in Ecology & Evolution, 2014, 29(12): 692–699.

[34] 陳冠陶, 彭勇, 鄭軍, 等.氮添加對亞熱帶次生常綠闊葉林扁刺栲細根生物量、壽命和形態(tài)的短期影響[J]. 植物生態(tài)學報, 2017, 41(10): 1041–1050.

[35] 鄒宇星, 鐘全林, 游雅玲, 等. 短期氮–水處理對刨花楠幼苗細根根序形態(tài)的影響[J]. 應用生態(tài)學報, 2018, 29(7): 2323–2329.

[36] LIU Bitao, LI Hongbo, ZHU Biao, et al. Complementarity in nutrient foraging strategies of absorptive fine roots and arbuscular mycorrhizal fungi across 14 coexisting subtropical tree species[J]. New Phytologist, 2015, 208(1): 125–136.

[37] Yuan Z Y, Chen H Y H. A global analysis of fine root production as affected by soil nitrogen and phosphorus[J]. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 2012, 279(1743): 3796–3802.

[38] 馬玉珠, 鐘全林, 靳冰潔, 等. 中國植物細根碳、氮、磷化學計量學的空間變化及其影響因子[J]. 植物生態(tài)學報, 2015, 39(2): 159–166.

[39] NADELHOFFE K J. he potential effects of nitrogen deposition on fine-root production in forest ecosystems[J]. New Phytologist, 2000, 147 (1): 131–139.

[40] 宋平, 張蕊, 張一, 等. 模擬氮沉降對低磷脅迫下馬尾松無性系細根形態(tài)和氮磷效率的影響[J]. 植物生態(tài)學報, 2016, 40(11): 1136–1144.

[41] Li Lei, Gao XiaoPeng, Gui Dongwei, et al. Stoichiometry in aboveground dan fine roots ofin desert grassland in response to artificial nitrogen addition[J]. Journal of Plant Research, 2017, 130(4): 689–697.

[42] YUE K, FORNARA D, YANG W, et al. Effects of three global change drivers on terrestrial C:N:P stoichiometry: a global synthesis[J]. Global Change Biology, 2017, 23(6): 2450–2463.

[43] IPCC, Climate Change 2014: Mitigation of Climate Change. Contribution of Working Group III to the Fifth Assessment Report of the Intergovernmental Panel on Climate Change[R]. Cambridge: Cambridge University Press: 1–151．

[44] GANGULY A R, STEINHAEUSER K, ERICKSON D J, et al. Higher trends but larger uncertainty and geographic variability in 21st century temperature and heat waves[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences, 2009, 106(37): 15555–15559.

[45] WANG Zhikai, DING Lubin, WANG Ting, et al. Effects of root diameter, branch order, root depth, season and warming on root longevity in an alpine meadow[J]. Ecological Research, 2016, 31(5): 739–747.

[46] ZHOU Yuemei, TANG Jianwu, MELILLO J M, et al. Root standing crop and chemistry after six years of soil warming in a temperate forest[J]. Tree Physiology, 2011, 31(7): 707–717.

[47] BAI Wenming, XIA Jianyang, WAN Shiqiang, et al. Day and night warming have different effect on root life span[J]. Biogeosciences, 2014, 9(1): 375–384.

[48] CHEN H Y H, BRASSARD B W. Intrinsic and Extrinsic Controls of Fine Root Life Span[J]. Critical Reviews in Plant Sciences, 2013, 32(3): 151–161.

[49] BAI Wenming, WAN Shi, NIU Shuli, et al. Increased temperature and precipitation interact to affect root production, mortality, and turnover in a temperate steppe: implications for ecosystem C cycling[J]. Global Change Biology, 2010, 16(4): 1306–1316.

[50] LIU Yanchun, LIU Shirong, WAN Shiqiang, et al. Effects of experimental throughfall reduction and soil warming on fine root biomass and its decomposition in a warm temperate oak forest[J]. Science of the Total Environment, 2017, 574(5): 1448–1455.

[51] YUAN Z Y, CHEN H. Fine Root Biomass, Production, Turnover Rates, and Nutrient Contents in Boreal Forest Ecosystems in Relation to Species, Climate, Fertility, and Stand Age: Literature Review and Meta-Analyses[J]. Critical Reviews in Plant Sciences, 2010, 29(4): 204–221.

[52] LIU Qing, YIN Huajun, CHEN Jinsong, et al. Belowground responses of Picea asperataseedlings to warming and nitrogen fertilization in the eastern Tibetan Plateau[J]. Ecological Research, 2011, 26(3): 637–648.

[53] 陳望遠, 熊德成, 史順增, 等. 土壤增溫對杉木幼苗細根生長量及形態(tài)特征的影響[J]. 生態(tài)學報, 2018, 38(15): 5305–5314.

[54] VERBURG P S J, YOUNG A C, STEVENSON B A, et al. Do increased summer precipitation and N deposition alter fine root dynamics in a Mojave Desert ecosystem?[J]. Global Change Biology, 2013, 19(3): 948–956.

[55] ZHANG Xin, XING Yajuan, YAN Guoyong, et al. Effects of precipitation change on fine root morphology and dynamics at a global scale: a meta-analysis[J]. Canadian Journal of Soil Science, 2019, 99(1): 1–11.

[56] GUEVARA, ARANZAZU, PANCOTTO, et al. Fine roots of Prosopis flexuosa trees in the field. Plant and soil variables that control their growth and depth distribution[J]. Plant Ecology, 2018, 219(2): 1399–1412.

[57] SOLLY E F, SCHONING I, BOCH S, et al. Factors controlling decomposition rates of fine root litter in temperate forests and grasslands[J]. Plant and Soil, 2014, 382(1/2): 203–218.

[58] AUSTIN A T. Differential Effects of Precipitation on Production and Decomposition along a Rainfall Gradient in Hawaii[J]. Ecology, 2002, 83(2): 328–338.

[59] 李吉玫, 張毓?jié)? 韓燕梁, 等. 降水變化對天山云杉細根分解及養(yǎng)分釋放的影響[J]. 生態(tài)環(huán)境學報, 2015, 24(9): 1453–1460.

[60] 顧偉平, 劉瑞鵬, 李興歡, 等. 四個典型溫帶樹種不同根序細根分解速率及其主要影響因素[J]. 植物生態(tài)學報, 2018, 42(9): 955–962.

[61] ZENG Weixian, Zhou Bo, Lei Pifeng, et al. A molecular method to identify species of fine roots and to predict the proportion of a species in mixed samples in subtropical forests[J]. Frontiers in Plant Science, 2015, 6(1): 313–325.

[62] GAUDINSKI J B, TORN M S, RILEY W J, et al. Measuring and modeling the spectrum of fine-root turnover times in three forests using isotopes, minirhizotrons, and the Radix model[J]. Global Biogeochemical Cycles, 2010, 24(3): 515–530.

Review on response of plant fine roots to global climate change in terrestrial forest vegetation

XIAO Hailong1,3, SHENG Maoyin1,2,*

1. School of Karst Science, Guizhou Normal University, Guiyang 550001, China 2. State Engineering Technology Institute for Karst Desertification Control, Guiyang 550001, China 3. Guizhou Engineering Laboratory for Karst Rocky Desertification Control and Derivative Industry, Guiyang 550001, China

Global climate change has caused more obvious negative and potential impacts on terrestrial forest ecosystems and biodiversity, which has led to various ecological and environmental problems. As one of the most active components of plants, fine roots play an important role in regulating carbon balance and nutrient cycling in terrestrial forest ecosystems. The response of plant fine roots to global climate change has become one of the hot topics of terrestrial ecosystems under the background of global climate change. Global climate change is characterized by continuous rise of greenhouse gas (CO2, N2O) concentrations, increased nitrogen deposition and global warming. Therefore, this article summarized the research progress in this field from the following aspects: (1) the effect of elevated CO2concentration on plant fine roots; (2) the effect of increased nitrogen deposition on plant fine roots; (3) the effect of the increase of temperature or precipitation changes on plant fine roots. Finally, the existing scientific problems in this field were further discussed and the future research prospects were proposed. The research results not only provided important theoretical references for further studies on the impact of global climate change on plant fine roots, but also enriched the scientific theory of root ecology in the context of global change.

fine roots; global climate change; elevated CO2; nitrogen deposition; precipitation change

10.14108/j.cnki.1008-8873.2020.02.024

Q948.11

A

1008-8873(2020)02-199-08

2019-08-20;

2019-09-09

貴州省優(yōu)秀青年科技人才支持計劃項目(黔科合平臺人才[2017]5638); 貴州省普通高等學?？萍及渭馊瞬胖С钟媱?黔教合KY字[2016]064); 貴州省科技計劃項目(黔科合平臺人才[2017]5726); 貴州省科學技術基金重點項目(黔科合基礎[2016]1414)

肖海龍(1996—), 男, 四川德陽人, 碩士研究生, 主要從事巖溶生態(tài)建設與區(qū)域經濟研究, E-mail: xiaohailong424@163.com

盛茂銀, 博士, 教授, 主要從事特色植物資源開發(fā)與石漠化治理研究, E-mail: shmoy@163.com

肖海龍, 盛茂銀. 陸地森林植被植物細根對全球氣候變化的響應研究進展[J]. 生態(tài)科學, 2020, 39(2): 199–206.

XIAO Hailong,SHENG Maoyin. Review on response of plant fine roots to global climate change in terrestrial forest vegetation[J]. Ecological Science, 2020, 39(2): 199–206.