植物物種多樣性對植食性昆蟲和主栽作物的影響及其生態(tài)學(xué)機制

萬年峰，蔣杰賢

(上海市農(nóng)業(yè)科學(xué)院生態(tài)環(huán)境保護研究所，上海 201403)

植物物種多樣性是生物多樣性的重要組成部分，在提供生態(tài)系統(tǒng)服務(wù)功能方面扮演重要作用[1-2]，如減輕病蟲危害[3]、提高初級生產(chǎn)力[4]、增加作物產(chǎn)量[5]、減少化學(xué)農(nóng)用品投入[6]。植物物種多樣性的諸多功能，已驅(qū)使生態(tài)學(xué)家研發(fā)多種多樣化種植模式。目前，從空間上而言，多樣化種植模式主要包括種植誘集植物[7-8]、間作(套種)[9-10]和地面生草[11-12]。這些多樣化措施作用于生態(tài)系統(tǒng)后，對植食性昆蟲[13]、植食性昆蟲的捕食性和寄生性天敵[14-15]、作物產(chǎn)量品質(zhì)[16-17]、土壤微生物等均有一定影響[18-19]。本研究僅概述植物物種多樣性對植食性昆蟲的豐度(Abundance)以及對植食性昆蟲危害主栽作物的影響，并用天敵假說、資源集中假說、推-拉假說、屏障假說和保險假說等理論，剖析植物多樣性調(diào)控植食性昆蟲的機制，以期為生物多樣性與生態(tài)系統(tǒng)服務(wù)功能研究提供參考。

1 誘集植物對植食性昆蟲和主栽作物的影響

植食性昆蟲對某些植物具有明顯的嗜好性，合理種植這些植物可以誘殺植食性昆蟲，進而保護主栽作物免受蟲害，這類植物被稱為誘集植物[7-8]。誘集植物被引入農(nóng)田后，一般會降低農(nóng)田靶標(biāo)植食性昆蟲(靶標(biāo)植食性昆蟲指誘集植物的防治對象)的數(shù)量、減輕靶標(biāo)植食性昆蟲對主栽作物的危害，也會影響非靶標(biāo)植食性昆蟲以及整個昆蟲群落的組成與結(jié)構(gòu)。

1.1 植食性昆蟲的豐度

1.1.1 靶標(biāo)植食性昆蟲

人為添加誘集植物后，主栽作物上靶標(biāo)植食性昆蟲豐度下降。例如，母菊(Matricariarecutita)被種植到草莓(Fragaria×ananassa)田后，草莓上的歐洲長毛草盲蝽(Lygusrugulipennis)種群數(shù)量下降38.2%[20]；花椰菜田周邊栽種芥菜(Barbareaspp.)后，花椰菜上的小菜蛾(Plutellaxylostella)種群數(shù)量下降18.5%[21]；香瓜(Cantaloupe)被種植在棉花(Gossypiumspp.)田后，棉田煙粉虱(Bemisiatabaci)數(shù)量下降46.2%[22]。正是源于誘集植物具有較好控制靶標(biāo)植食性昆蟲的優(yōu)勢，該模式已被廣泛應(yīng)用于農(nóng)業(yè)生產(chǎn)中。譬如，在美國佛羅里達州北方，種植者采用茄子(Solanummelongena)誘殺菜豆(Phaseolusvulgaris)上的銀葉粉虱(Bemisiaargentifolii)，使其種群數(shù)量下降26.7%[23]。類似的報道見于澳大利亞維也納南部，該報道也得到了科學(xué)驗證：將豌豆(Pisumsativum)種植在馬鈴薯(Solanumtuberosum)田后，后者植株上的叩甲(Agriotesspp.)數(shù)量降低49.6%[24]。誘集植物之所以能有效控制靶標(biāo)植食性昆蟲，主要是這類植物能從物理性狀和化學(xué)特性兩個層面調(diào)控植食性昆蟲的感覺器官，進而形成比主栽作物更強的引誘力[25-26]。

1.1.2 非靶標(biāo)植食性昆蟲

誘集植物能抑制靶標(biāo)植食性昆蟲數(shù)量，已得到廣泛認同。此外，誘集植物對非靶標(biāo)植食性昆蟲的影響，也引起了一些科學(xué)家的關(guān)注。例如，將誘集植物大白菜(Brassicapekinensis)種植于甘藍(Brassicaoleracea)田后，甘藍植株上的跳甲(Phyllotretaspp.)數(shù)量竟然增加 120.6%[27]；印度芥菜(Brassicajuncea)雖然降低甘藍上(B.oleracea)菜心螟(Hellulaundalis)、粉紋夜蛾(Trichoplusiani)和南方錁紋夜蛾(Chrysodeixiseriosoma)數(shù)量，但會引起小菜蛾(Plutellaxylostella)和菜青蟲(Pierisrapae)種群數(shù)量上升[28]。由此可見，誘集植物對非靶標(biāo)植食性昆蟲的影響是正負兩面性的。非靶標(biāo)植食性昆蟲的數(shù)量降低，與誘集植物增加主栽作物上捕食性和寄生性天敵的數(shù)量有關(guān)[7]。然而，誘集植物增加主栽作物上非靶標(biāo)植食性昆蟲的豐度，可能與誘集植物干擾天敵捕食或寄生非靶標(biāo)植食性昆蟲有關(guān)。

1.2 主栽作物的生長

誘集植物的“引入”，能降低主栽作物上植食性昆蟲的數(shù)量，減輕植食性昆蟲對主栽作物的危害，進而促進主栽作物的生長發(fā)育與繁殖。例如，在綠肥田種植誘集植物馬鈴薯后，會促進綠肥的鮮重[29]。誘集銀葉粉虱(Bemisiaargentifolii)的南瓜(Cucurbitapepo)被種植在菜豆(Phaseolusvulgaris)田后，增加菜豆產(chǎn)量高達86.7%[30]。然而，主栽作物的生長除受靶標(biāo)和非靶標(biāo)植食性昆蟲影響外，還與植食性昆蟲的天敵[31]、土壤微生物及其根系分泌物[32]等因素有關(guān)。據(jù)此推理，誘集植物會通過調(diào)控植食性昆蟲數(shù)量直接引起主栽作物生長特征的變化，也會通過其他途徑間接誘導(dǎo)主栽作物發(fā)生變化。

2 間作對植食性昆蟲和主栽作物的影響

間作是指在同一農(nóng)業(yè)系統(tǒng)內(nèi)相同生長周期內(nèi)、分行或分列間隔種植2種或2種以上作物的種植方式[33]。將間作植物種植于主栽作物田后，會引起主栽作物上植食性昆蟲豐度發(fā)生變化，也會影響植食性昆蟲對主栽作物的危害。

2.1 植食性昆蟲的豐度

間作植物往往為植食性昆蟲的天敵提供營養(yǎng)資源，有助于增加主栽作物上天敵的豐度，而天敵豐度的增加，會更好降低植食性昆蟲的豐度[6,34]。棉花與茴香(Foeniculumvulgare)按1∶2比例條帶間種后，后者植株上捕食性天敵瓢蟲(Cyclonedasanguinea、Scymnusspp.)和草蛉(Chrysoperlacarnea)數(shù)量增加，這使得茴香上蚜蟲數(shù)量下降40.5%[35]。Ribeiro等[36]也報道了類似結(jié)論，香雪球(Lobulariamaritima)與甘藍條帶間種后，前者能夠吸引天敵至后者的植株上，進而導(dǎo)致甘藍上煙粉虱和小菜蛾數(shù)量分別降低48.8%、64.8%[36]。然而，也有案例表明，間作植物被引至主栽作物田后，并不會降低主栽作物上植食性昆蟲的豐度，甚至?xí)霈F(xiàn)相反趨勢。如將臂形草(Brachiariaspp.)與相思樹(Acaciamangium)間種，后者旋枝天牛(Oncideresocularis)數(shù)量增加28.4%[37]。據(jù)推測，間作植物釋放的揮發(fā)性氣味，會對某種(或某類)植食性昆蟲具有引誘能力，能將在其他地方活動的雌性個體“招引”至主栽作物上產(chǎn)卵，進而增加植食性昆蟲在主栽作物上的種群數(shù)量[38]。

2.2 主栽作物的受害率

間種其他植物后，主栽作物系統(tǒng)的天敵庫源一般會增強，這使得主栽作物上植食性昆蟲數(shù)量下降，進而降低植食性昆蟲對主栽作物的危害。玉米(Zeamays)、芋艿(Xanthosomasagittifolium)和葫蘆(Lagenariasiceraria)間種在芭蕉(Musabasjoo)田后，香蕉球莖象鼻蟲(Cosmopolitessordidus)對芭蕉的危害率降低5.00%—6.88%[39]。類似地，蘋果(Malusdomestica)和桃(Amygdaluspersica)間種后，車前圓尾蚜(Dysaphisplantaginea)對前者的危害率降低0.43%[40]。然而，Pascual-Villalobos等[41]觀察到相反結(jié)果：將芫荽(Coriandrumsativum)或菊花(Chrysanthemumcoronarium)與萵苣(Lactucasativa)分別間作后，萵苣蚜(Nasonoviaribisnigri)侵害萵苣的百分率分別增加 188.1%、98.5%，這種侵害率增大的現(xiàn)象，可能與芫荽和菊花引誘萵苣蚜至萵苣上產(chǎn)卵有關(guān)。此外，在間作作物干擾下，植食性昆蟲對主栽作物的危害，會因主栽作物生育期的不同而發(fā)生變化。譬如，與單作蘋果園相比，在桃-蘋果復(fù)種系統(tǒng)里，繡線菊蚜(Aphisspiraecola)侵害萌芽期至開花期的蘋果葉片的概率較低，但對果實生長期的危害加劇(侵害率增加30.9%)[42]。

3 地面生草對植食性昆蟲和主栽作物的影響

地面生草，也被稱為“地面覆蓋生草”，一般是指在主栽作物行間或周邊保留自然雜草、種植人工馴化的草或綠肥作物，并加以管理，使主栽作物與草協(xié)調(diào)共生的一種栽培模式[11-12,43-44]。農(nóng)田生草后，主栽作物上植食性昆蟲與其天敵的互作關(guān)系變得更加復(fù)雜，這導(dǎo)致植食性昆蟲的豐度以及對主栽作物的危害也會發(fā)生變化。

3.1 植食性昆蟲的豐度

生草既可為主栽作物上的天敵提供避難所，又可為天敵群落的繁衍提供棲息場所。這有利于天敵對植食性昆蟲的控制，進而表現(xiàn)為主栽作物上植食性昆蟲的豐度下降。譬如，Wan等[44]研究發(fā)現(xiàn)：桃園(上海)林下被種植白三葉草(Trifoliumrepens)后，三葉草上培育的天敵能遷移至桃樹上捕食或寄生植食性昆蟲；較單作桃園，生草桃園桃樹上捕食性天敵數(shù)量增加 116.7%，蚜蟲群落和梨小食心蟲(Grapholithamolesta)種群數(shù)量分別降低31.4%、33.3%。同樣，三葉草被種在甘藍田后，甘藍上跳甲(PhyllotretaCruciferae)數(shù)量降低21.4%—55.0%[45]。 然而，生草后，草、主栽作物、植食性昆蟲及其天敵之間的營養(yǎng)級關(guān)系(Trophic interactions)變動復(fù)雜，此時，主栽作物上天敵數(shù)量會增加，但植食性昆蟲數(shù)量有時甚至呈相反趨勢。例如，將大巢菜(Viciasativa)覆蓋在葡萄園地面后，葡萄上蜘蛛數(shù)量增加1.6倍，但斑葉蟬(Erythroneuravariabilis)的數(shù)量增加3.33%[46]。這可能與生草措施弱化天敵的遷移能力有關(guān)：若天敵能在草上找到充足食物資源，就“懶得”再遷移至主栽作物上獵捕或寄生植食性昆蟲。

3.2 主栽作物的被害程度

生草后，主栽作物上植食性昆蟲的數(shù)量下降，進而降低了植食性昆蟲對主栽作物的危害。目前，三葉草是被視為降低植食性昆蟲危害主栽作物效果較佳的草種[44，47-48]。譬如，將三葉草覆蓋于棉花田后，美洲牧草盲蝽(Lyguslineolaris)危害棉花的概率降低39.4%—48.5%[47]。同樣，神香草(Hyssopusofficinalis)、樟腦草(Nepetacataria)等草種，也有類似的功效，如在甘藍田行間撒播這些草種后，甘藍被跳甲(Phyllotretacruciferae)危害的百分率降低11.5%—41.1%[48]。然而，有案例表明，生草也會“刺激”植食性螨蟲對主栽作物的危害，主要緣于螨蟲是廣食性有害生物——既危害該類草，也危害主栽作物。譬如，在桃園林間地面生草后，二斑葉螨(Tetranychusurticae)侵染桃樹葉片的概率增加5.0%—7.0%[49]。由此可見，植食性昆蟲(害螨)危害寄主植物，不僅與其被天敵控制的效果有關(guān)，也與其食性有聯(lián)系。此外，在生長、繁殖與代謝過程中，草釋放的揮發(fā)性氣味化合物或次生代謝產(chǎn)物，對植食性昆蟲也會有驅(qū)避或引誘作用，這也會影響植食性昆蟲取食主栽作物的選擇。

4 植物物種多樣性調(diào)控植食性昆蟲的生態(tài)學(xué)機制

額外的植物物種被添加到生態(tài)系統(tǒng)中，可能會干擾主栽作物、植食性昆蟲及其天敵之間的食物網(wǎng)關(guān)系，進而影響植物多樣性調(diào)控植食性昆蟲的效果，其生態(tài)學(xué)機制有：天敵假說(Natural enemy hypothesis)、資源集中假說(Resource concentration hypothesis)、推-拉假說(Pull-push hypothesis)、屏障假說(Barrier hypothesis)、保險假說(Insurance hypothesis)等。

4.1 天敵假說

該假說推定，較單作系統(tǒng)，植物多樣化種植的系統(tǒng)，擁有更多的捕食性和寄生性天敵，更多的天敵會增強對植食性昆蟲的控制作用[6，34，50-51]。與單一種植模式相比，多樣化種植能為天敵提供更多更好的棲息地和活動空間[6,12]，能在多個時段為天敵提供花粉和蜜源，能吸引更多天敵并增加其繁殖能力[52-54]；當(dāng)主栽作物上植食性昆蟲數(shù)量不能滿足天敵食物需求時，這些額外的植物能夠作為替代食物源而使天敵繼續(xù)保留在生態(tài)系統(tǒng)內(nèi)[55-56]。迄今，該假說已被成功應(yīng)用于解釋間作[57-59]和地面生草[60-62]控害機制的研究中。例如，玉米和大豆間作后，蜘蛛、瓢蟲、草蛉等捕食性天敵以及寄生蜂的數(shù)量較玉米或大豆單作系統(tǒng)的高[57]。同樣，將牧草(Loliumperenne、Phalarissp.等)種植于葡萄園后，葡萄上的捕食螨、蜘蛛、瓢蟲、寄生蜂等天敵的數(shù)量明顯高于單作葡萄園[60]。

4.2 資源集中假說

該假說由Root[63]、Risch[64]等提出，闡明的是昆蟲與植物的反饋機制，但該機制通常只在植物群落中起作用[65]。該假說的提倡者普遍認為：植食性昆蟲更可能找到和停留于大面積、高植物密度、低物種數(shù)量的寄主植物斑塊(Patch)[66-68]；當(dāng)單作寄主植物系統(tǒng)被種植非寄主植物后，非寄主植物會通過物理和化學(xué)的因素擾亂植食性昆蟲的視覺、聽覺和嗅覺，從而抑制其在寄主植物上棲息定居的速度、交配產(chǎn)卵與繁殖的概率[69-71]。與多種(≥2種)植物混種系統(tǒng)的寄主植物斑塊的密度相比，單作系統(tǒng)的相對高，這有利于植食性昆蟲更容易找到寄主植物，也為植食性昆蟲在寄主植物上的滯留、覓食和繁殖提供了較佳條件[72]。迄今，該假說已在美洲牧草盲蝽危害草莓[73]、潛葉蟲危害夏櫟(Quercusrobur)[74]的研究中得到了驗證。然而，一些科學(xué)家對此理論持懷疑態(tài)度，他們通過試驗驗證，卻得出了相反結(jié)果，并定義為資源稀釋(Resource dilution)假說[75-78]。

4.3 推-拉假說

推-拉假說是基于化學(xué)生態(tài)學(xué)原理的植食性昆蟲生態(tài)調(diào)控的理論，最先由Pyke等[79]在防控澳大利亞棉田棉鈴蟲(Helicoverpaspp.)實踐中摸索而來。隨后，Miller等[80]對該控害措施進行了規(guī)范和定義。目前，學(xué)術(shù)界對該理論已形成共識，一致認為，推-拉假說是將利用驅(qū)避物驅(qū)避植食性昆蟲與運用誘集物誘殺植食性昆蟲相結(jié)合形成的策略，是一種高效、可持續(xù)、無環(huán)境污染的控害技術(shù)理論[81-83]?！巴啤钡恼T因分成2類：1)視覺線索的抑制，即寄主植物的形狀、大小、顏色等抑制植食性昆蟲的定向與覓食[84-86]；2)揮發(fā)物的掩蓋，即非寄主植物釋放的揮發(fā)物，能掩蓋寄主植物的氣味或引起植食性昆蟲對寄主植物的排斥行為[87]，如天堂椒(Aframomummelegueta)、生姜(Zingiberofficinale)等非寄主植物釋放的揮發(fā)物對象鼻蟲(Sitophiluszeamais)具有較強的驅(qū)避效果[88]。此外，合成驅(qū)蟲劑[89-90]、抗聚集信息素[91]、拒食劑[92-93]等也是引起“推”的因素。同樣，產(chǎn)生“拉”的因素分類與上述“推”的類似，只不過，植食性昆蟲對前者的響應(yīng)效應(yīng)與后者的完全相反[94-96]。

4.4 屏障假說

該理論也被稱為“物理障礙假說”(Physical obstruction hypothesis)，最初被應(yīng)用在植物病害領(lǐng)域[97]——主要防控蚜蟲傳播病毒病[98-99]。2012年，Parolin等[100]提議，此理論也適合于植食性昆蟲管理。該假說推斷，高稈的非寄主植物(玉米、向日葵、高粱、芝麻等)能夠阻隔植食性昆蟲在作物系統(tǒng)內(nèi)多個生境之間的移動與擴散，進而降低了植食性昆蟲在較矮的主栽作物上的定殖概率[101-103]。例如，芫荽(Coriandrumsativum)與甘藍間作后，前者能較好地阻隔小菜蛾在后者田間的危害[104]；玉米阻隔甘薯象蟲(Cylasformicarius)危害馬鈴薯[105]，同樣，紅豆(Vignaangularis)和金盞花(Calendulaofficinalis)對該蟲也有相同的阻隔效果[106]。此外，這些高稈植物也能阻擋空氣流動，這不僅會阻止一些隨風(fēng)擴散的植食性昆蟲對主栽作物的侵害[107-108]，也會降低較強的風(fēng)對天敵的傷害風(fēng)險[100]。然而，Parolin等[100]認為，屏障植物并不一定都是高稈的植株，也可能是一些不容易感染特定病蟲害的植物，即非感受性植物(Non-susceptible plant)，它們作為主栽作物的掩飾物，抑制植食性昆蟲在主栽作物上的遷移與擴散。

4.5 保險假說

Yachi等[109]提出保險假說，并將該假說首先應(yīng)用于探討波動環(huán)境下的生物多樣性和生態(tài)系統(tǒng)生產(chǎn)力關(guān)系。隨后，該理論被運用到植食性昆蟲防控研究中。該假說的倡導(dǎo)者們推測，在某個(些)斑塊里，有的物種并沒有發(fā)揮生物控制功能，但在其他斑塊里，卻扮演重要角色，提供空間上的“保險”[110-111]。Ives等[112]堅信，在植物物種較多的系統(tǒng)里，當(dāng)該系統(tǒng)被干擾后，一些表面上似乎多余的植物物種，很有可能肩負起生物控制的功能。最常見的實例，當(dāng)屬天敵在作物與非作物生境之間的移動[6]。例如，作物被播種移栽后，非作物生境的捕食性天敵會遷移至作物生境取食植食性昆蟲；隨著農(nóng)田作物的生長發(fā)育，這些遷入的天敵在農(nóng)田逐漸建立種群；當(dāng)作物被收獲后，這些天敵會因缺乏食物或棲息場所而主動遷移至原先的非作物生境[113-115]。此外，該假說還認為，當(dāng)主栽作物上的優(yōu)勢性天敵數(shù)量不足以控制植食性昆蟲時，臨近非作物生境的天敵會作為“輔助救援部隊”，以彌補優(yōu)勢性天敵的控害作用[116-117]。

5 結(jié)論與展望

種植誘集植物、間作和地面生草，是從空間上增加生態(tài)系統(tǒng)物種多樣性的重要措施。這些措施增強了天敵對植食性昆蟲的調(diào)控作用，表現(xiàn)為植食性昆蟲的豐度及其對主栽作物的危害降低。鑒于此，本研究認為，植物物種多樣性會引起“天敵-植食性昆蟲-主栽作物”之間的營養(yǎng)級聯(lián)動(Trophic cascade)，促進生態(tài)系統(tǒng)服務(wù)功能。然而，正如任何干擾都有生態(tài)兩面性[118-126]，這些多樣化措施作用于主栽作物系統(tǒng)后，也會擾亂植食性昆蟲與其天敵群落之間組成結(jié)構(gòu)及其互作關(guān)系，有時甚至削弱天敵對植食性昆蟲的調(diào)控效果[127-128]、加大植食性昆蟲危害作物的強度[129-130]。為此，如何利用植物之間相生相克原理，優(yōu)化天敵對植食性昆蟲的調(diào)控能力，亟待科學(xué)家深度挖掘。

雖然，種植誘集植物、間作和地面生草，對植食性昆蟲具有較好的防控作用，但實踐中，大面積推廣應(yīng)用這些措施也受一些因素限制，主要包括以下幾點：1)不同作物的生育期和長勢形態(tài)的差異，增添了規(guī)模化機械播種與收割的難度；2)在主栽作物田，額外種植其他作物，會增加更多的人力、物力與財力，也會增加農(nóng)事管理投入；3)多樣化種植對病蟲防控與農(nóng)藥污染控制的效果不是“立竿見影”的，種植者的積極性不高。研發(fā)與機械化相配套的多樣化種植技術(shù)和多功能的智能農(nóng)業(yè)機械，是目前急需解決的問題。同時，本研究強調(diào)，種植者經(jīng)營管理的農(nóng)田系統(tǒng)是人類共有的食物資源載體，不僅要兼顧種植者的經(jīng)濟利益，也要關(guān)注農(nóng)田系統(tǒng)被化肥農(nóng)藥的污染。因此，科研單位、政府管理和技術(shù)推廣部門應(yīng)加強合作，對植物多樣化種植技術(shù)促進生態(tài)系統(tǒng)服務(wù)功能的優(yōu)勢，進行宣傳、普及與政策推行，以便發(fā)揮土地和植物對人類提供更多更佳的食物以及更美更優(yōu)的環(huán)境。

除植物物種多樣性外，植物與動物(如稻魚共生[131-133]、竹林下養(yǎng)雞[134]、草原養(yǎng)牛[135])以及植物與微生物(例如，黃瓜套種側(cè)耳[136]、楊樹林下套種香菇[137])耦合成的物種多樣化模式(該模式可稱為“動植物混合物種多樣性”)，也是物種多樣性的重要內(nèi)容。這些不同的物種多樣性模式，是否都能提升天敵對植食性昆蟲的調(diào)控效果、如何影響生態(tài)系統(tǒng)服務(wù)功能，需要被生態(tài)學(xué)家逐一證實。除物種多樣性外，遺傳多樣性和生態(tài)系統(tǒng)多樣性，是生物多樣性另外兩個重要的研究層次；后面兩個層次對植食性昆蟲的影響及其機理，可能與物種多樣性的不完全相同。揭示植食性昆蟲對這些多樣性的響應(yīng)機制，應(yīng)該聚焦于分子、個體、種群、群路、生態(tài)系統(tǒng)及全球尺度，借助全基因組測序、分析化學(xué)、同質(zhì)園試驗、數(shù)據(jù)庫和整合分析等手段，從上行和下行控制角度出發(fā)，剖析不同營養(yǎng)級之間的食物網(wǎng)關(guān)系。