張 達 齊進哲 賴俊宇 姜廣順

(國家林業(yè)和草原局貓科動物研究中心，東北林業(yè)大學(xué)野生動物與自然保護地學(xué)院，哈爾濱，150040)

毛作為哺乳動物(Mammalia)所特有的皮膚衍生物，是其高級標(biāo)志之一，與鳥類的羽和爬行類的表皮鱗是同源器官，均為表皮特化的產(chǎn)物。毛不但有助于體溫調(diào)控，也提供了有效的保護防御，使得哺乳動物具有強大的生命力和廣泛的適應(yīng)性[1]。典型的陸生哺乳動物會在春季和秋季進行兩次換毛，少部分哺乳動物則一年一次換毛[2-4]。盡管換毛是哺乳動物生活史中十分重要的一部分，但相關(guān)研究卻很少[5]。

全球哺乳動物約50 200余種，盡管種類不是動物中最多的類群，但其分布卻是最為廣泛，棲息于荒漠、森林、灌叢、沼澤、雪山以及深海等各種類型的生境[6]。哺乳動物能適應(yīng)各式各樣的環(huán)境除了其復(fù)雜的生理機能之外，季節(jié)性換毛更是哺乳動物適應(yīng)季節(jié)變化的主要對策。由于哺乳動物季節(jié)性換毛在哺乳動物生命周期、生存進化和生態(tài)適應(yīng)等方面的重要作用，本文從被毛的功能、被毛的生長、季節(jié)性換毛序以及影響哺乳動物季節(jié)性換毛的主要因素等4方面對哺乳動物季節(jié)性換毛規(guī)律的研究進行總結(jié)和討論，并對未來哺乳動物季節(jié)性換毛研究進行展望。

1 哺乳動物被毛的作用及功能

在自然界中，任何一種野生動物的生存和繁衍，都與一定的生態(tài)環(huán)境(無機環(huán)境和生物環(huán)境)相適應(yīng)[7]。毛是哺乳動物最主要的特征之一，毛的進化使得哺乳動物可以棲息在陸地和海洋等多種生境[8]。它具有一定的形態(tài)結(jié)構(gòu)，哺乳動物被毛的功能研究多集中在被毛的保溫隔熱和保護[9-10]、防水[11]、浮力[12-13]和利于飛行[14-15]等一系列的功能。

1.1 保溫隔熱

保溫隔熱是哺乳動物被毛的一項重要功能，哺乳動物體表所覆蓋的被毛具有保溫隔熱性能，可以保持身體相對恒定的體溫，有效適應(yīng)外界環(huán)境的變化[16]。針對哺乳動物被毛的保溫性研究，Scholander等[17]分別對16種北極和熱帶分布的哺乳動物的被毛進行了保溫測量，發(fā)現(xiàn)被毛厚度和保溫性之間有很好的相關(guān)性，極具保溫性能的被毛正是其適應(yīng)寒冷地區(qū)的主要原因。Jacobsen[18]對不同季節(jié)白尾鹿(Odocoileusvirginianus)不同身體部位被毛的熱阻力進行比較，發(fā)現(xiàn)白尾鹿冬季被毛的熱阻力比夏季的被毛效果好，隔熱保溫功能由于不同部位的被毛而表現(xiàn)出差異。Moen等和Parker[19-20]分別研究了白尾鹿和黑尾鹿(Odocoileushemionus)冬季被毛厚度對動物保溫的影響。程炳功等[21]發(fā)現(xiàn)原麝(Moschusmoschiferus)的皮毛層具有保溫功能，可以保持體表溫度。Jofré等[22]測量了以小型哺乳動物褐家鼠(Calomysmusculinus)毛皮包裹的鋁制圓柱體冷卻系數(shù)來評估其毛被保溫性能的季節(jié)性差異。Erdsack等[23]發(fā)現(xiàn)，南澳海狗(Arctocephaluspusillus)的幼仔出生時黑色皮毛表面的溫度可以達到80 ℃，初生皮毛則提供了一層隔熱屏障，防止暴露在強烈的太陽輻射和高溫下過熱。Langman等[24]發(fā)現(xiàn)，某些赤道物種在被毛隔熱方面沒有季節(jié)性變化，并且也不適應(yīng)寒冷的環(huán)境條件，而高緯度動物如東北虎(Pantheratigrisaltaica)和雪羊(Oreamnosamericanus)則從酷暑到寒冬保溫性分別增加了7.2倍和8.4倍。

1.2 隱蔽

季節(jié)性換毛對哺乳動物隱蔽也起著十分重要的作用。在長期的進化過程中，哺乳動物的毛色表現(xiàn)出豐富的物種多樣性[25]。通過改變自身毛色來適應(yīng)冬夏季的棲息環(huán)境，是動物換毛的重要原因之一[26]。當(dāng)動物的整體毛色與環(huán)境的自然背景相似或匹配時，使得它們可以實現(xiàn)隱藏[27]。

大部分哺乳動物為典型的黑色、棕色、灰色或者黃褐色，有些動物則具有斑點或條紋[28-30]。鹿類動物是典型的食草動物，處于食物鏈的下層，在捕食者-獵物的協(xié)同進化中，被毛的隱蔽功能發(fā)揮了重要作用。鹿類動物被毛總體呈灰色、棕褐色和黃色，通常腹面毛色淺于背面和兩側(cè)，通過反蔭蔽(countershading)實現(xiàn)動物保護色[25，31]。有些鹿類動物在春秋兩季換毛毛色差異很大，如西伯利亞狍(Capreoluspygargus)剛開始生長的夏毛為栗紅色，以后逐漸變?yōu)樯滁S色，冬毛顏色則由暗棕黃色至煤炭灰色不等[32]。大多數(shù)鹿類的幼鹿身上具淡色白斑，這更有利于它們在林蔭或草叢中隱蔽，有些鹿如獐(Hydropotesinermis)和麋鹿(Elaphurusdavidianus)在第一次換毛后白斑消失，有些鹿如梅花鹿(Cervusnippon)和黇鹿(Damadama)的白斑則會一直保留[33]。

一般情況而言，成年動物毛色變化不大。但也有特例：如生活在北半球高緯度地區(qū)的一些哺乳動物，它們的毛色會隨著季節(jié)的變化而發(fā)生明顯變化(圖1)[34-35]，北極狐(Vulpeslagopus)、白鼬(Mustelaerminea)、雪靴兔(Lepusamericanus)、雪兔(Lepustimidus)、北極兔(Lepusarcticus)、西伯利亞倉鼠(Phodopussungorus)等動物。通過秋季換毛，深色的夏毛更換為白色的冬毛，與冬季環(huán)境的淺色調(diào)相適應(yīng)；春季，將毛色更換為棕色、灰色或黑色的夏毛。被毛顏色的季節(jié)性更迭具有種的特異性，以兔屬動物為例，分布在雪線以北的兔多數(shù)會在季節(jié)性換毛過程中變化明顯，如雪兔、北美野兔和北極兔，而溫帶到熱帶分布的其他野兔種類大多不變色[36]。但當(dāng)毛色與背景不匹配時，則會造成個體死亡率增加，種群數(shù)量減少等危害[37]。

圖1 季節(jié)性換毛的動物在冬季(上)、夏季(下)的差異

2 哺乳動物換毛生長序

換毛序是指哺乳動物被毛脫換、生長的時間、順序等規(guī)律[38]。季節(jié)性換毛的動物均有一定的換毛序，其換毛序在起止時間和持續(xù)時間上規(guī)律性很強。研究換毛序除了可以指導(dǎo)毛皮動物的養(yǎng)殖生產(chǎn)，還可以通過掌握各種動物固有的被毛更換規(guī)律以及動物換毛序與環(huán)境之間的關(guān)系。特別是在全球變暖的情況下，物候?qū)W與生態(tài)學(xué)等學(xué)科相互聯(lián)系，這是動物生態(tài)學(xué)研究的重要方面，也是目前換毛序研究的主要內(nèi)容之一。

Caton于1877年首次描述了美國鹿類動物的換毛規(guī)律，加利福尼亞馬鹿(Cervuselaphusnannodes)、駝鹿(Alcesalces)等動物的換毛規(guī)律相繼被報道[39-41]。1960年，朱靖等[42]首次測定了灰鼠(Sciurusvulgaris)的換毛序。黃鼬(Mustelasibirica)、馬鹿(Cervuselaphus)、巖松鼠(Sciurotamiasdavidianus)、斑海豹(Phocalargha)等動物的換毛序也相繼被測定[43-46]。林麝(Moschusberezovskii)幼體的夏毛和冬毛的生長順序相同，即四肢、頭—頸部—背部—臀部[47]。狍一年進行兩次換毛，夏毛較粗而短，冬毛毛色較淺，秋季換毛順序為胸側(cè)、后頸部-肩胛部-腹下部、四肢-股、背部-腰薦-頸部-胸部、臀部-頭部、尾部；春季換毛順序為頭部、頸部-后頸部-胸部、背部-肩胛-臂、腹下部-股部、 胸側(cè)-臀部、尾部[48]。但馬麝(Moschuschrysogaster)成體一年只換一次毛，長期生活在寒冷西部高原地區(qū)也許是只有一次換毛的原因，一般從6月開始至10月結(jié)束，換毛順序為頭部、四肢-腋下、鼠蹊部-腹側(cè)-肩胛部、頸、腹部、背部，但它的換毛順序與林麝總體一致[33]。

換毛序測定的方法不斷改進。過去測定換毛序常用的方法是依據(jù)皮板的色澤來確定被毛脫換的先后順序，這種方法雖然可以測出換毛的先后順序，但存在很多不足之處。毛層毛長測量法不但可以測定長毛的規(guī)律性，而且可以確定合理的獵期及毛皮等級[42]。測定獸類換毛序多采用皮板色澤區(qū)劃法及毛層毛長測量相結(jié)合的方法[38]。楊圭璋[49]利用染色法測定了黃鼬的季節(jié)性換毛規(guī)律。朱盛侃等[44]在圈養(yǎng)條件下利用直接觀察法和測量法測定了馬鹿的換毛序。顧麗雅等[50]使用單反相機拍照觀察法和圖示法，測定了圈養(yǎng)黃鼬的換毛序并結(jié)合環(huán)境因子對換毛的影響做了初步研究。Nowak等[51]利用紅外相機技術(shù)對雪羊(Oreamnosamericanus)換毛進行量化，測定了雪羊的換毛序，這是首次對野外種群進行換毛序的研究，實現(xiàn)了監(jiān)測野外種群季節(jié)性換毛的可能

3 影響哺乳動物換毛的主要因素

動物被毛的生長，脫換依賴于機體各器官系統(tǒng)的功能使用，而各種環(huán)境因子通過對機體的影響被毛的生長、脫換發(fā)生一系列的變化，使不同生境條件下動物的被毛表現(xiàn)出一系列的特點。

3.1 外在因素

3.1.1 光周期性

光周期是指白晝與黑夜周期性交替出現(xiàn)的節(jié)律，光周期控制著哺乳動物生命節(jié)律，如繁殖、換毛和冬眠等。極地和溫帶地區(qū)的某些生物可以利用日長或光周期來確定最佳季節(jié)性節(jié)律的啟動[52]。

光周期是影響季節(jié)性換毛動物換毛的主要因素，一般在春分前后，隨著光照時長的逐漸增加，開始脫去冬毛，長夏毛，夏毛較冬毛短、稀疏、毛皮質(zhì)更發(fā)達，以適應(yīng)夏季高溫，春季換毛都在夏至之前完成。秋分前后，隨著光照時間的逐漸減少，開始脫去夏毛，長冬毛，冬毛較夏毛長、密、髓質(zhì)也較發(fā)達，以適應(yīng)冬天低溫[53]。除在自然光照外，人為控制光照時長也能導(dǎo)致動物啟動換毛[54-56]。在毛皮動物飼養(yǎng)實踐中，通過人工控光可以使得冬毛提前早熟，達到提前取皮、降低飼養(yǎng)成本的目的。

光照作用的機制尚不十分清楚。但目前的研究普遍認為，光照刺激是通過神經(jīng)系統(tǒng)傳導(dǎo)的途徑，引起腺垂體、腎上腺、甲狀腺、松果體等腺休激素分泌量的變化，制約和調(diào)節(jié)動物的生殖與換毛周期[57]。一些季節(jié)性換毛的動物或者其他的一些哺乳動物，在新陳代謝、被毛的生長和生殖狀態(tài)方面的改變，都受到松果體分泌的褪黑激素的變化的影響。松果體內(nèi)褪黑激素(melatonine，MT)分泌通路的激活對光照極其敏感，因而一年中日照長度的變化以MT建立起神經(jīng)內(nèi)分泌系統(tǒng)對外部光周期做出一個精確響應(yīng)，即季節(jié)性時間[58]。季節(jié)性脂肪周期、皮毛的生長和褪換毛、冬眠等類似的生理現(xiàn)象都受到褪黑激素調(diào)節(jié)。Rust等[59]首次發(fā)現(xiàn)皮下埋植MT可以使雄性白鼬3周內(nèi)完成脫去褐色夏毛長出白色冬毛的過程，盡管這些動物處在延長日照的條件下，但埋植MT仍有脫夏毛長冬毛的效應(yīng)。隨后，其他關(guān)于補充外源性MT的研究結(jié)果均表明，MT對季節(jié)性換毛動物換毛產(chǎn)生影響[60-62]。當(dāng)人工切除松果體或頸上神經(jīng)節(jié)，使MT的節(jié)律失去后，動物雖然能進行換毛和繁殖，但對以后人工改變光周期的反應(yīng)消失了，說明光周期對動物換毛的作用可能是通過影響松果體MT的節(jié)律實現(xiàn)的[63]。

通過人為控制光照時長或皮下埋植外源性MT從而使動物進行季節(jié)性換毛，并對毛發(fā)的生長產(chǎn)生影響。可見光因子對于季節(jié)性動物換毛有刺激作用，是啟動季節(jié)性換毛重要的因素。

3.1.2 溫度

溫度直接影響動物體溫調(diào)節(jié)、生產(chǎn)性能和生長速度，對季節(jié)性換毛也有一定的影響。但溫度是不是啟動動物換毛的首發(fā)因子[64]？

春季換毛過程中，暴露在溫暖條件下的白鼬完成背部換毛時間更早，換毛區(qū)域也更大[65]。同樣，高溫會加速白色冬毛向棕色夏毛轉(zhuǎn)換的過程[37]。在秋季換毛過程中，低溫有刺激毛的生長和加速換毛過程的作用[66]。人工飼養(yǎng)的白鼬在低溫下3 d就完成了由棕色的夏毛到白色的冬毛的更換，而在常溫完成換毛則需要10—20 d[67]。生存在高緯度地區(qū)的動物也比低緯度地區(qū)的動物提早完成換夏毛長冬毛的過程，且換毛持續(xù)時間短，冬毛毛被保持的時間長[68]。

3.2 內(nèi)在因素

3.2.1 性別

不同的性激素會在不同的時間達到峰值，性別差異會對動物換毛造成影響。在大多數(shù)哺乳動物中，雌性比雄性更早地開始春季換毛[69]。在亞成體港海豹(Phocavitulina)中，雌性海豹完成換毛的平均時間比未成熟的雄海豹早7 d，比成熟雄海豹早19 d，表明換毛時間的差異可能與動物的年齡或生殖狀態(tài)有關(guān)，也可能是性激素水平差異變化的結(jié)果[70]。也有相關(guān)證據(jù)表明，性別差異對換毛無顯著影響[71]。

在秋季換毛過程中雄性西伯利亞倉鼠比雌性開始換毛的時間要早[72]。相反，秋季換毛的開始時間雌性白鼬要提前于雄性[73]。

3.2.2 年齡

季節(jié)性換毛也受年齡的影響，在某些物種中，年幼的個體一般換毛較晚[74]。但也有研究表明，年幼的個體相比于成體更早地開始換毛[70]。此外，出生日期也與翌秋季換毛有關(guān)，如初夏出生的雪兔幼仔比晚出生個體更早完成秋季換毛[75]。

3.2.3 身體狀況

身體狀況如營養(yǎng)條件，疾病等因素，同樣影響著動物的換毛。換毛季節(jié)營養(yǎng)不良，會造成夏毛脫落不凈，背部及全身長滿黑絨毛，冬毛長無法長出等問題[76]。一般來說，體重較輕、受傷或生病的動物以及晚育的雌性雪兔，其秋季換毛的時間比健康的雪兔要晚[77]。在春季換毛過程中，除了病重個體換毛較晚以外，未發(fā)現(xiàn)體況(如體重、脂肪比)對雪兔換毛有影響[73]。身體狀況良好的北極狐也較體況不好的個體提前完成換冬毛過程[76]。

4 存在的問題與展望

本文從被毛的主要功能、被毛的生長、季節(jié)性換毛序以及影響季節(jié)性換毛的主要因素這 4個方面回顧了哺乳動物季節(jié)性換毛的相關(guān)研究。在物種研究方面，主要為雪兔、白鼬、北極狐等季節(jié)性毛色變化明顯的物種，白尾鹿、黑尾鹿、馬鹿等種群數(shù)量較大的物種以及貉(Nyctereutesprocyonoides)、水貂(Neovisonvison)、獺兔(Oryctolaguscuniculus)等人工養(yǎng)殖的物種，而在瀕危物種方面的研究較少。因此，在今后應(yīng)擴大研究物種的范圍。

從19世紀70年代至今，在換毛研究技術(shù)方面已經(jīng)有了很大的進步，從過去僅通過觀察記錄圈養(yǎng)動物的換毛發(fā)展到對野外種群進行換毛測定，這將對野生動物的生理生態(tài)學(xué)提供重要的參考[78]。紅外觸發(fā)相機為哺乳動物換毛相關(guān)研究提供了有效的手段，隨著大數(shù)據(jù)、人工智能時代的到來，科學(xué)技術(shù)將進一步提高，以高新技術(shù)為方法測定野生動物換毛將成為哺乳動物季節(jié)性換毛的首要研究方向。

隨著全球氣溫逐漸變暖，有關(guān)氣候變化對動物物候、植物物候的研究也受到越來越多學(xué)者的關(guān)注[79-80]。在高緯度地區(qū)，一些哺乳動物通過換毛來適應(yīng)冬季白色的背景，而氣候變化會導(dǎo)致積雪覆蓋時間減少，獵物被捕食概率增加，造成個體死亡率上升，種群數(shù)量下降等問題。氣候變化會造成越來越多的動物毛色與背景色之間的錯配[81-82]。通過氣候變化把動物物候與環(huán)境因子聯(lián)系起來，對揭示動物的適應(yīng)、進化機制都具有重要意義。關(guān)于氣候變化對動物換毛的某些影響尚不清楚，未來應(yīng)開展更多有關(guān)哺乳動物換毛相關(guān)交叉學(xué)科的研究，有效地揭示哺乳動物換毛與環(huán)境之間的適應(yīng)性，這將是未來研究的重要方向。

致謝：感謝國家自然科學(xué)基金(31872241)、中央高?；A(chǔ)研究基金(2572017PZ14)對本研究項目的資助。感謝貓科中心師兄、師姐、師弟和師妹給予的支持和幫助。