張曉龍, 周繼華, 來利明, 姜聯(lián)合, 鄭元潤*

1.山西財經(jīng)大學資源環(huán)境學院, 山西 太原 030006 2.中國科學院植物研究所, 北京 100093

生態(tài)化學計量學作為一門探索生態(tài)過程中能量和多重化學元素平衡的新興學科，為探究植物生長和養(yǎng)分供應關系以及植物與環(huán)境之間化學元素的相互耦合性提供了一種綜合方法[1-2]. 碳、氮、磷是植物生長發(fā)育和生理生態(tài)活動所需的重要元素，植物吸收氮元素、磷元素，同化碳元素，進而影響群落、生態(tài)系統(tǒng)的碳過程以及礦質(zhì)元素的生物地球化學循環(huán)[3-4]. 相比于其他元素而言，碳、氮和磷元素的耦合作用更強，C∶N∶P計量比不僅能夠反映植物的養(yǎng)分限制狀況和適應策略，同時能反映出植物吸收氮和磷過程中的光合固碳能力[5-6]. 有研究表明，低C∶N和C∶P的植物傾向于采取高光合速率的競爭策略，而高C∶N和 C∶P的植物更傾向于采用低光合速率的強大防御生態(tài)策略[7-8]. 因此，基于生態(tài)化學計量特征的植物-環(huán)境關系研究，能更好地揭示不同環(huán)境植物群落養(yǎng)分獲取及其對環(huán)境的適應機制[9]. 值得提出的是，盡管目前對森林、草原、荒漠和水生生態(tài)系統(tǒng)的植物化學計量特征進行了一些有意義的探討[3,10-11]，但對灌叢群落化學計量特征及其對環(huán)境梯度變化響應規(guī)律的研究仍較少，尤其缺乏對干旱區(qū)固沙灌叢的生態(tài)化學計量研究[12-13].

多枝檉柳(TamarixramosissimaLedeb.)具有很強的耐旱性和適應能力，在長期的植被-環(huán)境相互作用下發(fā)展成不同的群落類型，在維持當?shù)厣鷳B(tài)系統(tǒng)穩(wěn)定和提供關鍵生態(tài)系統(tǒng)服務方面發(fā)揮著獨特的作用[14]. 有研究表明，在相對潮濕的河岸地帶，多枝檉柳具有強烈的水分競爭和向土壤中分泌鹽的能力，尤其會限制草本植物的生長，形成單優(yōu)勢種植物群落，從而降低當?shù)厣锒鄻有訹15]. 然而，在相對干旱的荒漠地區(qū)，多枝檉柳通過根系的“提水作用”將水分從深層土壤和地下水輸送到淺層土壤，水分和養(yǎng)分富集形成“沃島效應”，通過“沃島效應”為干旱荒漠地區(qū)動植物提供良好的棲息地，從而提高生物多樣性[16]. 以往關于檉柳的研究多集中于植物群落生態(tài)學特性及其與環(huán)境因子關系方面，例如，地下水變化對檉柳群落多樣性的影響[14,17]、土壤水分變化對檉柳群落特征的影響[18-19]、人工生態(tài)輸水工程對荒漠河岸檉柳植被恢復的影響[20-21]以及檉柳沙包與環(huán)境因子之間的關系[22]等，而對檉柳群落的生態(tài)化學計量學研究比較缺乏[8,23]. 在當前環(huán)境條件下，尤其是在極端干旱的荒漠河岸地區(qū)，群落水平上檉柳群落碳氮磷化學計量及其相互作用有哪些特點？土壤水鹽和養(yǎng)分等環(huán)境因子如何對檉柳群落碳氮磷化學計量特征產(chǎn)生影響？定量地揭示它們之間的相互作用關系將有助于深入認識荒漠河岸地區(qū)檉柳群落的養(yǎng)分限制狀況和適應策略.

鑒于此，該文通過對黑河下游荒漠河岸地帶多枝檉柳群落進行調(diào)查，分析群落水平下碳氮磷化學計量特征，探討多枝檉柳群落碳氮磷化學計量格局與環(huán)境因子的關系，從而闡明多枝檉柳群落對極端干旱環(huán)境的適應性，以期為荒漠河岸檉柳植被恢復和檉柳群落多樣性保護提供參考.

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)概況

研究區(qū)域位于黑河下游荒漠河岸地帶(42°06′N～42°07′N、101°00′E～101°03′E)，地處中緯度溫帶大陸性干旱氣候區(qū)，氣候極端干旱[8]. 年均溫8 ℃左右，多年平均降水量低于40 mm，75%以上的年降水量集中在7—8月，年蒸發(fā)量為 2 300～3 700 mm[14]. 下游荒漠河岸地帶性土壤為灰棕漠土，兩岸發(fā)育有林灌草甸土，由于成土過程受地下水影響較大，呈現(xiàn)一定的鹽堿化[24]. 受河流補給地下水的影響，荒漠河岸林主要分布在河岸兩邊，以胡楊(Populuseuphratica)和檉柳(Tamarixramosissima)為主；外圍戈壁荒漠以旱生和沙生類型的灌木為主，代表性植物有泡泡刺(Nitrariasphaerocarpa)、琵琶柴(Reaumuriasoongarica)、細枝鹽爪爪(Kalidiumgracile)、膜果麻黃(Ephedraprzewalskii)等[25].

1.2 采樣點設置與取樣

2019年8月9—18日植物生長旺季，多枝檉柳處于夏花期(6—9月)，在黑河下游烏蘭圖格沿河監(jiān)測斷面，沿垂直于河岸大致以500 m為間隔設置調(diào)查樣地，共布設群落調(diào)查樣地9個(見圖1). 每個樣地隨機設置3個10 m×10 m的灌木樣方，調(diào)查樣方內(nèi)所有物種，在灌木、草本層主要記錄種類名稱、株(叢)數(shù)、高度、冠幅、基徑和蓋度等群落特征；同時記錄樣地基本狀況，包括樣地經(jīng)緯度、坡度、生境、地貌和土地利用等屬性. 對于每個樣方，每個物種地上生物量的測定采用樣株收獲法，每個物種取2～3株具有代表性的植株帶回實驗室，用毛刷刷凈植株表面的塵土等雜質(zhì)，于80 ℃恒溫烘干至恒質(zhì)量并稱量，進而估算調(diào)查樣方地上生物量. 獲取生物量后，將植株粉碎后過0.149 mm篩，用于化學性質(zhì)分析，植物化學性質(zhì)采用質(zhì)量百分比表示，植物TC、TN、TP含量測定參照ZHANG等[8]所述方法測定. 在與植物群落相對應的樣地內(nèi)，對其土壤理化性質(zhì)(土壤含水量、容重、TC含量、TN含量、C∶N、速效磷含量、pH和電導率)進行測定，取樣深度為50 cm，每個樣地設3個重復，土壤理化屬性測定參照ZHANG等[8]所述方法測定.

圖1 研究區(qū)樣地位置示意Fig.1 Locations of the sample plots

1.3 數(shù)據(jù)統(tǒng)計分析

植物群落TC、TN和TP含量是群落內(nèi)物種TC、TN和TP含量的加權平均值[11-12].

群落TC含量(TC)：

(1)

群落TN含量(TN)：

(2)

群落TP含量(TP)：

(3)

式中：S為物種數(shù)；Bi為物種i的相對地上生物量；Ci為物種i的TC含量，mgg；Ni為種物i的TN含量，mgg；Pi為物種i的TP含量，mgg.

采用SPSS 18.0軟件進行數(shù)據(jù)統(tǒng)計分析，用單因素分析和LSD檢驗法對沿河不同樣地多枝檉柳群落的蓋度、生物量、TC、TN、TP含量及C∶N∶P計量比進行差異顯著性檢驗(P<0.05)，通過Pearson相關系數(shù)分析多枝檉柳群落TC、TN、TP含量及C∶N∶P計量比與土壤理化屬性的關系(P<0.05). 為定量分析土壤因子對多枝檉柳群落碳氮磷化學計量特征的影響，采用排序法確定主要影響因子，DCA結果顯示，所有排序軸梯度長度均小于3，因此采用冗余分析法(RDA)確定主要影響因子. 為避免冗余變量的影響，采用Monte Carlo檢驗(9 999次置換)檢測多枝檉柳群落碳氮磷化學計量特征和土壤因子是否存在顯著相關關系，排除影響不顯著的變量(P>0.05). 采用偏冗余分析(pRDA)用于揭示土壤因子對多枝檉柳群落碳氮磷化學計量特征的單獨影響與交互作用. 上述統(tǒng)計分析在CANOCO 5.0軟件中完成[26].

2 結果與分析

2.1 荒漠河岸多枝檉柳群落基本特征

在沿河梯度上，多枝檉柳群落蓋度(F=83.18，P<0.001)、地上生物量(F=63.52，P<0.001)在不同樣地間均具有顯著差異，群落蓋度為16.19%～85.33%，地上生物量為161.49～2 812.81 gm2(見表1). 群落蓋度和地上生物量隨沿河距離的增加呈下降的變化趨勢，地上生物量最大值出現(xiàn)在距河100 m處，而群落蓋度最大值出現(xiàn)距河 1 300 m處(見表1).

2.2 荒漠河岸多枝檉柳群落碳氮磷化學計量特征

在沿河梯度上，多枝檉柳群落TC含量(F=10.05，P<0.001)、TN含量(F=12.24，P<0.001)、TP含量(F=44.73，P<0.001)、C∶N(F=12.90，P<0.001)、C∶P(F=9.65，P<0.001)和N∶P(F=5.11，P=0.002)在不同樣地間均具有顯著差異(見表2). 多枝檉柳群落TC含量為317.39～439.73 mgg，TN含量為21.27～43.61 mgg，TP含量為0.97～2.15 mgg，C∶N、C∶P和N∶P分別為9.08～16.52、182.07～410.06和14.55～27.20(見表2).

在沿河梯度上，多枝檉柳群落TC和TN含量均隨沿河距離的增加呈顯著下降的變化趨勢，最大值出現(xiàn)在距河100 m處，分別為423.67和40.89 mgg；群落TP含量呈先下降后上升的變化趨勢(見圖2)，最大值出現(xiàn)在距河300 m處，為2.09 mgg. C∶N隨沿河距離的增加呈波動上升的變化趨勢，最大值出現(xiàn)在距河 3 800 m處，為16.18；而C∶P和N∶P均大致呈先上升后下降的變化趨勢，分別出現(xiàn)在距河 1 800 和 2 300 m處，分別為336.36和24.10(見圖2).

2.3 多枝檉柳群落計量學特征與土壤因子的關系

在沿河梯度上，多枝檉柳群落TC含量、TN含量與土壤含水量、土壤TC含量、土壤TN含量和土壤速效磷含量均呈顯著正相關，群落TP含量與土壤含水量、土壤TC含量、土壤TN含量和土壤pH均呈顯著正相關，而群落TP含量與土壤電導率呈顯著負相關(見表3). 群落C∶N與土壤容重、土壤C∶N均呈顯著正相關，而與土壤含水量、土壤TC含量、土壤TN含量和土壤速效磷含量均呈顯著負相關；群落C∶P與土壤電導率呈顯著正相關，而與土壤含水量、土壤TC含量、土壤TN含量和土壤pH均呈顯著負相關；群落N∶P 與土壤容重、土壤C∶N均呈顯著負相關(見表3).

表1 黑河下游沿河多枝檉柳樣地基本情況

表2 荒漠河岸多枝檉柳樣地間群落化學計量特征的方差分析

圖2 多枝檉柳群落全碳、全氮、全磷及碳氮磷計量比隨沿河梯度的變化Fig.2 Changes in the T. ramosissima community TC, TN, TP and C∶N∶P stoichiometric ratios along the river gradient

2.4 土壤因子對多枝檉柳群落計量學特征的影響

表3 多枝檉柳群落碳氮磷化學計量特征與土壤因子之間的相關關系

注： TC—群落TC含量；TN—群落TN含量；TP—群落TP含量；C∶N—群落C∶N；C∶P—群落C∶P；N∶P—群落N∶P；SCN—土壤C∶N；SBD—土壤容重；pH—土壤pH；SM—土壤含水量；STN—土壤TN含量；STC—土壤TC含量；SAP—土壤速效磷含量；SEC—土壤電導率.圖3 多枝檉柳群落碳氮磷化學計量特征與土 壤因子RDA排序結果Fig.3 RDA ordination plot of the T. ramosissima community stoichiometric traits and soil properties

從RDA排序結果來看，前2個排序軸分別解釋了多枝檉柳群落計量學特征變化的50.83%和26.00%(見圖3). 排序軸1主要解釋了土壤含水量(F=20.3，P<0.001)和土壤pH(F=3.7，P<0.05)對檉柳群落計量學特征變化的影響，排序軸2主要解釋了土壤容重(F=9.0，P<0.001)對多枝檉柳群落計量學特征變化的影響(見圖3). 該結果表明，對多枝檉柳群落計量學特征變化具有顯著影響的土壤因子為土壤含水量、土壤容重和土壤pH. 偏冗余分析表明，土壤含水量、土壤容重和土壤pH共同解釋了多枝檉柳群落計量學特征變化的57.7%，土壤含水量的單獨解釋率在總解釋率中的占比(32.8%)最大，其次是土壤含水量和土壤pH的交互作用(12.1%)以及土壤容重的單獨解釋率(10.5%)，而土壤pH的單獨解釋率相對較低(見圖4).

圖4 多枝檉柳群落碳氮磷化學計量 特征與土壤因子偏冗余分析結果Fig.4 Partial redundancy analysis of the T. ramosissima community stoichiometric traits and soil properties

3 討論

3.1 群落水平上荒漠河岸多枝檉柳灌叢TC、TN、TP含量及其計量比

該研究聚焦于黑河下游極端干旱荒漠河岸地帶(年降水量30～40 mm)沿河梯度上多枝檉柳群落的碳氮磷化學計量特征及其影響因素. 在群落水平上，該研究中多枝檉柳群落TC含量平均值為380.27 mgg，略高于黑河下游荒漠河岸地帶和中下游戈壁荒漠地區(qū)物種水平的TC含量平均值(見表4)，而多枝檉柳群落TC含量平均值顯著低于黃土高原地區(qū)、全球尺度下物種水平的TC含量平均值[27-29]. 多枝檉柳群落TN含量平均值為30.42 mgg，高于黑河下游荒漠河岸地帶和中下游戈壁荒漠地區(qū)物種水平的TN含量平均值(見表4)，同時也高于黃土高原地區(qū)、全球尺度下物種水平的TN含量平均值[27-29]. 多枝檉柳群落TP含量平均值為1.54 mgg，高于黑河下游荒漠河岸地帶物種水平的TP含量平均值(見表4)，而略低于中下游戈壁荒漠地區(qū)、黃土高原地區(qū)、全球尺度下物種水平的TP含量平均值[27-29]，這可能是導致該研究中N∶P較高的原因. 與全球尺度、區(qū)域尺度相比較，該研究中多枝檉柳群落具有TC含量低、TN含量高、N∶P高、TP含量相對穩(wěn)定的特點. 此外，與黑河下游荒漠河岸地帶和黑河中下游荒漠地區(qū)物種水平下的研究結果相比，黑河下游荒漠河岸地帶群落水平碳氮磷化學計量參數(shù)變異系數(shù)相對較小(見表4)，反映出多枝檉柳群落水平碳氮磷化學計量特征相對較高的內(nèi)穩(wěn)性.

表4 黑河中下游荒漠地區(qū)植物在物種和群落水平下碳氮磷化學計量特征

3.2 荒漠河岸沿河多枝檉柳群落碳氮磷化學計量變化特征

在沿河梯度上，多枝檉柳群落TC含量平均值相對較低，主要與該區(qū)域極端干旱和鹽堿的環(huán)境有關，植物為應對干旱和鹽堿脅迫，其自身代謝成本增加，光合速率受到抑制，從而使得多枝檉柳群落的固碳能力降低[31-32]，這也可能是多枝檉柳群落TC含量隨沿河距離的增加呈顯著下降變化趨勢的主要原因. 由于該地區(qū)河流水補給的地下水是植物和土壤的主要水分來源[24]，隨著沿河距離的增加，地下水埋深逐漸增加，土壤含水量逐漸降低，水分條件變差使得植物生產(chǎn)力下降，多枝檉柳群落TC含量降低[8,17]. 這和多枝檉柳群落TC含量與土壤含水量呈顯著正相關的分析結果相符合，尤其是在土壤水分條件最好的樣地T1，群落TC含量平均值為423.67 mgg，而在土壤水分條件最差的樣地T9，群落TC含量平均值僅為348.96 mgg，這在一定程度上說明水分條件變化影響著荒漠植物群落碳含量的變化，較低的碳含量可能與極端干旱的環(huán)境有關[32]. 有研究表明，在自然條件下，植物葉片氮含量與土壤氮含量呈線性正相關[33]，即使在半干旱-干旱地區(qū)的氮添加控制試驗中，土壤無機氮含量的增加也會導致植物葉片氮含量的顯著增加[34]，這與該研究中多枝檉柳群落TN含量與土壤TN含量呈顯著正相關的分析結果相符合. 該研究中群落相對較高的氮含量主要與優(yōu)勢種多枝檉柳和干旱鹽堿生境相關. 在沿河梯度上，多枝檉柳是一種典型的內(nèi)生固氮菌屬灌木[35]，此外，在鹽堿環(huán)境下，荒漠植物可積累大量含氮物質(zhì)，導致多枝檉柳群落具有相對較高的氮含量，相對較高的氮含量可能是荒漠植物對極端干旱和鹽堿環(huán)境的適應結果[32,36].

磷元素被認為是中國陸地植物生長的主要限制性養(yǎng)分，植物磷含量低主要是由土壤磷含量較低引起的[37]. 該研究中多枝檉柳群落TP含量平均值(1.54 mgg)略高于全國陸地植物物種平均水平(1.46 mgg)，且與植物吸收關系密切的土壤速效磷含量(4.48 mgkg)也高于全國平均水平(3.83 mgkg)[38]，該研究中黑河下游荒漠河岸地帶多枝檉柳群落TP含量可能是由于相對較高的土壤磷含量所致. 然而，該研究中多枝檉柳群落TP含量與土壤速效磷含量呈正相關(R=0.353)，但不顯著，這與該區(qū)域鹽分脅迫有關. 有研究表明，在受鹽脅迫土壤中，存在大量的Cl-、SO42-等陰離子，它們會與磷元素產(chǎn)生競爭效應，抑制植物對磷元素的吸收[39]，這與該研究中多枝檉柳群落TP含量與土壤電導率呈顯著負相關的分析結果相符合. 在沿河梯度上，在距河 1 800～2 800 m之間，土壤電導率為13.32～15.05 mScm，極端鹽脅迫可能抑制植物對磷元素的吸收，這也可能是多枝檉柳群落TP含量呈先下降后上升的變化趨勢的主要原因. 有研究表明，磷元素主要來源于土壤母質(zhì)，干旱區(qū)降水過程對土壤的淋溶程度較低，相對于氮元素，土壤母質(zhì)中磷含量相對豐富，使得氮元素更易成為限制性元素[40-41]. Güsewell等認為，在群落水平上N∶P 更能準確判斷植物生長的養(yǎng)分限制[42]，而筆者得到的檉柳群落N∶P平均值為20.04，相對較高的N∶P可能意味著該區(qū)域多枝檉柳群落在生長旺季氮過量而磷含量相對不足.

3.3 荒漠河岸沿河多枝檉柳群落碳氮磷化學計量格局形成的影響因素分析

在干旱區(qū)，尤其是極端干旱地區(qū)，水分條件是影響植物生長和分布的主要影響因子[17]. 該研究中多枝檉柳群落TC、TN、TP含量均與土壤含水量呈顯著正相關，在黑河下游荒漠河岸地帶，水分條件較好的近河地帶，土壤水分和土壤養(yǎng)分含量相對較高，植物群落生長條件較好，植物群落通過水分-養(yǎng)分的耦合效應獲取更多的養(yǎng)分[8,43]；隨著沿河垂直距離的增加，養(yǎng)分和水分條件變差，導致植物能獲取的養(yǎng)分減少，使得植物TC、TN、TP含量顯著降低[8]. 偏冗余分析結果表明，土壤含水量、土壤容重和土壤pH會對多枝檉柳群落碳氮磷化學計量特征產(chǎn)生顯著影響，進一步說明多枝檉柳群落TC、TN、TP含量與水分條件有關. 水分條件較土壤pH的影響作用更為明顯，可能是因為黑河下游極端干旱的環(huán)境導致水分條件更易成為荒漠植物生長的限制因素. 此外，土壤含水量和土壤pH的交互作用解釋了多枝檉柳群落碳氮磷化學計量特征變化的12.1%，表明該區(qū)域土壤鹽堿共同影響著多枝檉柳群落的生長. 考慮到植被與環(huán)境之間的復雜關系，在黑河下游荒漠河岸地帶進行長期多尺度野外調(diào)查，或者控制試驗可能更有利于進一步闡明多枝檉柳群落對土壤水鹽和養(yǎng)分的響應.

4 結論

a) 黑河下游荒漠河岸地帶多枝檉柳群落具有TC含量低、TN含量高、N∶P高、TP含量相對穩(wěn)定的特點. 與黑河中下游地區(qū)荒漠植物物種水平相比，在群落水平上，荒漠河岸多枝檉柳灌叢碳氮磷化學計量特征的變異系數(shù)相對較小，內(nèi)穩(wěn)性較強. 群落水平N∶P 的分析表明，黑河下游荒漠河岸多枝檉柳群落在生長旺季受磷元素的限制程度較大.

b) 在沿河梯度上，多枝檉柳群落TC、TN、TP的含量以及C∶N、C∶P和N∶P在不同沿河距離樣地內(nèi)均具有顯著差異(P<0.05). 隨著沿河距離的增加，多枝檉柳群落TC、TN、TP含量和C∶N∶P均呈現(xiàn)出顯著的變化趨勢. 土壤含水量、土壤容重和土壤pH較好地解釋了多枝檉柳群落碳氮磷化學計量特征的變化，共同解釋了總變異的57.7%.

c) 在解釋多枝檉柳群落碳氮磷化學計量特征的變化方面，土壤含水量以及土壤含水量和土壤pH交互作用的貢獻率大于土壤pH，表明水分是該區(qū)域植物生長的主要限制因子，植物可能通過調(diào)節(jié)自身營養(yǎng)元素的比例來適應極端干旱鹽堿的環(huán)境.