趙天天，鄺粉良,2，袁 曉，薄順奇，劉雨邑，王正寰，譚 坤，柯娩娟，鐘晨威，唐曉東，馬志軍

(1.復(fù)旦大學(xué) 生物多樣性與生態(tài)工程教育部重點實驗室，長江河口濕地生態(tài)系統(tǒng)國家野外科學(xué)觀測研究站，上海 200433； 2.楚雄師范學(xué)院，云南 楚雄 675000； 3.上海市綠化和市容管理局，上海 200041； 4.華東師范大學(xué) 轉(zhuǎn)化科學(xué)與技術(shù)聯(lián)合研究院，上海 200241； 5.上海市青浦區(qū)林業(yè)局，上海 201700)

混群繁殖是不同動物的個體在同一繁殖地集群繁殖的行為.對于這些物種而言，集群繁殖可以降低被捕食的概率，但增加了種內(nèi)與種間的競爭[1].了解混群繁殖物種的活動范圍、棲息地利用和活動規(guī)律的種間差異，對理解同域分布物種的種間關(guān)系具有重要作用.

鷺科(Ardeidae)的許多鳥類為典型的混群繁殖鳥類，不同種類的個體在同一營巢地繁殖，并且營巢地可以多年保持相對穩(wěn)定.許多鷺類的生態(tài)習(xí)性相似，它們多為棲息地泛化物種，可以利用多種棲息地類型，除了湖泊、溪流、灘涂等自然棲息地，魚塘、蝦池、水田等人工棲息地也經(jīng)常被鷺類利用[2-4].鷺類的食物也相似，水生無脊椎動物和兩棲、爬行動物是其主要食物[3,5].這為比較生態(tài)習(xí)性相似的混群繁殖物種的資源分配提供了條件.在上海地區(qū)，一年四季均有多種鷺類分布[6-7]，特別是在上海西部地區(qū)，有夜鷺(Nycticoraxnycticorax)、牛背鷺(Bubulcusibis)、白鷺(Egrettagarzetta)、大白鷺(Ardeaalba)、中白鷺(Ardeaintermedia)、蒼鷺(Ardeacinerea)、池鷺(Ardeolabacchus)等多種鷺類棲息.一般認為，混群繁殖鷺類的覓食空間利用和食物資源需求存在明顯的種間分化[5,8].有研究表明，混群繁殖鷺類主要通過繁殖活動的時空差異來減少種間競爭[9-10].這意味著，混群繁殖鷺類在棲息地利用、活動范圍大小和活動規(guī)律等方面存在著種間差異.然而，目前的研究主要采用野外行為觀察的方法，缺乏對個體的長期連續(xù)跟蹤研究.

鷺科鳥類在我國廣泛分布，在北方地區(qū)為夏候鳥，在南方地區(qū)一年四季均有分布[11].上海位于我國北方和南方的過渡區(qū)域，白鷺以夏候鳥為主，夏季種群數(shù)量較大.近年來的種群數(shù)量調(diào)查發(fā)現(xiàn)，上海冬季的白鷺種群數(shù)量已形成一定規(guī)模[7].然而，由于缺乏對個體的長期跟蹤監(jiān)測，因此無法確定在上海地區(qū)越冬的白鷺為當(dāng)?shù)氐牧豇B還是北方遷來的冬候鳥.

近年來，隨著衛(wèi)星追蹤技術(shù)的快速發(fā)展，野生動物活動數(shù)據(jù)的收集頻率和精確度都大大提高，這為開展動物活動范圍、棲息地利用和活動規(guī)律的研究提供了新的技術(shù)手段[4,12].本研究對上海青浦郊野公園混群繁殖的池鷺、夜鷺和白鷺進行了衛(wèi)星追蹤，分析了3種鷺類的活動規(guī)律和棲息地利用，探討該區(qū)域鷺類的遷徙擴散，為進一步研究不同鷺科鳥類棲息地的時空特征提供依據(jù).

1 研究方法

1.1 研究地區(qū)

本研究選擇的鷺類混群繁殖巢區(qū)位于上海、江蘇和浙江3省市交界處的上海市青浦區(qū)青西郊野公園(121°0′8.8″E，31°4′25.2″N).研究區(qū)域地勢低洼，水網(wǎng)密布，部分河港受弱潮汐影響.上世紀八十年代啟動了糧林間作濕地造林工程，經(jīng)過20多年自然生長，目前已形成主要由池杉、落羽杉、中山杉等樹種構(gòu)成的水上森林景觀，為鷺科鳥類的繁殖提供了營巢場所.

該地區(qū)屬亞熱帶季風(fēng)性氣候，四季分明，氣候適宜，年均氣溫約17.7 ℃，年降水量1 050 mm，降水集中在夏季6—9月份[13].主要生產(chǎn)活動為水產(chǎn)養(yǎng)殖與作物種植的農(nóng)業(yè)生產(chǎn)活動，水田種植作物主要為水稻、茭白、蓮藕等，水產(chǎn)養(yǎng)殖種類主要為四大家魚[13].大面積的水田和水產(chǎn)養(yǎng)殖區(qū)域為鷺類的棲息提供了優(yōu)越的環(huán)境條件，該區(qū)域常年都可記錄到大量鷺科鳥類的分布.

1.2 研究對象

青西郊野公園內(nèi)生活著多種鷺類，綜合考慮鳥類的數(shù)量和可捕獲性，確定以池鷺(Ardeolabacchus)、白鷺(Egrettagarzetta)和夜鷺(Nycticoraxnycticorax)為研究對象，采用衛(wèi)星追蹤技術(shù)研究3種鷺類的活動和棲息地選擇.

2018年6—7月的傍晚或清晨，在上海青西郊野公園鷺類繁殖區(qū)采用迷網(wǎng)(20 m×4 m，網(wǎng)孔徑40 mm)捕捉鷺類.迷網(wǎng)架設(shè)在巢區(qū)下方，每隔不超過半小時使用雙筒望遠鏡在遠距離觀察是否有鷺類撞網(wǎng)，確保上網(wǎng)的鳥不會在網(wǎng)上滯留過長時間.如果捕獲到鷺類，則將鷺類從迷網(wǎng)上解下裝入鳥袋并帶到50米外的地點.對捕獲的鷺類進行稱重、測量，確定身體狀況較好后給鷺鳥的跗趾部佩戴彩環(huán)以便在野外進行個體識別，然后采用背包式(back-pack)方法[14]佩戴由中國湖南環(huán)球信士公司生產(chǎn)的12 g重GPS-GSM太陽能衛(wèi)星追蹤器.追蹤器占體重比不超過5%.追蹤器佩戴結(jié)束，將鳥放到安靜的鳥籠中觀察一段時間，確認佩戴追蹤器的鳥類活動正常，追蹤器對鳥類活動沒有明顯的影響后將其放飛.追蹤器的數(shù)據(jù)采集頻率根據(jù)電量設(shè)置為每2～12 h采集1次.追蹤數(shù)據(jù)從追蹤器生產(chǎn)廠商的數(shù)據(jù)平臺獲取.

1.3 棲息地分類

本研究所使用的數(shù)據(jù)為兩景高分一號影像，包括2 m分辨率的全色影像和8 m分辨率的多光譜影像.夏季是植被生長期，地物容易精確分類.因此采用2018年夏季的影像數(shù)據(jù)進行棲息地分類.結(jié)合目視解譯技術(shù)，采用ISO非監(jiān)督分類方法對調(diào)查區(qū)域的土地利用/覆蓋進行分類.根據(jù)實地考察，將棲息地分為林地、農(nóng)田、蓮池水塘、河流湖泊以及其他5種類型.采用隨機點比較法對棲息地分類的精度進行評價，其分類精度達90%以上.

1) 林地： 該地區(qū)分布著大面積的人工林和次生林，主要為常綠闊葉林和常綠落葉闊葉混交林.樹種以池杉、水杉為主，是本研究中鷺類集群繁殖的場所；2) 農(nóng)田： 種植類型主要為小麥、大麥、水稻、茭白，其中小麥和大麥為夏熟，水稻在5、6月插秧而10月收割，茭白種植于3、4月，5月到10月均可采摘，因此5月至10月田間覆蓋淺水，水位略有波動，秋冬季為旱田；3) 蓮池水塘： 為有著開闊水域的人工濕地，用于水產(chǎn)養(yǎng)殖和蓮藕種植，水深一般不超過1 m.蓮藕夏季成熟后即可采摘；4) 河流湖泊： 在研究區(qū)域內(nèi)分布廣泛，中心區(qū)域的水位較深，邊緣淺灘常生長有蘆葦?shù)韧λ参?，常見鷺類及其他水鳥棲息；5) 其他： 包括道路、居民區(qū)、工商業(yè)區(qū)等人類活動影響強烈的區(qū)域.

1.4 數(shù)據(jù)分析

本研究保留定位精度高于20 m的鳥類追蹤數(shù)據(jù).根據(jù)每天日出、日落時間，將每日6： 00～18： 00的記錄作為日間活動數(shù)據(jù)，每日19： 00至次日5： 00之間的記錄作為夜間活動數(shù)據(jù).選擇追蹤時間超過3個月的5只鷺類(表1)做進一步分析.本研究以追蹤個體在日間(或夜間)出現(xiàn)在某種棲息地的位點數(shù)與記錄的日間(或夜間)的總位點數(shù)之比作為該時段鷺類利用此種棲息地類型的頻率.

表1 鷺類追蹤數(shù)據(jù)信息

在谷歌地圖中直接測量鷺類擴散離巢區(qū)中心的距離；活動范圍和核心活動區(qū)域的面積大小用最小凸多邊形法(Minimum Convex Polygons， MCP)和核密度估計法(Kernel Density Estimation， KDE)[15]計算.核密度估計R 3.5.1中通過sp和adehabitatHR軟件包實現(xiàn).

我們根據(jù)連續(xù)追蹤時間超過一年的“白鷺037”個體的數(shù)據(jù)分析其不同時期的日活動規(guī)律.結(jié)合白鷺的追蹤情況，將其活動分為2018年7月21日—11月10日(繁殖后期)、2018年11月11日—2019年4月30日(越冬期)、2019年5月1日—7月31日(繁殖期)3個時間段，以每個時間段相鄰日期中午的活動地點的位置變化(位點之間的直線距離)代表其活動區(qū)域的穩(wěn)定性和活動強度大小.數(shù)據(jù)進行對數(shù)轉(zhuǎn)換后，利用單因素方差分析比較該個體在不同時期的活動穩(wěn)定性.

2 結(jié) 果

2.1 鷺鳥的擴散與活動范圍

在追蹤期間5只鷺鳥均在巢區(qū)附近活動(圖1).其中飛離巢區(qū)最遠距離的是“夜鷺042”個體，它在2018年8月1日飛行了27.32 km到達浙江嘉興北部地區(qū)(圖1(d)).該個體在嘉興北部區(qū)域連續(xù)停留174 d，直到2019年1月21日失去追蹤信號.“白鷺037”個體離巢區(qū)最遠活動距離為20.32 km.其余3只鷺鳥的最遠活動范圍為2～6 km(表2，見第234頁).利用最小凸多邊形法計算鷺鳥的活動范圍，最小為0.95 km2(池鷺111)，最大為271.89 km2(白鷺037)，與利用90%固定核密度法估計計算的結(jié)果相比，除了“夜鷺042”個體的活動范圍差異較大以外，其他個體兩種方法的計算結(jié)果相似(表2).

表2 追蹤鷺類的活動范圍以及離巢區(qū)的最遠距離

2.2 棲息地利用及其晝夜差異

3種鷺類的活動規(guī)律存在明顯差異.在白天，池鷺主要利用林地(44.90%)和蓮池水塘(44.39%).白鷺以農(nóng)田棲息地為主(50%～60%)，也會部分利用林地.與池鷺和白鷺的活動規(guī)律相反，夜鷺白天主要在林地棲息：“夜鷺042”白天在林地的記錄頻率高于50%，“夜鷺043”白天在林地的記錄頻率約占1/4.此外，夜鷺白天在河流湖泊記錄到的頻次也較高(57.71%)(圖2).在夜晚，池鷺的棲息地類型主要是林地(59.64%)和蓮池水塘(39.01%).兩只白鷺夜晚大多數(shù)時間在林地棲息，比例分別高達98.58%和81.96%，除了“白鷺037”后期有在農(nóng)田活動的記錄，它們夜晚在其他棲息地中很少記錄到.夜鷺夜間的棲息地類型與池鷺和白鷺明顯不同： 夜鷺較少出現(xiàn)于林地.兩只追蹤的夜鷺個體之間夜間棲息地也有較大差異，“夜鷺042”在農(nóng)田記錄到的頻率超過80%，“夜鷺043”的棲息地則以蓮池水塘與河流湖泊為主，它在這兩種棲息地中出現(xiàn)頻率之和約占90%(圖2).

圖2 (a)日間和(b)夜間池鷺、白鷺和夜鷺對不同棲息地的利用Fig.2 Habitat use of the Chinese pond heron, little egrets and black-crowned night herons during (a) the day and (b) the night

2.3 白鷺的年活動規(guī)律

“白鷺037”在繁殖后期、越冬期和第2年繁殖期的活動強度存在顯著差異(F=117.6，P<0.001).在繁殖后期(2018年11月11日之前)每相鄰兩正午活動點的距離較短(圖3).在巢區(qū)一直活動到8月下旬，然后在2018年8月22日和23日兩天從巢區(qū)經(jīng)過一系列中途短暫的停留飛行到青浦、松江、金山交界處離巢區(qū)達17 km的區(qū)域，然后一直在該區(qū)域活動.在越冬期(從11月中旬起)，其活動性明顯增加，相鄰正午位點間的距離明顯增加.到第2年繁殖期(2019年5月)，“白鷺037”相鄰正午位點間距水平又降低到與繁殖后期類似的水平.越冬期((0.08±0.04) km)與繁殖期((0.09±0.05) km)的活動性沒有顯著差異(P=0.31)，但均顯著低于繁殖期的活動性((0.26±0.16) km，P<0.001).

圖3 “白鷺037”相鄰正午位點間距離的變化Fig.3 Distance of the “Egret 037” between adjacent mid-dance loceations

3 討 論

3.1 上海地區(qū)鷺類的居留型

上世紀80年代的鳥類調(diào)查表明，上海的白鷺和池鷺為夏候鳥，夜鷺為留鳥[6-7].趙正階(2001)認為，長江以南和以北區(qū)域的候鳥種群的遷徙習(xí)性可能存在明顯差異[16].而本研究區(qū)域地處長江流域南北候鳥種群的交匯處，該區(qū)域鷺類是否具有遷徙習(xí)性尚不清楚.本研究首次通過衛(wèi)星追蹤技術(shù)研究上海繁殖的鷺類，發(fā)現(xiàn)佩戴追蹤器的白鷺、夜鷺和池鷺均沒有表現(xiàn)出遷徙行為，繁殖季過后(其中4只個體到第2年1月)，3種鷺類最遠僅飛行到上海青浦、松江與浙江嘉興交界處的區(qū)域.這表明該區(qū)域至少3種鷺類的部分個體為留鳥.由于本研究的樣本量較小且追蹤時間相對較短，未來仍有待進一步對更多的鷺類個體進行更長時期的連續(xù)追蹤.

氣候條件和食物資源是影響鳥類遷徙活動的重要因子[17].本研究追蹤的3種鷺類沒有表現(xiàn)出遷徙行為，一方面可能與近年來的氣候條件變化有關(guān).隨著全球氣候變暖，上海地區(qū)的氣溫也呈增加趨勢，特別是上世紀80年代以來冬季氣溫升高趨勢明顯[18].冬季氣候變暖可能改變鳥類的居留型，使得夏候鳥可以在當(dāng)?shù)卦蕉?另一方面，研究區(qū)域所在的上海西部地區(qū)有著大面積的濕地，鷺科鳥類的食物比較豐富，可以滿足越冬期食物的需求.野外觀察也發(fā)現(xiàn)，近年來上海地區(qū)鷺類在冬季越來越常見.

3.2 3種鷺類的活動規(guī)律與棲息地利用

3種鷺類的活動時間和棲息地利用均具有較大的差異，這說明鷺鳥在資源利用方面存在一定的時空分化.生態(tài)位分化是多物種共存的基礎(chǔ)[19-20]，在資源有限的情況下，集群生活的鷺類通過覓食行為的時間和空間分化，可以減少種間和種內(nèi)資源競爭所帶來的壓力而實現(xiàn)共存[1].

本研究中池鷺的活動范圍是最小的，長期在巢區(qū)附近的蓮池活動.蓮池中豐富的水生生物可以為池鷺提供充足的食物[3,21]，池塘邊的雜草灌木以及荷葉也為池鷺提供了較為安全的隱蔽條件.追蹤數(shù)據(jù)顯示，池鷺白天主要在蓮池及周圍水塘覓食，夜晚有時在蓮池附近的樹林休息，也有在蓮池棲息的記錄，這說明其晚上可以在地面夜宿.白鷺和池鷺均是日間活動，夜晚休息，活動時間規(guī)律相似.但兩種鳥類在棲息地利用方面有較大差異： 池鷺白天主要利用巢區(qū)附近的蓮池水塘等棲息地，白鷺則主要在農(nóng)田和林地棲息地中活動.

夜鷺具有較好的視力，夜間活動能力較強[3].本研究結(jié)果也表明，夜鷺在夜晚主要在農(nóng)田、河流湖泊以及蓮池棲息，而較少在林地棲息，這可能與它們夜間覓食活動有關(guān).這與另外兩種鷺類在活動時間上有著明顯的差異.本研究追蹤的兩只夜鷺的棲息地類型具有較大差異： 在夜晚，“夜鷺042”在農(nóng)田中的記錄最多，“夜鷺043”主要在河流湖泊與蓮池水塘活動；在白天，“夜鷺042”在樹林棲息，而“夜鷺043”白天則在巢區(qū)的杉林和附近大蓮湖的植被中棲息.

3.3 白鷺個體的年活動規(guī)律

對“白鷺037”個體每相鄰兩天正午活動點距離變化的進行分析，發(fā)現(xiàn)其活動性在2018年11月之后顯著增強.這表明在這段時間白鷺經(jīng)常更換棲息場所.在2018年11月到2019年4月間，“白鷺037”的夜間棲息地的數(shù)量達到15處，主要分布于青浦、松江區(qū)域.根據(jù)夜間棲息地的地理位置開展的野外調(diào)查發(fā)現(xiàn)，夜宿地類型包括毛竹林、公路旁綠化帶以及成片林地等多種類型.11月到來年4月之間當(dāng)?shù)氐臍鉁剌^低，白鷺經(jīng)常活動的水田在秋收之后成為旱田，食物資源明顯減少，這可能是白鷺活動強度和活動性增加的原因.由于食物資源減少，白鷺需要在更大的活動范圍搜尋食物，以保證越冬期的營養(yǎng)和能量需求[22].到了第2年4月之后，隨著天氣轉(zhuǎn)暖，當(dāng)?shù)氐霓r(nóng)田開始耕作，引水灌溉以便種植茭白、水稻等農(nóng)作物，此時農(nóng)田保持一定的水位，鷺類的食物資源得到改善，因此不再需要頻繁更換或?qū)ふ倚碌囊捠车丶纯蓾M足營養(yǎng)和能量需求.

鷺類是對環(huán)境變化具有較強的適應(yīng)性濕地鳥類.本研究表明，人工濕地是3種鷺類在本研究區(qū)域的主要棲息地類型.近年來，受人類活動導(dǎo)致的環(huán)境變化的影響，許多鳥類呈種群下降趨勢.而白鷺、夜鷺等多種鷺類的種群數(shù)量保持穩(wěn)定或呈增加的趨勢[23].一些鷺鳥攝取水產(chǎn)品，與水產(chǎn)養(yǎng)殖業(yè)產(chǎn)生沖突[2].另外，鷺科鳥類捕食兩棲和爬行動物，對這些被捕食者的種群可能也會有一定影響.建議未來加強對鷺科鳥類的棲息地及食物利用等方面的研究，為生物多樣性保護與水產(chǎn)養(yǎng)殖業(yè)的協(xié)調(diào)發(fā)展提供科學(xué)依據(jù).

致謝：感謝上海市野生動植物保護管理處、上海市野生動植物保護管理站、青浦區(qū)綠化和市容管理局對本研究的支持.